土壤是全球碳循环过程中第二大碳通量来源。土壤呼吸是指土壤产生并且向大气中释放CO₂的过程, 它是土壤和大气之间一个主要的CO₂交换过程, 在调节陆地生态系统土壤碳库和净碳平衡上起着至关重要的作用^[1-3]。因此, 土壤呼吸的变化将会直接影响全球碳平衡。凋落物作为土壤碳库的重要组成部分^[4], 其在质量和数量上的变化都会引起土壤呼吸速率和温度敏感性的变化^[5-9]；在森林生态系统中, 凋落物呼吸对土壤呼吸的贡献率可达1.7%—49%^[10], 贡献率随着纬度的升高呈现下降的趋势, 在低纬度地区, 对于水热条件较好的热带和亚热带, 凋落物呼吸的贡献率高达30%以上^[11-12], 在水热条件适中的中纬度温带地区维持在20%左右^[13-14], 而在高纬度寒温带地区由于土壤温度较低, 凋落物呼吸的贡献率一般为10%左右^[15-16]。以往土壤呼吸中对凋落物的研究主要在凋落物的去除和添加方面, 凋落物的去除与否不但影响土壤温度和湿度的改变^[17-19], 也会影响土壤碳源的输入途径^[10]。有研究表明, 去除凋落物可以显著降低土壤呼吸速率^{[9, 17, 20-22]}, 但其影响程度在林型之间有一定差异^{[9, 17-18]}, 且研究主要注重于凋落物去除后土壤呼吸的改变。目前凋落物的呼吸主要采用减差法获得^[23], 即凋落物呼吸为自然状态下的土壤呼吸减去去凋落物后的土壤呼吸, 但由于在细微尺度上随机因素的作用会逐渐增大^[24], 土壤呼吸的空间异质性更大^[25], 减差法往往会导致凋落物的呼吸出现负值, 其次, 凋落物去除后被去除的凋落物和土壤水热条件的变化也会导致减差法获得的结果不准确。因此, 为了更准确的理解凋落物的去除对整个土壤呼吸的影响, 要分别对两种呼吸进行测量。本研究主要针对凋落物去除后的土壤呼吸、凋落物的呼吸以及土壤总呼吸进行研究, 探究凋落物去除处理和自然状态下土壤总呼吸的变化, 以期进一步了解凋落物的有无对土壤总呼吸的影响。

大兴安岭地区是我国唯一的高纬度寒温带地区, 兴安落叶松(Larix gmelinii)林是大兴安岭地区典型的地带性植被和森林生态系统的顶级群落, 其不仅对于整个大兴安岭地区生态平衡起着重要作用, 还对我国以及全球气候变化有着重要的影响。本研究针对这一地区3种不同树种组成的兴安落叶松林进行研究, 探讨生长季内凋落物的有无对土壤呼吸的影响, 及其对环境因子的响应, 为进一步了解寒温带凋落物呼吸提供科学依据, 从而为进一步研究北方森林区域碳循环提供数据支持。

1 材料与方法 1.1 研究区概况

研究区位于黑龙江漠河森林生态系统国家定位观测研究站(53°17′—53°30′N, 122°06′—122°27′E), 该地区属于寒温带大陆性气候, 是多年冻土区, 四季分明, 海拔300—700 m, 年均温-4.9℃, 多年平均降水量350—500 mm, 年无霜期80—90 d。地带性土壤为棕色针叶林土, 地带性植被是以兴安落叶松为优势建群种的明亮针叶林。其他伴生树种有樟子松(Pinus sylvestris var. mongolica)、白桦(Betula platyphylla)和山杨(Populus davidiana)等。

1.2 研究方法 1.2.1 样地设置

本研究主要针对3种不同类型的兴安落叶松林, 分别为兴安落叶松纯林(L表示)、樟子松-兴安落叶松混交林(PL表示)(Pinus sylvestris var.mongolica-Larix gmelinii)和白桦-兴安落叶松混交林(BL表示)(Betula platyphylla-Larix gmelinii)。于2016年5月, 在每种林型内选择典型区域随机布设3块20 m×20 m的样地。每个样地内随机设置三组内径10.4 cm, 高为8 cm的PVC土壤呼吸环, 每一组两个环, 环的一端削尖, 压入土中, 以减少布置土壤环时对土壤的镇压作用。土壤环露出地面高度均为2—3 cm, 并保证在整个测定期内环的位置不变, 分别进行A、D处理, 即A为未进行任何处理, 测定土壤总呼吸, D为去掉枯枝落叶层, 测定去除凋落物的土壤呼吸。同时每次测定时, 在每组环的周围放置一个相同的呼吸环, 轻轻压实, 用土壤刀伸入土壤3 cm左右沿着环内壁轻轻切割, 割断连着环外的环内凋落物, 然后去掉呼吸环, 用土壤刀原样取出环内的凋落物, 置于放置在塑料泡沫的内径10.4 cm, 高为3 cm的PVC土壤呼吸环中, 测定凋落物的呼吸, 测定完成后将凋落物原样放回。于2016年6月到9月进行全面测定, 每月选择天气良好的时间利用Li-6400光合仪链接土壤呼吸室测定不同处理的土壤呼吸1—2次。

1.2.2 土壤呼吸与各呼吸组分计算

根据以上不同的处理方式, 土壤呼吸及其各组分之间的关系计算：A处理即为实测土壤总呼吸R_S；D为去掉凋落物后土壤呼吸R_D；实测凋落物呼吸为R_L；通过计算所得的土壤总呼吸R_S1, 为R_S1=R_D+R_L(1)。

1.2.3 土壤温湿度的测定

本研究使用Li-6400-09叶室链接到Li-6400便携式CO₂/ H₂O分析系统(Li-CorInc, NE, USA)自带的土壤温度探针测定3种林型10 cm深处的土壤温度T₁₀, 并与测定土壤呼吸的时间同步。同时用TDR(Spectrum Technologies, USA)探针测定10 cm深土壤湿度W₁₀。

1.2.4 土壤呼吸与土壤温湿度模型模拟

土壤呼吸速率与土壤温度的关系采用指数模型模拟^[3]：

(2)

式中, R_S为平均土壤呼吸速率(μmol m^-2 s^-1), T为土壤温度(℃), α为0℃时土壤呼吸速率(μmol m^-2 s^-1), β为温度反应系数。

土壤温度敏感性指数用Q₁₀表示, 它是指是指温度升高10℃时土壤呼吸速率变化的倍数^[26]:

(3)

式中, β为温度反应系数。

土壤呼吸与土壤湿度的关系采用线性模型^[27]:

(4)

式中, R_S为平均土壤呼吸速率(μmol m^-2 s^-1), W为土壤湿度(%), a为水分反应系数, b为截距。

1.3 数据处理

数据统计分析采用SPSS 20, 对不同林型及处理间的土壤呼吸、去凋落物土壤呼吸以及凋落物呼吸和土壤温湿度进行方差分析；并对呼吸速率与土壤温湿度间的关系做拟合。

2 结果与分析 2.1 不同处理下土壤温湿度季节动态

观测期内, 3种林型凋落物去除(D)和自然状态下(A)土壤10 cm温度和湿度变化规律均基本一致(图 1), 2种处理下T₁₀均表现出明显的单峰曲线规律, 且峰值都出现在8月5日, 凋落物的去除并没有改变土壤10 cm温度(T₁₀)的变化规律, 2种处理下3种林型T₁₀的差异均不显著(P>0.05), 但T₁₀的季节变化显著(P < 0.01)。凋落物去除会使T₁₀有所升高, 在观测期内, T₁₀分别上升了0.15℃(BL)、0.11℃(PL)和0.16℃(L)。不同处理下, 3种林型W₁₀均表现出极显著的季节性差异(P < 0.01), 但2种处理下W₁₀的差异均不显著(P>0.05)。去除凋落物后, L和BL的W₁₀分别上升了2.92%和3.10%, 而PL的W₁₀则降低了16.39%。

2.2 3种林型土壤呼吸速率(R_S、R_D和R_L)季节动态

凋落物的去除并不影响土壤呼吸的季节动态, 3种林型自然状态下的土壤总呼吸(R_S)和去凋落物后土壤呼吸(R_D)的变化相同, 都呈现出明显的单峰曲线的季节动态, 且月际变化差异显著(P < 0.05), 峰值在8月5日(图 2)；R_S和R_D的最大值分别为10.58 μmol m^-2 s^-1、9.25 μmol m^-2 s^-1(BL)；11.75 μmol m^-2 s^-1、10.57 μmol m^-2 s^-1(PL)；10.07 μmol m^-2 s^-1、8.20 μmol m^-2 s^-1(L)。在整个生长季内, 3种林型平均R_S表现为PL(8.55 μmol m^-2 s^-1)>BL(7.32 μmol m^-2 s^-1)>L(6.66 μmol m^-2 s^-1)(P < 0.05), 平均R_D表现为PL(7.98 μmol m^-2 s^-1)>BL(6.46 μmol m^-2 s^-1)>L(5.74 μmol m^-2 s^-1)(P < 0.05), R_S＞R_D, 说明凋落物的去除会降低土壤总呼吸的呼吸速率；去除凋落物后, 观测期内土壤呼吸的减幅分别为7.09%—16.68%(BL)、5.99%—20.15%(L)和5.85%—10.00%(PL)。3种林型凋落物呼吸(R_L)的变化趋势相似, 8月的凋落物呼吸较高, 而6月和9月较低, 但季节动态不明显(P>0.05)。生长季内R_L的平均呼吸速率依次为L(2.08 μmol m^-2 s^-1)>BL(2.04 μmol m^-2 s^-1)>PL(1.96 μmol m^-2 s^-1), 凋落物呼吸在林型之间的差异不显著(P>0.05)。

2.3 不同处理下土壤总呼吸动态

本研究中, 2种不同处理下所得出的土壤总呼吸也具有相同的季节动态(图 3), 自然状态下测得的土壤总呼吸R_S与计算所得出的土壤总呼吸R_S1(公式1)均表现为明显的单峰曲线的变化趋势, 峰值也均在8月5日, 季节差异显著(P < 0.05)。在观测期内, 3种林型平均R_S1大小依次为BL(8.49 μmol m^-2 s^-1)>PL(7.91 μmol m^-2 s^-1)>L(7.40 μmol m^-2 s^-1)(P < 0.05), 平均R_S1比R_S高出13.73%—16.21%(P>0.05)。这表明, 虽然去掉凋落物后土壤呼吸会变小, 但去除凋落物后土壤直接暴露在大气中, 土壤微环境的改变会使土壤总呼吸速率变大。这也意味着, 单纯的去除凋落物会增大森林土壤总的碳排放。

2.4 土壤呼吸对土壤10 cm温湿度的响应

分别以土壤10 cm温度(T₁₀)和湿度(W₁₀)作为自变量, 不同类型土壤呼吸速率作为因变量做回归方程(表 2)。结果表明：3种林型中, R_S和R_D与T₁₀拟合度均较好, 土壤呼吸与T₁₀之间均存在显著的指数正相关关系(P < 0.05), T₁₀分别可以解释BL、PL和L的R_S和R_D季节变化的49.7%—57.0%和56.7%—61.3%, 说明温度是影响这一地区兴安落叶松林土壤呼吸的主要因子；同时土壤温度敏感性(Q₁₀)的结果也表明土壤呼吸对温度的反应敏感。但R_S和R_D对T₁₀的反应有所差异, T₁₀对R_D的季节性影响较大, 对R_S的影响相对较小；但3种林型R_S的Q₁₀却要大于R_D。3种林型R_S和R_D与W₁₀的线性回归结果存在差异, W₁₀与BL的R_S和PL的R_S、R_D表现出显著负相关(P < 0.05), 但W₁₀只能解释2种林型R_S季节变化的10.6%和11.6%和PL的R_D季节变化的12.6%, 远小于温度对呼吸的影响, 而L的W₁₀与R_S和R_D相关性均不显著(P>0.05)。可以看出, 凋落物去除后土壤温湿度对土壤呼吸也会产生较大影响。

3 讨论

凋落物层是土壤中独特的结构层次, 在陆地生态系统中对于地上部分和地下部分起着连接的纽带作用^[28]。凋落物是土壤碳库输入的一个主要来源^[29], 是土壤呼吸的一个重要组成部分^[4]。凋落物的有无对土壤呼吸会产生显著影响^{[18, 30]}, 本研究结果表明, 在观测期内, R_S总是大于R_D, 凋落物的去除会使土壤呼吸减小, 这与其他地区的研究结果相同^{[9, 31-32]}。首先凋落物的去除会减少土壤碳源的输入^[29], 土壤呼吸相应就会变小；其次, 去除凋落物后, 表层土壤微生物的数量减少, 失去了凋落物所营造的微环境的保护, 部分微生物的活性也会降低^[33], 从而降低土壤呼吸；同时, 凋落物呼吸是土壤呼吸的重要部分, 凋落物的去除本身就会降低土壤呼吸速率。不同地区的去除凋落物后土壤呼吸减小幅度不同, 观测期内3种林型去除凋落物后土壤呼吸降低了6.27%—12.02%, 这一结果小于很多地区的研究结果^{[18, 29-30]}。这可能是不同地区气候条件和凋落物的类型不同造成的。凋落物去除后, 去除凋落物的土壤总呼吸R_Sl大于自然状态下的土壤呼吸R_S, 平均升高幅度达13.73%—16.21%, 这说明凋落物层可以在一定程度上降低土壤总CO₂的排放。这是因为凋落物去除后, 一方面土壤与会直接接触空气, 充足的空气使土壤微生物与土壤根系生理活动更加活跃, 加上凋落物的呼吸, 土壤总CO₂的排放量也会相应升高；另一方面, 凋落物的去除会使土壤温湿度发生变化(图 1), 土壤温度的升高也会促使土壤微生物和植物根系释放更多的CO₂。有研究表明, 凋落物层可以在土壤呼吸中扮演屏障角色, 减缓土壤的碳释放过程^[29], 本研究中凋落物去除后土壤总呼吸上升的幅度明显大于土壤呼吸的降低幅度, 这说明凋落物层对土壤碳释放的屏蔽作用要大于其对土壤呼吸的直接贡献, 彭信浩等^[34]对华北落叶松林凋落物对土壤呼吸的研究表明, 凋落物加倍处理使土壤呼吸上升的幅度16.06%, 明显小于去掉凋落物使土壤呼吸降低的幅度40.16%；葛晓改等^[35]研究凋落物输入对毛竹林土壤呼吸温度敏感性的影响研究中也表明, 凋落物的移除处理较添加处理对土壤的影响大, 均表明了凋落物对土壤呼吸的屏蔽作用。观测期内3种林型R_S和R_D均呈现出明显的单峰曲线变化规律, 峰值均出现在8月初, 凋落物的存在与否并不影响土壤呼吸的季节动态规律, 这与谢育利^[17]和李伟等^[18]在其他地区的研究结果一致。凋落物对土壤呼吸的最直接贡献来源于凋落物自身分解产生的CO₂^[36], 本研究中, 所测的R_L虽然无明显的季节动态, 但也呈现出8月高而6月和9月低的动态规律, 与张彦军等^[23]的研究结果相同；观测期内3种林型凋落物呼吸速率变化范围分别是：BL为0.88—2.54 μmol m^-2 s^-1、PL为1.59—2.28 μmol m^-2 s^-1、L为1.14—2.57 μmol m^-2 s^-1(图 2), 并没有表现出明显的差异(P>0.05)。这可能是研究区位于寒温带地区, 平均气温较低, 凋落物分解比较缓慢, 因此可能造成凋落物呼吸在林型之间的差异不显著。

凋落物层对土壤微环境起着重要作用, 凋落物层可以影响土壤水热条件, 从而影响土壤碳排放。本研究中, 凋落物去除与否对土壤水分影响不大, 3种林型土壤10 cm湿度在2种处理下差异不显著。去除凋落物后10 cm土壤温度平均升高了0.11—0.16℃, 这与以往很多研究结果相同, 表明凋落物去除使土壤温度升高^[33]。这是因为在外界环境温度升高时, 凋落物层能阻截太阳辐射, 抑制土壤温度的升高, 起到土壤保凉作用^[37], 而去除凋落物后这种作用将不存在。凋落物的去除会使土壤温度升高, 而实际观测结果表明土壤呼吸速率降低, 这可能是因凋落物去除引起的土壤温度变化较小, 对土壤呼吸的影响也较小, 凋落物本身对土壤呼吸的贡献会掩盖温度变化对土壤呼吸的影响, 从而导致土壤呼吸实际观测值减小, 此外, 野外观测的土壤呼吸受到多种因子的综合影响^[38], 这也可能导致观测值较小。

土壤温度和湿度是影响土壤呼吸的2个重要的影响因子。本研究中R_S和R_D与土壤10 cm温度的回归结果表明, 两种处理下所测的土壤呼吸与T₁₀均有明显的指数相关关系(P < 0.05), T₁₀分别能解释R_S季节变化的49.7%—57.0%和R_D季节变化的56.7%—61.3%, 这与以往的研究结果相同^{[2, 39-40]}, 说明温度是本地区土壤呼吸的主要影响因子, 但去除凋落物后T₁₀与R_D的相关性较高, 这表明凋落物去除后, 温度对土壤呼吸的影响会变大。土壤呼吸对温度的敏感性通常用Q₁₀表示, 是指温度升高10℃时土壤呼吸速率变化的倍数。土壤呼吸的敏感性会因土壤生物种类和数量、呼吸底物的质量和数量等不同产生差异^[41], 同时温度^{[33, 41]}、水分^[42-43]等因子也会对Q₁₀值产生影响, Q₁₀值通常在1.8—4.1之间^[25]。本研究中, 3种林型自然状态和凋落物去除处理下的Q₁₀值分别在3.00—3.29和2.15—3.03之间, 大小属于正常范围。但R_S的Q₁₀值大于R_D处理Q₁₀值, 表明自然状态下土壤呼吸对土壤温度的变化更敏感, 去除凋落物会使土壤呼吸的温度敏感性减小, 这与以往的研究结果相同^{[31, 33]}, 这是因为凋落物层在土壤和大气之间起着缓冲作用, 一方面, 凋落物能够改变林地微环境, 缩小土壤日温差^[37], 从而为微生物的生理活动维持了相对稳定的环境, 使土壤呼吸对温度变化敏感^[44-45]；另一方面, 在一般情况下随着温度的升高, 土壤呼吸的Q₁₀值会下降^[41], 而去除凋落物层后, 土壤直接接触空气, 会使土壤温度较原来有所上升, 同时, 由于失去凋落物的保温作用, 土壤昼夜温度变化会变大, 因此其对温度敏感性会下降。土壤湿度对土壤呼吸的影响比较复杂, 目前关于土壤呼吸与土壤湿度的研究结果差异很大^{[9, 40, 46]}, 在本研究中, 凋落物的去除和自然状态下的W₁₀差异并不显著(P>0.05)。土壤湿度对土壤呼吸的作用远小于温度, 以往研究也有得出土壤湿度对土壤呼吸的影响较小的结论^[47-49]。土壤湿度受降水的影响很大, 生长季内降水在时间上分布不均匀, 导致土壤含水量随着降水也会发生明显变化, 野外实验测定时间均选在无雨晴朗的天气状况下, 这样会使使表层土壤湿度并没有表现出明显季节性梯度变化, 导致土壤湿度对土壤呼吸的作用较小, 而实验室模拟实验往往能更好的说明土壤湿度和土壤呼吸的关系, 当土壤含水量在田间持水量之下时, 土壤呼吸对土壤湿度有很好的响应^[50-51]。本研究中虽然W₁₀对土壤呼吸的影响较小, 但凋落物去除后W₁₀对土壤呼吸的影响也会变大。

凋落物呼吸是土壤呼吸中不可忽略的一部分, 其对土壤呼吸的影响机理包含了一系列复杂过程, 凋落物的存在与否会直接或者间接影响土壤呼吸过程。其中凋落物分解过程产生的CO₂排放就是对土壤呼吸的直接影响, 有研究表明凋落物释放CO₂通量低于凋落物对土壤呼吸的贡献量^{[12, 52]}；凋落物还会参与各种物理、化学和生物过程起到屏蔽气体传输、改变土壤水热条件、增加或者减少土壤碳源等作用, 从而影响整个土壤生态系统的结构与功能等, 进而作用于土壤呼吸^[29]。因此, 为了更准确理解凋落物呼吸的贡献, 还需对凋落物的生理生化机制做进一步的研究。

4 结论

凋落物是影响土壤呼吸的重要因素, 在本研究中, 凋落物的去除会使土壤温度升高, 改变土壤湿度, 降低土壤呼吸的速率。但土壤凋落物层对土壤呼吸的屏蔽作用要大于凋落物对土壤呼吸的贡献, 即凋落物去除后土壤总呼吸会变大。土壤温度与土壤呼吸速率存在显著的正相关关系(P < 0.05), 且凋落物层的去除使温度对呼吸的影响变大；土壤湿度与土壤呼吸的相关性不显著(P>0.05)。本研究说明寒温带森林生态系统凋落物对土壤呼吸产生较大影响, 因此, 在树种配置和森林抚育经营时为降低土壤呼吸应考虑凋落物的管理。