集团内捕食(Intraguild predation，IGP)指享有共同猎物的捕食者种间捕食或致死现象^[1]，包含捕食性动物、寄生性昆虫和病原菌等^[2]，参与者分别称为“集团内捕食者”和“集团内猎物”。由于其广泛存在于捕食性动物中而在群落营养结构中发挥着重要作用^[3]；由于其广泛存在于害虫的天敌群落中而在害虫生物防治实践中亦具有重要意义^[4]。对昆虫群落中集团内捕食的研究发现，有多种因素可能影响集团内捕食效应(程度、方向和对称性)，包括参与者自身的生物学特征和生理状态以及相关植物特征的环境因素等^{[4, 5, 6, 7]}。

蚜虫分布广泛，是重要的农业害虫，其捕食性和寄生性天敌昆虫多样性非常丰富，其中12个科涉及集团内捕食^[6]。因此，国际上常以食蚜天敌为对象开展集团内捕食研究^[7]。然而，国内罕有对集团内捕食的研究^[5]，仅见王甦等^[8]在培养皿内观察了3种瓢虫的1龄幼虫捕食卵以及4龄幼虫间的集团内捕食。虽然已知多种因素可能影响食蚜天敌的集团内捕食效应，但大多数研究认为参与者的发育阶段或体型大小的影响最大，在同一类昆虫中体型大小与发育阶段是统一的(因为体型随发育进行而增大)。对此，Lucas^[6]提出了一个定性描述集团内捕食效应与发育阶段关系的图解模型，该模型认为完全变态食蚜捕食性昆虫易被捕食的风险随其个体发育进程而逐渐减小。根据该模型预测，成虫对早期虫态(卵、幼虫、蛹)的集团内捕食强度的增速随集团内猎物的个体发育进程而放缓，符合二次多项式回归模型(抛物线)。本研究有两个目的：一是检验Lucas的图解模型是否能够解释发生在新疆干旱区环境中的棉蚜主要捕食性天敌昆虫中的潜在集团内捕食效应；二是初步明确强势的集团内捕食者，为进一步评估棉蚜的优势天敌提供参考依据。

供试食蚜捕食性天敌为多异瓢虫(Hippodamia variegate (Goeze))、七星瓢虫(Coccinella septempunctata L.)和大草蛉(Chrysopa pallens (Rambur))。棉蚜(Aphis gossypii Glover)是新疆棉区的主要害虫^{[9, 10]}，供试3种捕食性天敌是棉田的优势种群，对棉蚜猖獗发生发挥着重要的抑制作用^{[11, 12]}。供试虫源采自乌鲁木齐市郊的农田，带回温室内接在有棉蚜的盆栽棉株(“新陆早1号”品种，全营养液培养)上进行饲养繁殖，待发育到特定虫态(脱皮48 h后)供试。为增强试虫的捕食动机，测试前饥饿24 h。

分别进行2组集团内捕食试验，即七星瓢虫与多异瓢虫、大草蛉与多异瓢虫。各种昆虫分别选用卵、1龄幼虫、4龄幼虫和成虫等虫态进行相互组配，由于预备观察试验中发现蛹通常不被捕食，故未选用蛹；将2种捕食性昆虫的不同虫态配对组合成30个处理(排除两种昆虫的卵组合)。将上述组合相同数量(每种虫态30头)的参与者释放到纱网罩笼内的盆栽棉花植物上，将卵按5个为1组放在植株上层的叶表，以模拟自然环境中常见的着卵方式；将幼虫和成虫直接放置在植株上层的叶表。于24 h后检查植株上和罩笼内壁上的残留数量(即存活数量)。试验在温室中进行，环境温度(25±1)℃，相对湿度70%—80%，自然光照。每处理重复5次。

采用二次多项式回归模型拟合成虫捕食强度与幼期虫态(卵、低龄和高龄幼虫)的关系；分析前对存活个体数量(+ 0.1以避免出现0值)进行自然对数转换，以满足正态分布和方差齐次性的假定。在分析高龄对低龄或较低虫态以及相同虫态间的集团内捕食作用时，由于参与双方共存于同一环境而非完全独立，故采用非参数Wilcox成对测验比较存活个体数量。数据分析用R软件^[13]。

二次多项式回归模型分析表明，多异瓢虫成虫对七星瓢虫幼期虫态的捕食程度与被捕食者虫态增长而增大(图 1)，存在显著的二次函数关系(表 1))。七星瓢虫成虫对多异瓢虫幼期虫态的捕食程度也随被捕食者虫态增大而逐渐增大(图 1)，存在显著的二次函数关系(表 1)。

图 1 七星瓢虫和多异瓢虫之间成虫与幼期各虫态的集团内捕食 Fig. 1 Intraguild predation of adults on earlier stages between C. septempunctata and H. variegata 短柄代表标准误Bars indicate one standard error of the mean；* 表示5%水平差异显著

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七星瓢虫卵的存活数量显著低于多异瓢虫的1龄或4龄幼虫；多异瓢虫的卵存活数量显著低于七星瓢虫的1龄或4龄幼虫(图 2)。在低龄(1龄)与高龄(4龄)组合中，七星瓢虫高龄幼虫的存活数量显著大于多异瓢虫低龄幼虫；多异瓢虫的高龄幼虫存活数量显著大于七星瓢虫的低龄幼虫(图 3)。然而，相同虫态之间的集团内捕食效应因虫态不同而存在差异，七星瓢虫成虫的存活数量显著大于多异瓢虫；而4龄幼虫之间的存活数量没有显著差异(图 4)。

图 2 七星瓢虫和多异瓢虫之间幼虫对卵的集团内捕食 Fig. 2 Intraguild predation of larvae on eggs between C. septempunctata and H. variegata

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图 3 七星瓢虫和多异瓢虫之间高龄幼虫对低龄幼虫的集团内捕食 Fig. 3 Intraguild predation of old on young larvae between C. septempunctata and H. variegata

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图 4 七星瓢虫和多异瓢虫之间相同虫态的集团内捕食 Fig. 4 Intraguild predation between C. septempunctata and H. variegata at the same stage

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二次多项式回归模型分析表明，多异瓢虫成虫对大草蛉幼期虫态的捕食程度随被捕食者虫态增大而呈抛物线增大，存在显著的二次函数关系(表 2)。大草蛉成虫对多异瓢虫幼期虫态的捕食程度亦随被捕食虫态增长而呈抛物线型增大(图 5)，存在显著的二次函数关系(表 2)。

图 5 大草蛉与多异瓢虫之间成虫对幼期虫态的集团内捕食 Fig. 5 Intraguild predation of adults on earlier stages between H. variegata and C. pallense

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在卵与不同龄期幼虫之间，草蛉卵的存活数量显著低于多异瓢虫的1龄或4龄幼虫；多异瓢虫卵的存活数量显著低于草蛉1龄或4龄幼虫(图 6)。

图 6 大草蛉与多异瓢虫之间幼虫对卵的集团内捕食 Fig. 6 Intraguild predation between Chrysopa pallense and H. variegata at larval and egg stages

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在低龄(1龄)与高龄(4龄)幼虫之间，大草蛉高龄幼虫的存活数量显著大于多异瓢虫低龄幼虫；多异瓢虫的高龄幼虫存活数量显著大于大草蛉低龄幼虫(图 7)。两种昆虫相同虫态之间的集团内捕食效应表现出不同格局，在1龄幼虫之间大草蛉的存活数量显著大于多异瓢虫，在4龄幼虫之间大草蛉的存活数量亦显著大于多异瓢虫，但在成虫之间多异瓢虫的存活数量显著大于大草蛉(图 8)。

图 7 大草蛉与多异瓢虫之间高龄对低龄幼虫的集团内捕食 Fig. 7 Intraguild predation of old on young larvae between H. variegata and Chrysopa pallens

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图 8 大草蛉与多异瓢虫之间相同虫态的集团内捕食 Fig. 8 Intraguild predation between A. variegata and Chrysopa pallense at the same stage

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本研究对2对食蚜捕食性昆虫不同虫态之间集团内捕食效应进行的试验结果表明，成虫作为集团内捕食者对集团内猎物较低虫态(卵、1龄和4龄幼虫)的捕食强度存在显著的二次函数关系(抛物线)，从而支持Lucas提出的捕食强度与发育阶段关系的定性图解模型预测。研究还发现，无论是七星瓢虫与多异瓢虫、还是大草蛉与多异瓢虫之间，当参与者双方虫态不同时，其在捕食关系中的地位取决于虫态的早晚，早期虫态常成为集团内猎物，晚期虫态为集团内捕食者。类似结果也出现在许多其他对食蚜捕食性天敌昆虫集团内捕食的研究中^{[4, 6, 7]}。但亦有例外，例如，Lucas等^[14]研究发现红唇草蛉(C. rufilabris)的3龄幼虫可捕食林氏瓢虫(Coleomegilla maculate lengi)的4龄幼虫。

当供试的两种捕食性昆虫的相同虫态相遇时，观察到的集团内捕食效应随物种或虫态不同而出现不同的表现：多异瓢虫与七星瓢虫的4龄幼虫相遇时未出现显著的输赢，但成虫之间相遇以七星瓢虫存活更多；多异瓢虫与大草蛉的幼虫(1、4龄)相遇时前者成为捕食者，但成虫相遇时后者成为捕食者。该结果可以用体型大小或行为特征的差异予以解释。由于不同类群捕食者的体形存在较大差异，故难以直接比较体型大小，但同类捕食者之间的体型大小存在可比性。在七星瓢虫与多异瓢虫幼虫之间，七星瓢虫体型较大^[15]，因而在遭遇中成为集团内捕食者。同理也可解释王甦等^[8]在培养皿中观察到的试验结果：异色瓢虫(Harmonia axyridis)在与多异瓢虫和龟纹瓢虫(Propylea japonica)的4龄幼虫共处同一培养皿中时存活数最多。该结果可能与体型大小差异有关，因为前者的体型明显大于后2种瓢虫^[15]。体型大小在食蚜捕食性天敌集团内捕食中的重要作用亦在其他研究中发现^{[16, 17, 18]}。但体型大小不能解释所有集团内捕食效应。

多异瓢虫与大草蛉之间的集团内捕食结果可用行为差异进行解释，大草蛉幼虫获胜的原因可能在于其具有较强的攻击性(由于具有较大的上颚)。草蛉幼虫在面对瓢虫时的强势也出现在其他研究中，例如，Lucas等^[14]研究发现红唇草蛉3龄幼虫可捕食林氏瓢虫4龄幼虫。但也有研究表明，草蛉幼虫在面对瓢虫时的相对强势地位与龄期或物种有关，Noppe等^[19]研究表明，普通草蛉(C. carnea)面对林氏瓢虫时，在1龄期表现强势，但在4龄时表现弱势；Snyder等^[20]等在北美的研究发现，源自亚洲的异色瓢虫在引入北美后，与本土瓢虫相遇时常成为集团内捕食者，而在与同样源自亚洲的七星瓢虫相遇时则不占任何捕食优势。这些研究以及本研究说明，集团内捕食参与者的地位是相对的，某些捕食者往往只在某特定发育阶段或面对某特定捕食者时成为集团内捕食者。

实证研究表明，尤其在农业生态系统中天敌(捕食性和寄生性)物种丰富度增加常常导致植食者数量受到抑制^[21]。但在自然和农业生态系统中捕食者多样性增大未必可有效抑制植食者数量或增加植物产量^[4]。因为处于同一生态位的多种捕食者的作用取决于其内部的相互关系^[22]或功能多样性(冗余)程度^[23]。另一方面，集团内捕食可能导致捕食性天敌之间的拮抗、增效或加和效应^[24]，所以，多种捕食性天敌同时存在未必一定能有效抑制害虫数量。对食蚜天敌集团内捕食的大量研究说明，对蚜虫的控制取决于集团参与者物种、集团外物种、环境条件以及人为因素等^[6]。本研究仅对集团内捕食者与猎物的研究结果说明，参与者双方的地位并非固定不变，当参与者的虫态(龄)不同时，取决于发育阶段，即早期虫态(虫龄)通常成为集团内猎物，晚期虫态(龄)通常为集团内捕食者；但当参与者虫态(龄)相同时，在集团内捕食中的地位取决于其他因素，如：体型大小、攻击性或参与种类等因素。