我国西南喀斯特山区地质脆弱性与环境敏感性并存, 环境承载力低, 人类活动突破生态系统健康阈值, 使得此区域生态环境退化, 水土流失频繁发生, 碳酸盐岩裸露, 衍生出石漠化灾害^[1-2]。石漠化介导的土壤结构退化、滞水纳墒能力降低、养分流失等一系列土壤退化过程导致喀斯特生态系统结构和功能退化^[3-4]。石漠化生态修复是我国生态文明建设的主战场之一, 尽管近几十年石漠化治理取得丰硕成果, 植被覆盖面积不断增长, 裸岩率逐步得到控制, 但随着石漠化生态修复进程的不断推进, 群落稳定性差、土壤质量恢复滞后、生态治理效益疲弱等忽视植被正向演替机理和规律的弊端不断出现^[5], 制约当地经济、社会、生态等方面的可持续发展^[6]。

苔藓结皮是由苔藓植物假根粘结土壤颗粒而形成的具有稳定结构的地表复合体, 在很多脆弱或受损生态系统中占据着重要的生态位^[7]。诸多学者已在我国西北沙漠化地区和黄土高原地区对苔藓结皮生态功能开展了系列基础研究, 表明苔藓结皮覆被显著影响土壤物理、化学和生物学属性, 可有效增强土层稳定性和抗蚀性^[8], 提高土壤养分含量和酶活性^[9-10], 为维管束植物的定居创造有利生境条件^[11]。由于苔藓结皮具有繁殖快、生态效益高等优点, 其已被人工运用于受损生态系统的修复^[12-13]。Bu等^[14]在黄土高原地区仅用两个月便成功培育出苔藓结皮, 建立苔藓结皮人工培育和扩繁技术体系, 且人工培育的结皮仍可有效固定土壤和增强土壤肥力^[15-16], 表明苔藓结皮作为一种新型生态修复材料在修复受损生态系统方面具有较高的应用价值^[17]。苔藓结皮作为全球陆地生态系统中重要的地表覆被物, 是当前全球碳循环和生物地球化学循环研究的热点话题^[18], 其一系列微生态过程不仅显著影响土壤养分含量, 还可能同时改变土壤营养元素的动态平衡, 影响生态系统结构和功能。

生态化学计量学作为研究生态系统元素比例关系和平衡关系的重要方法, 被广泛运用于揭示各元素在生态过程中的耦合关系和共变规律^[19-20]。碳、氮、磷、钾不仅是土壤重要的营养元素, 更是表征土壤肥力质量的重要指标, 其生态化学计量特征可以有效预测养分限制类型和阈值, 反映土壤供肥能力和质量状况^[21]。因而从生态化学计量学的角度分析苔藓结皮覆被对土壤养分的贡献, 可能更好地揭示苔藓结皮在退化或受损生态系统中对土壤养分的供给和持续能力^[22]。苔藓结皮作为石漠化生态系统的重要地表覆被物, 但其在土壤养分累积和元素循环过程中的作用尚不明确。为此, 选取我国贵州典型喀斯特高原峡谷石漠化区-花江大峡谷两岸为研究区, 系统研究不同等级石漠化生境下苔藓结皮覆被对土壤养分含量和生态化学计量特征的影响, 以期为利用苔藓结皮进行石漠化生态修复提供科学依据；同时, 在一定程度上也是对全球生物结皮生态化学计量学研究资料的积累与丰富。

1 材料与方法 1.1 研究区概况

研究区位于贵州省关岭县与贞丰县交界处的花江大峡谷两岸(25°39′13″—25°41′00″N, 105°36′30″—105°46′30″E), 是一个典型的喀斯特高原峡谷石漠化区, 研究区总面积47.91 km², 海拔600—1200 m, 属亚热带湿润季风气候, 年均降雨量约1100 mm, 5—10月降雨量占全年降雨量的83%, 年均温18.4 ℃。研究区的典型特征是景观破碎, 石漠化广泛分布, 以中强度石漠化为主。土壤类型为石灰岩发育而来的石灰土。植被为亚热带常绿落叶针阔混交林, 原生植被基本被破坏, 现以次生林为主, 主要包括圆柏(Sabina chinensis)、花椒(Zanthoxylum bungeanum)、金银花(Lonicera japonica)、核桃(Carya cathayensis)、构树(Broussonetia papyrifera)等。结皮苔藓种类主要包括毛口藓(Trichostomum brachydontium)、穗枝赤齿藓(Erythrodontium julaceum)、密叶拟鳞叶藓(Pseudotaxiphyllum densum)、南亚灰藓(Hypnum oldhamii)等。

1.2 样品采集与指标测定

参考熊康宁等^[23]的石漠化等级划分方法, 选取无石漠化、轻度石漠化、中度石漠化、强度石漠化各3块样地(图 1), 样地大小为20 m × 20 m, 各样地最小间隔为500 m。由于石漠化生境的破碎性、非连续性和不均匀性, 石漠化区域植被分散分布, 植被下和植被间分布着苔藓结皮斑块和无结皮覆盖的裸土^[24]。于2019年5月在各样地内按坡位上、中、下各选择3处(每一样地内共9处)苔藓结皮发育良好的小样方, 采集结皮斑块中心10 cm × 10 cm的苔藓结皮及其覆被下0—5 cm和5—10 cm土壤, 同一样地内同层土壤充分混匀成一个样。按相同采样方法采集无苔藓结皮覆被的裸土作为对照, 共采集土壤样品60份。土壤样品带回实验室自然风干后研磨过2 mm筛, 于玻璃瓶中密封保存, 用于土壤养分测定。

土壤pH采用2.5:1的水土比, 用电位计法测定；有机碳(SOC)采用硫酸重铬酸钾氧化为容量法测定；全氮(TN)采用硫酸钾为硫酸铜为硒粉消煮, 定氮仪自动分析法测定；全磷(TP)采用硫酸为高氯酸消煮为钼锑抗比色法测定；全钾(TK)采用氢氟酸为高氯酸消煮火焰光度计法测定；碱解氮(AN)采用碱解扩散法测定；速效磷(AP)采用碳酸氢钠浸提为钼锑抗比色法测定；速效钾(AK)采用中性乙酸铵提取为火焰光度计法测定。

土壤养分恢复指数(NRI)^[22]：以裸土为对照, 计算苔藓结皮覆被土壤SOC、TN、TP、TK、AN、AP、AK与裸土的差异, 最后将各属性的差值求和平均, 以定量描述苔藓结皮覆被对土壤养分的影响。土壤养分恢复指数的计算公式为：

(1)

式中, NRI为土壤养分恢复指数, x_i为苔藓结皮覆被土壤第i个土壤养分值, x′_i为裸土第i个土壤养分值。

1.3 数据处理

土壤C、N、P、K化学计量比采用元素质量比, 使用Excel 2010对数据进行初步整理, 运用SPSS 22.0对土壤养分含量、化学计量比进行双因素方差分析(two-way ANOVA)和Tukey多重比较。运用Kolmogorov-Smirnov text检验数据的正态性, Levene′s test进行方差齐性检验。

2 结果与分析 2.1 苔藓结皮覆被土壤养分及化学计量比垂直分布特征

苔藓结皮覆被土壤养分含量呈现随土层加深而递减的趋势, 结皮层土壤养分含量显著高于下层土壤(表 1)。结皮层SOC和TN含量分别为23.53—41.79 g/kg和2.81—4.07 g/kg, 均表现为无石漠化>强度石漠化>中度石漠化>轻度石漠化。与结皮层相比, 0—5 cm和5—10 cm的SOC含量分别减少24.02%和44.41%, TN含量分别减少16.10%和27.44%。苔藓结皮层TP和TK含量分别为1.22—1.94 g/kg和4.56—7.02 g/kg, 表现为无石漠化最高, 强度石漠化最低。与结皮层相比, 0—5 cm和5—10 cm的TP含量分别减少57.30%和112.12%, TK含量分别减少11.04%和23.44%。结皮层AN和AK含量分别为201.00—241.37 mg/kg和238.72—409.11 mg/kg。与结皮层相比, 0—5 cm和5—10 cm的AN含量分别减少18.46%和30.21%, AK含量分别减少35.73%和65.14%。苔藓结皮层AP含量为1.48—3.96 mg/kg, 0—5 cm和5—10 cm的AP含量较结皮层分别减少61.76%和94.69%。双因素交互分析显示, 石漠化等级和土层深度对苔藓结皮覆被土壤养分指标均具有显著影响, 石漠化等级×土层深度仅对TN具有显著影响。

苔藓结皮覆被土壤C、N、P、K化学计量比垂直变化特征各异(表 2)。C/N、C/K、P/K呈现随土层加深而递减的趋势, C/P和N/P随土层加深而逐渐升高, N/K在土层剖面上变化特征不明显。双因素交互分析显示, 石漠化等级和土层深度均对C/N、C/P、N/P、C/K具有显著影响, P/K仅受到土层深度的显著影响, 石漠化等级×土层深度仅对N/K具有显著影响。

2.2 石漠化等级梯度下苔藓结皮覆被对土壤养分及化学计量比的影响

土壤养分含量因石漠化等级而变化(图 2)。从裸土的角度, SOC、TN、TP和TK含量均呈现随着石漠化等级升高而降低的趋势, 而AN、AP和AK含量随着石漠化等级升高呈现先减少后增加的趋势, 最低值出现在中度石漠化。较裸土而言, 苔藓结皮的覆盖显著增加土壤养分含量。SOC含量平均增加46.08%, TN含量平均增加26.50%, TP含量平均增加53.62%, TK含量平均增加20.25%, AN含量平均增加25.24%, AP含量平均增加110.47%, AK含量平均增加83.76%。双因素交互分析显示(表 3), 石漠化等级和苔藓结皮对各土壤养分指标均具有极显著影响, 石漠化等级×苔藓结皮仅对SOC、TN和TK具有显著影响。

苔藓结皮对土壤C、N、P、K生态化学计量比影响各异(图 3)。苔藓结皮覆被土壤C/N、C/K、P/K显著高于裸土, N/P显著低于裸土。双因素交互分析显示(表 4), 石漠化等级和苔藓结皮均对土壤C/N、N/P、C/K具有显著影响, 而N/K仅受石漠化等级显著影响, P/K仅受苔藓结皮显著影响, 石漠化等级×苔藓结皮对各化学计量比均无显著影响。

2.3 苔藓结皮覆被土壤养分恢复指数变化特征

苔藓结皮的覆盖均不同程度地促进石漠化土壤养分的恢复(图 4)。苔藓结皮覆被土壤养分恢复平均指数为33.16%—72.48%, 0—5 cm和5—10 cm土壤养分恢复指数分别为11.30%—49.90%, 15.34%—52.80%。土壤养分恢复指数与石漠化等级相关, 呈现随石漠化等级升高而增加的趋势, 且中度和强度石漠化阶段显著高于无石漠化和轻度石漠化阶段。无石漠化阶段苔藓结皮覆被土壤养分恢复平均指数为33.16%, 中度和强度石漠化阶段分别为60.77%和72.48%, 较无石漠化阶段分别增加了83.26%和118.58%。

3 结论与讨论 3.1 苔藓结皮覆被对石漠化土壤养分的影响

苔藓结皮是退化或受损生态系统的重要地表覆被物, 在影响结皮覆被下土壤物理、化学及生物学属性方面起着重要作用^[7]。研究表明石漠化地区苔藓结皮覆被显著增加土壤全量和速效养分含量, 且高于黄土高原^[22]、毛乌素沙地^[25]、腾格里沙漠^[26]和古尔班通古特沙漠^[27]等地苔藓结皮覆被下土壤养分含量。但苔藓结皮覆被土壤养分含量低于石漠化地区刺梨、花椒等经济林根区土壤^[28-30], 这可能是因为维管束植物根系分泌物介导的根际效应改善土壤肥力和土壤元素的生物有效性^[31-32], 而苔藓植物缺乏真正意义上的根, 使得其对土壤肥力的改善程度不及维管束植物。尽管苔藓结皮覆被能改善土壤养分状况已成共识, 但其影响途径及机理尚不明确。有学者认为苔藓结皮的毛细孔隙结构和粗糙的表面特性使其具有较强的捕获能力, 可有效聚集凋落物和大气沉降养分, 从而使得苔藓结皮覆被下土壤养分累积^[33-34]。也有学者从土壤生物学特性进行解释, 如刘润等^[35]通过对土壤的填埋试验表明, 苔藓覆被可显著提高石漠化地区土壤脱氢酶、脲酶、多酚氧化酶和过氧化氢酶活性。土壤酶是土壤生态系统过程的重要参与者, 其作为催化剂在养分矿化和有机质分解中起着至关重要的作用^[36]。土壤酶活性的增强直接或间接地表明了苔藓覆盖促进土壤微生物的生长与迁居, 增加土壤有机质和养分供应能力。此外, 分子测序研究也表明石质生物结皮中微生物群落结构与裸土差异明显, 石质结皮中细菌丰富度显著高于裸土^[37]。蓝细菌门是石质生物结皮微生物群落结构和功能的驱动者^[38-39], 其门下大多数成员(如Trichocoleus和Chroococcidiopsis属)具有固氮和/或光合固碳功能^[40]。因此, 石质生物结皮中丰度较高的蓝细菌可能驱动着结皮覆被下土壤碳氮等养分元素的累积, 而这有待于进一步研究证实。

3.2 苔藓结皮覆被对石漠化土壤生态化学计量特征的影响

C、N、P、K化学计量比是衡量土壤有机构成和元素平衡的重要指标, 可有效反映土壤供肥能力和质量状况^[21]。土壤C/N可以衡量土壤C、N营养元素平衡状况, 是反映土壤有机质矿化速率的敏感性指标。土壤C/N与有机质分解速率成反比, 较低的C/N表明土壤有机质具有较快的分解和矿化作用^[41]。研究中苔藓结皮覆被土壤和裸土C/N的平均值分别为8.43和7.41, 均低于全国平均水平(11.9)和全球平均水平(14.3)^[42]。同时, 石漠化地区苔藓结皮覆被土壤C/N低于我国西北沙漠化地区和黄土高原地区^[22], 表明位于亚热带季风气候带的西南石漠化地区的降水量和积温量较高, 使得土壤有机质矿化速率较快。但苔藓结皮覆被土壤C/N显著高于石漠化裸土, 表明苔藓结皮的发育可一定程度上减缓石漠化地区土壤较快的矿化速率, 促进土壤有机质的累积。

土壤N、P作为陆地生态系统的限制性元素, 对植物生长发育具有重要意义, 其比值可用于预测养分限制的类型和阈值^[43]。一般认为, 土壤N、P限制植物生长的N/P阈值为14和16, 比值小于14表明N限制植物生长, 比值大于16表明P限制植物生长, 比值在14—16时表明N和P共同限制植物生长^[28]。但也有学者认为, 土壤并不是植物所需养分的唯一来源, 植物还能在其叶片衰老和凋落前对养分进行重吸收^[44], 因此, 土壤N/P可能并不能很好地反映植物生长的养分限制状况。本研究中苔藓结皮覆被土壤和裸土N/P的平均值分别为3.43和3.88, 表明研究区植物生长受N元素限制。相比于无结皮覆被的裸土, 苔藓结皮覆被土壤较低的N/P并不意味着苔藓结皮加剧了石漠化地区土壤N元素限制程度。张楷燕等人研究表明石漠化地区苔藓植物对石灰岩有明显的酶促溶蚀驱动作用^[45], 苔藓结皮的毛细孔隙结构和粗糙表面特性有利于大量累积岩溶作用产物^[46], 增加土壤P元素含量。土壤TN的主要来源是凋落物合成的有机质^[47], 石漠化地区凋落物的大幅减少使得苔藓结皮对土壤N元素的累积量远低于P元素, 从而导致结皮覆被土壤N/P的相对降低。此外, 苔藓结皮的覆被可显著增加土壤微生物数量和活性^[48], 微生物对有机质的分解也使得苔藓结皮覆被下土壤N素释放增多, 导致土壤N/P的降低。

土壤C/P是衡量土壤P元素有效性的重要指标, 较低的C/P指示土壤P元素有效性较高^[19]。研究区苔藓结皮覆被土壤和裸土C/P远低于全国平均水平(61)和全球平均水平(186)^[42], 表明石漠化地区土壤P元素表现为净矿化, P有效性较高。较低的C/P和N/P表明石漠化地区土壤养分呈现缺N富P的格局, 印证了同一研究区喻阳华等^[30]。相较于土壤C、N、P化学计量比的研究, 关于土壤K元素的研究较少。研究发现苔藓结皮覆被土壤C/K、P/K显著高于裸土, 推测原因为营养元素的来源及稳定性差异导致苔藓结皮对土壤C和P元素的累积量高于K元素, 从而使苔藓结皮覆被土壤C/K和P/K相对增加。苔藓结皮覆被土壤SOC、TP和TK含量较裸土分别增加46.08%、53.62%和20.25%的结果与这一推测吻合, 为运用生态化学计量学的方法分析苔藓结皮覆被对土壤养分的贡献提供支撑。

3.3 苔藓结皮在石漠化地区生态修复中的作用

土壤养分恢复指数可以指示生态修复措施对退化土壤养分的恢复程度^[22]。通过分析苔藓结皮覆被土壤养分恢复指数发现, 苔藓结皮的覆盖可以较大程度地加速石漠化地区土壤养分恢复进程, 这与维管束植物促进土壤C、N、P等养分的累积类似。高丽倩等^[22]在黄土高原地区的研究表明土壤养分恢复指数随生物结皮演替显著增加, 演替后期土壤养分恢复指数高达227%, 远高于本研究中苔藓结皮覆被土壤养分恢复指数。我们推测由研究对照及研究区气候特征的差异所导致。其一, 高丽倩等选择坡耕地作为对照, 而本研究对照为各等级石漠化生境下无结皮覆被的裸土, 裸土养分状况自身因石漠化等级不同而有所差异。其二, 西南石漠化地区较好的水热条件使得本区域土壤养分背景值高于黄土高原地区, 因而苔藓结皮覆被对土壤养分的累积和改善程度低于黄土高原地区。此外, 本研究表明苔藓结皮对土壤养分的改善程度与石漠化等级相关, 土壤养分恢复指数呈现随石漠化等级升高而增加的趋势, 中强度石漠化阶段苔藓结皮覆被土壤养分恢复指数显著高于无石漠化和轻度石漠化阶段。原因为石漠化早期植被凋落物输入尚未大幅减少, 水土流失尚不强烈, 土壤养分仍处于较良好的状况, 而当退化到中强度石漠化阶段, 植被覆盖极低, 有机物输入的匮乏和土壤养分的流失导致土壤质量急剧恶化。因此, 在中强度石漠化生境中, 苔藓结皮对土壤养分的累积和改善程度更为可观, 能更大程度地促进土壤养分恢复进程。

石漠化地区基岩裸露, 植被稀疏, 水土流失强烈, 生态系统脆弱^[1]。严酷的石漠化生境极大地制约着此地区植被生长发育和生态系统恢复。苔藓植物特殊的形态结构和生理生态机制使其在石漠化生态系统中占据着重要的生态位。综合苔藓结皮对石漠化土壤养分及生态化学计量特征的影响发现, 苔藓结皮的覆被可有效促进土壤养分的累积, 加速石漠化地区土壤养分恢复进程。顶坛花椒(Zanthoxylum planispinum var. dintanensis)是研究区生态恢复和经济建设的优势经济林木, 但近年来出现大面积生长衰退现象, 严重制约石漠化地区的植被恢复和建设^[30]。当前顶坛花椒人工林存在凋落物数量少、分解快, 林分结构单一, 系统稳定性差等弊端。基于苔藓结皮在石漠化地区的生态效益, 可考虑花椒林下配置苔藓结皮, 提高花椒林分稳定性和增强土壤肥力。因此, 建议结合不同等级石漠化生境条件, 将苔藓结皮作为一种补充手段联合其它生态恢复措施促进石漠化受损生态系统结构和功能提升, 推动石漠化地区的生态恢复与重建。