克隆植物是指在自然条件下能够通过克隆生长或克隆生殖产生与母株基因完全相同的后代的植物^[1—3]。克隆植物在许多群落和生态系统中占有优势地位, 并以其特有的形态特征及生态功能成为植物生态学研究的热点^[4—5]。克隆植物存在的克隆整合特性, 是指分株之间能够通过连接的间隔子(如根状茎、匍匐茎或横走的根等)进行水分、养分和光合产物等资源的传递和运输^{[2, 6—7]}, 是与定植、存活、生长和死亡紧密相关的一系列核心植物属性, 且这些属性能够显著影响生态系统功能。因此, 本文将克隆整合纳入到植物功能性状研究范围中, 重点指出克隆整合性状对种群、群落及生态系统水平的生态学效应。

近几十年来, 从个体或种群水平对克隆整合生态学效应的研究已大量开展^[8]。克隆分株间通过克隆整合实现了资源的运输与共享^[9], 提高了克隆植物在异质性生境的生态适应能力和个体适合度^[10—11], 有利于其在异质性生境下的生长和繁殖^[12—15]。然而, 克隆植物通过克隆整合在微环境尺度进行资源的水平运输与再分配, 改变了原有的资源分配格局, 对植物自身产生影响的同时, 由于根系形态及根系分泌物的变化, 也对根际微生物^[16—18]、土壤动物、土壤理化性质、养分状况^[19—20]等产生影响, 有利于地下土壤碳固持和养分循环功能的提升。此外, 克隆整合有利于克隆植物的成功入侵^[21—24], 对植物群落的种内种间关系(如互利、竞争、采食等)以及物种多样性产生影响, 有利于地上植被群落结构的稳定、退化生态系统的恢复^[25—26]和生态系统功能的维持^[27—30](如防风固沙、提升生产力等)(图 1)。然而, 克隆整合对群落及生态系统的影响及机制的研究还较为缺乏, 进一步将克隆整合与植物根际生态过程、群落的结构和功能相联系, 对全面认识克隆整合生态学效应具有重要意义^[31—33]。

1 个体/种群水平克隆整合的生态学效应

克隆植物通过克隆整合传递和转移光合产物、水分、养分等资源, 改变了个体及其种群的生长形态特征, 提高了自身对外界环境的适应性, 从而有利于物种的生存、生长以及维持整个种群的适合度^[34—36]。大量研究表明, 克隆分株在处于遮荫^[37]、干旱^[38—39]、风蚀^[40—41]、沙埋^{[35, 42—43]}、水淹^[44—45]、盐碱^[46—47]、采食^[48—49]、重金属^[50]等胁迫生境时, 克隆整合显著增加了胁迫生境下的分株数、匍匐茎/根状茎长度及生物量, 提高了分株的存活、生长和繁殖能力^[51—52]。另外, 克隆整合改变了克隆植物的形态及资源分配格局, 使其更加适应外界环境^[53]。一方面, 克隆植物的叶片和根等资源获取结构对环境资源的响应具有可塑性。例如, 克隆整合改变UV-B辐射下白三叶(Trifolium repens)的资源获取结构, 气孔长度缩小, 栅栏组织变薄, 形成利于光吸收的特化形态^[54]。另一方面, 克隆植物在对资源水平的响应中, 将生物量更多分配给有利于吸收丰富资源的结构(即“趋富特化”), 实现资源获取功能的特化^[10]。例如, 高养分斑块的分株将养分资源传输给相连的低养分斑块分株, 减少了低养分斑块分株对养分资源获取器官(如根系)的投资^[55]。这种克隆分工有助于提高克隆分株对异质性资源的利用效率, 进而增加整个克隆植物对资源的获取能力^{[51, 56]}。

克隆植物通过克隆整合除了“缓慢”影响植物形态特征以提高个体适合度, 还可快速调节资源吸收的生理生化过程^[57—58], 对植物的生存和生长产生积极影响。资源上的供给可使处于胁迫环境中的分株在生理生化过程(如在光合作用、养分吸收等方面)中作出快速应答, 以此适应不利的生境^{[3, 10]}。研究证实, 克隆整合可提高胁迫环境中抗氧化酶(包括过氧化氢酶、过氧化物酶和超氧化物歧化酶)以及脯氨酸的含量, 清除对植物造成危害的活性氧^[59]。克隆整合还可显著提高克隆植物的光化学活性, 增强光合能力, 以缓解环境胁迫对植株生长造成的不良影响^[60—61]。

2 群落/生态系统层次克隆整合的生态学效应

相比于非克隆植物, 克隆植物通常具有水平的根状茎、匍匐茎或横走的根, 并着生大量的不定芽, 这些特殊的结构有利于增强克隆植物对资源的获取、生态位抢占及种群扩繁能力^{[32, 62]}, 并在维持群落及生态系统结构、功能及稳定性方面发挥着重要作用(图 2)^{[12, 63—64]}。随着克隆植物生态学研究的深入, 越来越多的植物生态学家提倡将克隆整合性状纳入到群落结构与生态系统功能的研究中^{[62, 65—66]}。系统性总结克隆整合对群落及生态系统结构和功能的响应, 对于理解和预测克隆植物在生物多样性、调节气候变化、生态系统功能的影响等方面的作用具有重要意义。

2.1 克隆整合对植物群落结构和生产力的影响

克隆植物通过克隆整合改变微环境资源的水平分布和自身的竞争能力, 对植物群落结构以及生产力产生影响^{[21, 31, 67]}。首先, 克隆整合对异质生境下资源的再分配, 对于克隆植物开拓空旷生境、应对环境胁迫十分重要, 有利于植物群落的丰富和发展^[10—11]。克隆植物分株拓展至贫瘠或胁迫生境时, 通常能作为群落的先锋物种对生存环境进行改善^[68], 协助邻近的植物获得更多的资源。在塞伦盖蒂草原, 多年生根状茎和匍匐茎植物因克隆整合的存在, 显著提高了整个群落的净初级生产力^[69]。其次, 克隆整合改变了克隆植物分株间的资源共享策略, 弱化其对群落中其他共存物种的排斥, 从而增加物种多样性^[67]。但也有研究认为克隆整合削弱了资源异质性对植物物种丰富度及生产力的积极影响。例如, Eiltsetal等发现, 根茎型克隆植物对群落物种丰富度有很强的负面影响^[70]。克隆植物拥有较强的无性繁殖能力和空间拓展特性, 可迅速在群落中取得优势地位, 基于强大的竞争力而排斥掉其他物种, 形成几乎独占的立地, 这在一定程度上导致群落其他物种多样性和植被生产力的降低。

入侵植物中有相当一部分为克隆植物, 克隆整合是与入侵生物相关的重要性状。具有入侵性的克隆植物可以通过克隆整合提高入侵能力, 成功入侵植物群落内^{[23, 71]}, 造成群落多样性的降低。例如, 入侵克隆植物芦竹(Arundo donax)、蔓长春花(Vinca major)对北美洲河岸生态系统其他物种均具有强烈的负面影响^[72]。另外, 入侵植物空心莲子草(Alternanthera philoxeroides)通过克隆整合, 反而提高了低密度群落的物种丰富度^[21]。由于物种的特异性和环境的复杂性, 克隆整合对植物群落的影响往往具有差异性。虽然国内外已开展了大量有关克隆整合与竞争力^[73—75]、入侵能力^{[23, 76—78]}相关关系的研究, 证明克隆整合有助于提高克隆植物对入侵环境的适应性，但入侵克隆植物的克隆整合对物种间关系、群落多样性的调控机制, 以及对生产力、植被恢复过程的影响还并不清楚。今后仍要进一步在群落及生态系统水平上加强克隆整合与群落变化之间关系的研究, 这对于生物入侵防控具有重要意义。

2.2 克隆整合对根际微生物及土壤动物的影响

克隆植物通过克隆整合影响植物根际生态过程, 进而对根际土壤微生物及土壤动物群落产生影响。克隆整合对克隆分株生长的促进作用, 进一步影响分株周围根际微生物群落的组成和生物量^[79]。有研究发现, 克隆整合显著增加了活血丹(Glechoma longituba)、紫竹(Phyllostachys nigra)、白夹竹(Phyllostachys bissetii)、芦苇(Phragmites australis)等克隆植物根际土壤微生物磷脂脂肪酸(PLFAs)总浓度, 改变了土壤微生物群落特征^{[16—17, 19, 79—80]}。根系形态及根系分泌物在克隆整合影响根际生态过程中发挥重要作用^[81]。克隆整合传输的水分和养分通过根系分泌物被分株释放到其根际土壤中, 为根际微生物提供营养来源, 增加根际微生物含量^[82]。因此, 克隆整合通过提高根际土壤微生物的丰度, 进而增加植物对难溶性矿质元素吸收的贡献、提高植物的抗逆性等, 促进植物的生长, 这势必影响了植物-土壤反馈过程。然而有研究证实, 克隆整合对根际微生物无显著影响。例如, 在遭受石油污染的地区, 由于土壤中烃类物质的大量增加, 满足了微生物生长和繁殖所需的碳源, 导致克隆整合对石油污染区芦苇根际土壤微生物的影响不大^[18]。此外, 丛枝菌根真菌(AMF)是根际微生物区系的主要成员, 其形成的菌丝网络(CMNs)对转移养分、水分以及调节植物群落具有重要作用^[83]。Gao等研究证明, AMF形成的菌丝网络与克隆整合效应间存在拮抗作用, 在AMF菌丝网络存在的情况下, 克隆整合对克隆植物生长的积极作用较小^[84]。可见, 克隆整合对土壤根际生态过程的调控, 很大程度上取决于生境资源的状况。

除土壤微生物外, 土壤动物也会受到植物根际生态过程的影响^[85—87]。一些植食性线虫或食细菌性线虫的密度及群落结构, 与植被类型、植物群落结构、微生物类群、土壤条件等都密切相关^[88—89]。因此, 克隆整合在影响土壤生境及微生物类群的同时, 也会对土壤动物产生不可忽视的影响。但目前克隆整合对植物根际土壤微环境及根际微生物影响的研究仍处于起步阶段, 有关克隆整合对土壤动物(线虫、蚯蚓等)影响的研究鲜有报道。深入研究克隆整合对土壤微生物(如病原菌)及土壤动物的影响, 将克隆整合与植物-土壤反馈等其他生态过程相联系, 进一步揭示其作用机制, 有利于从微观尺度揭示克隆整合的生态学效应, 推动克隆植物生态学理论的发展, 也可拓展克隆植物生态学的研究范畴。

2.3 克隆整合对土壤养分循环的影响

克隆整合与生态系统养分循环功能密切相关。首先, 克隆整合提高了根际土壤碳、氮的转化和利用效率, 这有利于养分的动态循环^[27]。在异质环境条件下, 克隆整合增加了活血丹、紫竹、芦苇的根际土壤有机碳含量, 进一步提高氮素有效性及土壤酶活性^{[16—17, 79—80]}。这是由于克隆整合通过根系分泌物刺激土壤有机质的分解, 改变根际土壤微生物多样性及功能群特征, 促进根系土壤的矿化及硝化作用, 进而提高养分循环功能。其次, 克隆整合能够减缓温室气体排放^[90]。具体来说, 一方面, 克隆整合促进受胁迫分株的生长以维持自身生产力, 进而减缓湿地生态系统的温室气体排放。另一方面, 克隆整合为土壤微生物生长提供必需的养分和能量, 加速了湿地生态系统的温室气体排放^[90—91]。但是, 减缓温室气体排放量远大于微生物代谢产生的温室气体排放量。总体来讲, 克隆整合对养分循环过程的多方面均可产生影响。因此, 未来的研究可从克隆整合对碳、氮、磷等不同资源转运和再分配的差异, 对植物功能性状、土壤化学计量特征的影响等方面, 探究对土壤碳、氮、磷等养分平衡, 以及植物与微生物间的养分收益的影响, 进一步揭示克隆整合对生态系统养分循环功能的驱动机制。这对进一步评估以克隆植物为优势的生态系统(如草地、湿地生态系统)对全球气候变化的响应具有重要意义。

2.4 克隆整合对碳固持的影响

克隆整合有利于生态系统固碳功能的提升。植物根系是陆地生态系统重要的碳汇和矿质养分库, 也是土壤中碳及养分的主要来源, 是陆地生态系统碳分配与碳过程的核心环节^[92]。首先, 克隆整合有助于植物地上及地下生物量的提升^[52], 提高土壤碳含量, 进而增加土壤碳汇。其次, 克隆植物除具有吸收矿质养分的根系外, 还具有贮存功能的结构(如根状茎、球茎、鳞茎、匍匐茎等), 占据克隆植物地下生物量的较大比例。研究表明, 克隆植物通过地下克隆器官储存碳水化合物以抵御干扰, 因而具有比非克隆植物更多的地下生物量^[93], 这有利于提高植被的碳储量, 进而加强生态系统的碳固持功能。另外, 这些克隆器官可以产生较多分蘖芽, 其萌发形成的幼苗比种子形成的实生苗具有更强的抗逆境能力, 保证了植物受到干扰以及季节性死亡后的再生长^[94]。这对受到干扰的生态系统的稳定发挥至关重要的作用^[95]。因此, 利用合理的管理措施, 增加对克隆植物地下生物量的投资, 可提升生态系统的碳固持功能。目前土壤固碳机制的相关研究主要集中于凋落物分解、微生物活性等方面, 而有关克隆整合对生态系统碳固持能力贡献的研究还未见报道。未来应加强基础理论研究, 深入理解克隆植物对土壤碳固存的影响, 以获得克隆整合对土壤固碳功能应用的长足发展。

3 克隆植物在退化生态系统修复中的应用及作用机制

近年来, 应用克隆植物的克隆整合及空间拓展特性对退化沙地、退化草地、退化湿地等生态系统开展的修复研究已取得一定进展。在我国北方内陆干旱的毛乌素沙地, 沙鞭(Psammochloa villosa)、羊柴(Hedysarum laeve)、沙拐枣(Calligonum arborescens)、骆驼刺(Alhagi sparsifolia)等沙区典型的克隆植物, 通过克隆整合提高克隆植株的生存几率和植株扩展拓殖能力, 增加了流动沙丘斑块的植被盖度, 增强了沙地生态系统的抗风蚀能力^[96—97]。在我国东北松嫩盐碱化草地, 优势物种羊草(Leymus chinensis)是一种繁殖能力较强的根茎型克隆植物, 其借助地下游走的横生根茎通过克隆生长可在盐碱斑块内定植和生长^[98]；且在放牧条件下, 牛羊的采食强化了羊草的克隆整合效应, 提高羊草在盐碱斑上的空间拓展扩繁能力, 有利于盐碱斑植物群落的恢复^[99]。在退化湿地生态系统, 苔草(Carex tussock)通过克隆整合结合水位调控的方式, 增强了其适应胁迫生境的能力, 大大加快了恢复进程^[25]。因此, 克隆植物在退化生态系统的恢复重建中扮演重要的角色。

由此可见, 克隆植物由于具有特殊的克隆整合和空间拓展特性, 在促进土壤发育、防风固沙、植被重建等方面具有重要的作用, 对退化生态系统的修复具有很大的潜在利用价值(图 3)。深入理解克隆植物在退化生态系统修复过程中的作用机制, 对进一步利用克隆植物开展退化生态系统修复的研究意义重大。通过归纳总结前期研究, 克隆植物在退化生态系统修复的作用及可能机制如下：

(1) 克隆整合可在微环境尺度对资源进行水平的运输与再分配, 有利于恶劣生境新生克隆分株的建立和存活, 从而对脆弱生境植被的恢复具有较好的改良效果^[100]。

(2) 克隆植物的快速繁殖和空间拓展能力, 有助于形成盖度较高的植物群落。克隆植物以母株为中心向四周拓展, 在多方向上形成密集的匍匐茎或根状茎网状结构, 形成的种群所占面积大、密度高, 其覆盖度相应也较高。这种独特的空间结构使克隆植物在保持水土、促进土壤发育、防风固沙等方面具有显著优势。

(3) 克隆植物的克隆生长器官如根状茎或匍匐茎等具有贮存功能, 有助于提高克隆植物自我恢复能力, 对克隆植物种群的稳定性具有重要作用。一方面, 这些贮藏器官能够为受损伤的植株进行补偿性生长提供必要的物质和能量^[2], 另一方面, 克隆生长产生的繁殖体可从贮藏器官中获取资源, 较种子萌发的实生苗存活率高, 可快速提高植被恢复重建效率^[97]。

(4) 克隆植物的克隆整合可驱动植物-土壤反馈过程, 进一步改变微生境条件, 从而有利于退化生境的系统性恢复。系统性修复不仅强调植物群落的修复, 还包括土壤微生物群落、土壤动物以及生态系统功能的恢复。克隆整合通过根系分泌有机酸可以改善土壤理化性质, 同时根系分泌物促进了根系土壤的矿化和硝化作用, 影响土壤动物及根际微生物的群落特征；根系形态同时对土壤容重及紧实度等理化性质也会产生显著影响。克隆整合对地下土壤资源改良的同时, 也会进一步影响地上植物群落的演替, 这对于退化生态系统的修复起着关键的作用。

4 总结及展望

本文基于对克隆整合的生态学效应及应用克隆植物修复退化生态系统的研究现状的归纳和总结, 建议在今后的研究或应用过程中, 应注意以下几个方面：

首先, 加强克隆整合在群落水平上生态学效应的机制研究。根系形态与根系分泌物可能是克隆整合发挥生态效应的主要媒介。随着高通量测序、宏基因组测序、同位素标记等技术的广泛应用, 有必要从根系形态和根系分泌物的角度, 进一步探讨克隆整合作用下植物-土壤微生物/动物-土壤间的互作关系, 从微观水平上揭示克隆整合的生态学效应。

其次, 加强克隆整合与生物入侵关系的研究。生物入侵是威胁生物多样性的主要原因之一, 严重威胁着全球的生态环境安全和经济发展。在全球最具入侵性的100种植物名录中, 有近70%的物种具有克隆性。未来的研究, 应侧重探究克隆整合对入侵植物根系分泌物、根际微生物, 以及个体竞争力等的影响, 揭示其成功入侵的机制, 这对生物入侵防控具有重要意义。

第三, 加强克隆整合对生态系统功能和过程影响的研究。今后可在自然生态系统中开展更多长期的原位监测实验, 深入揭示克隆整合对碳固持、养分循环、温室气体排放、植物-土壤病原菌反馈等生态系统过程及功能的调控机制。这将有助于更好地理解、预测和调控生态系统中植物群落动态和生物多样性, 为利用克隆植物管理生态系统提供理论依据。

最后, 加强克隆植物在退化生态系统修复过程中作用机制的研究。利用克隆植物进行退化草地、沙地、湿地的修复, 是克隆植物空间拓展及克隆整合特性在生态系统层次的潜在应用, 突显了克隆植物的重要生态角色。未来的研究, 还应强化克隆植物对群落构建、物种共存的作用机制研究, 以推进克隆植物生态学与恢复生态学交叉学科的发展。