2014, Vol. 34文章信息
- 林琳, 曹梦婷, 胡益林, 黄丽丽, 李洲, 柳劲松
- LIN Lin, CAO Mengting, HU Yilin, HUANG Lili, LI Zhou, LIU Jinsong
- 环境温度对白头鹎代谢产热和蒸发失水的影响
- Effect of environmental temperature on thermogenesis and evaporative water loss in Chinese bulbuls (Pycnonotus sinensis)
- 生态学报, 2014, 34(3): 564-571
- Acta Ecologica Sinica, 2014, 34(3): 564-571
- http://dx.doi.org/10.5846/stxb201209061259
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文章历史
- 收稿日期：2012-9-6
- 修订日期：2013-3-4
2. 温州大学应用生态研究所, 温州 325035
2. Institute of Applied Ecology, Wenzhou University, Wenzhou 325035, China
陆生内温动物(Endotherms)需花费大量的能量用于维持生命所需的化学进程(生理活动)，并通过呼吸、皮肤及粪便等途径丢失水分。人们发现即使在标准的实验室条件下，内温动物依然表现出较大的能量花费及失水量的变化[1]。在鸟类中，能量花费水平与失水量受到环境[2, 3]、季节[4]及生存压力[5]变化的影响，温度就是其中重要的影响因子之一[6]。
基础代谢率(BMR)和蒸发失水(EWL)是被广泛用于测定不同环境条件或不同时间段内鸟类种内和／或种间能量花费和失水量的两个重要指标[7]。目前已有很多研究证明，鸟类BMR水平会随外界环境温度的改变而做出相应变化，其中低温环境中鸟类的BMR较高温环境条件高[8, 9]。鸟类EWL包括呼吸失水(RWL)与皮肤失水(CWL)，是水代谢中失水的重要途径[10]。研究发现戴胜百灵(Alaemon alaudipes)、漠百灵(Ammomanes deserti)和角百灵(Eremophila alpestris)等小型鸟类在环境温度为25℃条件下的EWL可高达70%—80%[11, 12]。而水分的丢失往往伴随着热量的散发，使得EWL在鸟类的热量平衡中起着重要作用，尤其是对生活在高温、水资源匮乏的地区的鸟类及一些迁徙鸟类来说显得更为重要[7]。一些日间活动的沙漠鸟类通过呼吸道和皮肤散失水分调节体温低于致死温度，获得生存[13]。目前有关鸟类的EWL研究主要以沙漠等高温干燥地区鸟类为主，且以自然生存条件进行的实验居多，而以实验室条件下环境因子控制影响的研究相对较少[6, 14, 15]。
动物的BMR是肝脏、心脏及肾脏等代谢活性器官及肌肉组织等代谢率的总和[16, 17]。从生物进化角度来说，一个器官的功能结构应与能量需求相匹配，回应能量需求变化而做出适应调节[18]。Swanson[19]指出动物BMR的变化可由身体组分或特定组织的代谢强度的调节所导致身体组分或器官大小(重量)与代谢特征这种灵活变化是其成功应对在多变的环境条件而获得生存的重要手段，器官的这种表型可塑性(phenotypic flexibility)也是脊椎动物适应环境的普遍及典型的适应方式[20]。根据这一假设，基础代谢反映了那些产生高代谢率的组织或器官的维持消耗，这些器官可能包括把能量转化为可利用形式的器官——肝脏，能量运输器官——心脏和排泄最终废物的器官——肾脏等[21]。
白头鹎(Pycnonotus sinensis)为留鸟，属雀形目(Passeriformes)鹎科(Pycnonotidae)。世界分布于欧亚大陆及非洲北部、中南半岛。在我国主要分布于东南沿海地区、太平洋诸岛屿。西起四川、云南东北部；东至沿海一带，包括海南和台湾；北达陕西南部及河南；南及广西西南等地。白头鹎在浙江省是一种最常见的雀形目鸟类之一[22]。已发现白头鹎具有较高的体温、较低的BMR和较宽的热中性区[23]，其代谢产热存在明显的昼夜节律和季节性变化[24, 25]。内部器官(如肝脏、心脏、肾脏和消化道)及肌肉重量都与BMR的大小呈正相关，肝脏和肌肉的线粒体呼吸，肝脏和肌肉的细胞色素C氧化酶(cytochrome c oxidase,COX)活力及甲状腺激素冬季明显高于夏季，显示出白头鹎在季节性驯化过程中从整体、器官到生理和生化的可塑性变化[26, 27, 28, 29]。伴随全球气候的变暖，白头鹎有向北方扩散的趋势，目前发现白头鹎以扩散至东北等地[30]。
目前国外已有较多关于鸟类EWL的报道[7, 14, 31, 32, 33]，但国内有关动物EWL的研究主要见于小型啮齿动物领域[34, 35, 36, 37, 38]，而在鸟类中尚未见有这方面的研究报道。为进一步了解环境因子对鸟类EWL影响，本研究以小型鸟类白头鹎为实验对象，测定不同环境温度下的BMR、EWL和器官重量，试图揭示白头鹎在适应不同环境温度过程中产热调节与EWL、内部器官变化与产热代谢之间存在的可能联系及对体温调节的意义。我们推测，低温可能引起白头鹎能量需求增加，相应的引起内部产热器官发生改变，要求摄入更多的氧气以维持平衡，使白头鹎通气量增加，导致散失更多的蒸发水。
1 实验材料与方法 1.1 实验动物16只白头鹎(5♂，11♀)于2010年3月捕自浙江省温州地区(27°29′N，120°51′E)。将白头鹎标记并单笼(60 cm×60 cm×30 cm)饲养于温州大学动物实验房，进行自然光照、室温的环境条件下自由取食及饮水。该地区气候温暖，年平均降雨量可达1700mm，每季均有降雨，其中以春、冬两季降雨量较高。冬季(1月)和夏季(7月)的气温分别为8℃和32℃。适应1周待体重稳定后，将白头鹎随机分为低温组(10℃)与暖温组(30℃)(与冬季和夏季相近的两个温度)，每组8只，分别于温州大学人工气候室中驯化4周(其中光照时间为：12L ∶ 12D)。
1.2 体温和体重的测定测定驯化前(第0天)及其后每周的第7天白头鹎的体温和体重。体温采用北京师范大学司南仪器厂生产的便携式数字式温度测量仪测定(TH-212，精确度为0.1℃)。将温度计插入白头鹎泄殖腔内约1.5cm处，待温度计示数稳定后记录其体温。体重的测定采用梅特勒-托利多仪器(上海)有限公司生产的电子天平(PL3001-S，精确度为0.1g)。
1.3 基础代谢率(BMR)的测定代谢率以每小时单位体重的耗氧量[mL O2 g-1 h-1]及每小时整体耗氧量[mL O2 / h]表示。耗氧量采用开放式氧气分析仪测定(S-3A/I，美国)。呼吸室体积为3.6 L，人工气候箱(BIC-250，北京)控制呼吸室实验温度(30±0.5)℃[24]。BMR的测定每天在9:00—19:00时间进行。动物实验前禁食3 h，放入呼吸室内适应1 h后开始测定耗氧量，共测定1 h，选择一段连续的，稳定的最低值计算BMR。每次实验前后称量鸟的体重并测定泄殖腔温度。
1.4 蒸发失水(EWL)测定在测定BMR的同时测定EWL，待BMR出现稳定值后，将预先称重(精确至0.1mg)并装有干燥硅胶的“U”型管接在呼吸室后，连续测定1 h，实验前后干燥剂重量差即为EWL。若鸟在测定期间有排泄现象，则数据作废。
1.5 器官重量的测定BMR测定结束后，隔日将动物断颈处死，迅速取出心、肝、肺、肾及消化道，并将消化道各部小心分离，剔除肠系膜和脂肪组织，然后纵剖，用生理盐水洗净内容物，滤纸吸干，用电子天平(瑞士梅特勒，0.1mg)称取重量记为湿重。然后将各器官、组织置于60℃烘箱内烘至恒重，称量记为干重。
1.6 数据利用SPSS统计软件包进行相关数据统计分析。组间体重比较采用t检验分析，组间代谢率、EWL及内部器官重量均采用协方差分析(体重为协变量)；组内各变量差异均采用单因素方差分析；EWL与单位体重代谢率相关性采用线性回归分析。文中数据均以平均值±标准误(Mean±SE)表示，P<0.05即认为差异显著。
2 结果 2.1 体温和体重实验期间低温组(10℃)和暖温组(30℃)白头鹎的体温分别为(40.7±0.4)和(40.9±0.2)℃，二者无显著差异(t=0.392，P>0.05)。实验前，低温组和暖温组白头鹎的体重分别为(28.8±0.8)和(28.5±0.9)g，二者无显著差异(t=0.223，P>0.05)。随着驯化时间的延长，低温组白头鹎组内体重基本保持稳定，而暖温组体重却表现出明显的下降趋势(r2=0.481，P<0.02)，第28天暖温组体重(25.6±0.6)g较实验前下降了10.1%。两组白头鹎组间体重在第28天出现显著差异(t=2.371，P<0.05)，其中低温组白头鹎体重(27.7±0.6)g较暖温组高出8.2%(图1)。
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| 图1 环境温度对白头鹎体重的影响 Fig.1 Effects of environmental temperature on body mass in Chinese bulbul 数据为平均值±标准误; * P<0.05 |
温度驯化4周后，白头鹎单位体重BMR与整体BMR经协方差校正体重后，均出现显著差异(单位体重BMR：F1,13=7.706，P<0.05；整体BMR：F1,13=6.762，P<0.05)。其中低温组单位体重BMR(4.42±0.16)(mL O2 g-1 h-1)和整体BMR(119.58±4.45)(mL O2 /h)分别较暖温组单位体重BMR(3.75±0.16)(mL O2 g-1 h-1)与整体BMR(101.86±4.45)(mL O2 /h)分别高出17.8%与17.4%(图2)。
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| 图2 温度对白头鹎代谢率的影响 Fig.2 Effects of temperature on metabolic rate in Chinese bulbul 数据为平均值±标准误; * P<0.05 |
低温组与暖温组白头鹎的EWL分别为(0.30±0.02) g H2O/h与(0.22±0.03) g H2O/h，其中低温组较暖温组高出36.4%。经体重协方差分析，两组间EWL表现出显著差异(F1,13=7.577，P<0.05)(图3)。
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| 图3 温度对白头鹎蒸发失水的影响 Fig.3 Effects of temperature on evaporative water loss in Chinese bulbul |
具有较高的单位体重BMR白头鹎趋向于具有较高的EWL，其中单位体重BMR与EWL的线性回归方程为：EWL= -0.089+0.125BMR(r2=0.362，P<0.05)(图4)。
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| 图4 白头鹎蒸发失水与代谢率的相关性 Fig.4 The relationship between evaporative water loss (g H2O /h) and basal metabolic rate (mL O2 / h ) of Chinese bulbul in temperature acclimation |
方差分析表明肝脏重量在温度驯化中发生显著变化(F1,13=8.328，P<0.05)，低温组肝脏的重量是暖温组的1.3倍，但相关分析表明肝脏的重量与BMR之间相关不显著(r2=0.174，P>0.05)(图5)。
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| 图5 温度驯化中白头鹎BMR与各器官重量的相关性 Fig.5 The relationship between basal metabolic rate and organ mass of Chinese bulbul in temperature acclimation |
肾脏受温度驯化的影响也较大(F1,13=9.557，P<0.01)，低温组肾脏重量显著高于暖温组，相关分析显示肾脏重量与BMR显著相关(r2=0.311，P<0.05)(图5)。
温度驯化对小肠重量有显著影响(F1,13=16.061，P<0.01)，低温组白头鹎的小肠重量是暖温组的1.4倍。小肠重量与BMR显著相关(r2=0.507，P<0.01)(图5)。
整体消化道重量也存在显著变化(F1,13=16.291，P<0.01)，低温组整体消化道重量显著高于暖温组。相关分析显示整体消化道重量对BMR的大小有显著影响(r2=0.384，P<0.05)(图5)。
3 讨论体重是反映动物能量储备及营养状态的综合指标，与动物BMR都存在异速增长关系[3]。本次实验发现，随驯化时间的延长，低温组白头鹎体重保持不变，而暖温组体重逐渐降低，并在第28天出现显著差异(低温组比暖温组高出8.2%)。另外，低温组白头鹎单位体重BMR及整体BMR经体重校正后显著高于暖温组(分别高出17.8%与17.4%)，表明温度影响了白头鹎BMR水平，在低温条件下白头鹎具有更高的BMR。低温条件下，为维持高且恒定的体温，提高能量代谢水平是小型鸟类的重要适应策略，这在很多鸟类如棕斑鸠(Streptopelia Senegalensis)、黑喉石鵖(Saxicola torquata)、云雀(Alauda arvensis)和林百灵(Lullula arborea)的温度驯化实验研究中得到证实[39, 40, 41]。在自然环境中，冬季是小型鸟类一个高能量消耗与高压力的时期，相应的BMR也呈现出较高的水平，一般较夏季高出15%—25%[42, 43]，出现类似于生活在寒冷地带地区的小型鸟类BMR往往较热带地区高的现象[3, 44, 45]。
肝脏是动物最重要的产热器官之一，消化道是食物消化吸收和能量转换活跃的代谢场所，肾脏是维持体内稳定、排泄代谢废物和促使新陈代谢正常进行的部位，在鸟类中这些代谢器官具有较高的单位质量代谢率，从而使得鸟类表现出较高的单位质量BMR[46]。本研究中，发现白头鹎代谢活性器官(肝脏、肾脏、小肠等)受到温度的显著影响，在低温条件下，白头鹎代谢活性器官重量较高，这一结果与张国凯等[28]和郑蔚虹等[29]报道的结果相一致，认为白头鹎体内存在代谢活性器官，这些器官组织具有很高的代谢活性，是白头鹎BMR的主要决定因素之一相一致。Williams和Tieleman报道了拟戴胜百灵(Alaemon alaudipes)在低温环境中表现出肝脏、肾脏及小肠重量的增加[6]。低温环境中，白头鹎需要较高的BMR水平以维持恒定的高体温，而高的代谢活性器官促成了BMR的提高，最终BMR变化表现出了与器官重量变化相一致的水平[17]。促进鸟类基础代谢产热增加的机制可以表现为多个层次，包括代谢器官的调整(adjustments in organ masses)、底物转运能力的调整(adjustments in transport capacities for substrates)和特殊器官的代谢强度的调整(adjustments in metabolic intensities of specific organ)等[19, 41]。冬季白头鹎可以通过形态、生理和生化的改变来适应外界环境，可以通过增加肝脏和肌肉的线粒体呼吸及COX活力来提高产热能力以适应冬季的环境条件[28, 29]。本文研究结果显示白头鹎肝脏及肌肉线粒体的状态4呼吸及细胞色素C氧化酶(cytochrome c oxidase,COX)在温度驯化中也表现出类似的变化，其中低温组肝脏线粒体状态4呼吸((43.94±3.09) nmol O2 / min·mg mitochondrial protein)及COX((57.25±4.96) nmol O2 / min·mg mitochondrial protein)分别是暖温组线粒体状态4呼吸(34.74±2.05)及COX(44.15±2.76)的1.26和1.29倍；低温组肌肉线粒体状态4呼吸((94.74±15.50) nmol O2 / min·mg mitochondrial protein)及COX(79.04±6.28 nmol O2 / min·mg mitochondrial protein)分别是暖温组线粒体状态4呼吸(82.26±10.86)及COX(57.26±7.03)的1.15和1.38倍，可以从生理和生化水平部分解释温度对白头鹎BMR的影响。
EWL在鸟类的热量平衡中有着重要作用，其变化是调节鸟类体温平衡的重要措施之一。目前有关鸟类EWL的报道主要见于对生活在高温、干燥环境中的鸟类研究[2, 6, 15, 47]。水分是生命活动的必要因素，尤其对生活于沙漠及干燥等环境中动物的生存有着重要关键的作用[48]。高温环境中，调节体温平衡成为鸟类生存的关键，当环境空气温度过高，EWL调节无法满足维持体温恒定是导致一些沙漠鸟类死亡的重要原因，可见EWL在鸟类体温调节中占十分重要的地位[49]。
在自然环境中，生活于干燥环境的鸟类代谢率往往要较潮湿环境鸟类低，可能是对减少水分蒸发，维持体温的一种生存适应[14, 48]，如生活于炎热干燥地区的拟戴胜百灵(Alaemon alaudipes)与图氏沙百灵(Eremalauda dunni)BMR与EWL分别较潮湿地区云雀(Alauda arvensis)和林百灵分别低43%与27%[48]，这些结果都表明鸟类代谢率与EWL存在着正相关联系。然而，也有研究表明，在一定范围的环境温度中，鸟类EWL会随着温度的升高而增加，如Tieleman和Williams[31]发现阿拉伯沙漠地区拟戴胜百灵、图氏沙百灵及木百灵在环境温度从最适温度升至45℃时，百灵的EWL呈现明显增加，这可能与鸟类在过度高温环境下通过调节水分蒸发降低体温有关。在过度高温环境中，鸟类面临十分严峻的水分平衡问题，即使在水分供应短缺情况下，但为了防止体温过高，维持体温在恒定范围，鸟类仍会采取增加EWL来降低体温获得生存。
在本研究中，发现具有较高BMR水平的白头鹎同时呈现较高的EWL水平。然而目前有关BMR与EWL之间的关系尚不清楚，但有一种猜测认为，较高的代谢率会促使通气量增加，而伴随着呼吸频率的增加，引起RWL的增加，最终导致EWL升高[6]。本实验中，白头鹎经不同环境温度驯化表现出不同的EWL水平，其中低温组白头鹎的EWL较暖温组高出36.4%，同时我们还发现白头鹎单位体重BMR与EWL呈正相关性，说明温度影响了白头鹎EWL，低温条件下白头鹎较高的代谢率可能是其具有较高EWL水平的原因之一。类似结果在其他鸟类的研究中也见有报道Williams和Tieleman[6]在研究拟戴胜百灵时发现，15℃组百灵与36℃组相比较，表现出较高的BMR水平和较大的EWL量。
鸟类的基础产热受其自身生理需要及环境各因子共同影响，有关器官水平、细胞水平及酶学水平的产热研究可以加深对鸟类基础代谢调节的理解，同时有助于人们了解鸟类适应外界环境变化的相关生理适应对策。不同环境温度对白头鹎BMR、内部器官及EWL有明显影响，低温条件下可以提高白头鹎的代谢率、代谢活性器官与EWL，较高的代谢率可能是导致较高水平EWL的原因，而暖温条件下(30℃)白头鹎逐渐降低代谢产热可能是其为减少水分蒸发，保持水分的一种适应方式，最终使得白头鹎达到体温平衡适应环境。
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