1 路杀已成为野生脊椎动物的主要威胁之一

道路对经济发展和生态环境具有巨大的影响。一方面, 道路联通城乡、国家, 推动全球经济发展；另一方面, 经济的快速增长也加速了道路建设, 无道路影响的区域逐渐减少^[1—2]；随之而来的野生脊椎动物死亡、栖息地退化、甚至物种灭绝等问题也愈演愈烈, 尤其是动物与道路车辆碰撞(Wildlife-vehicle collisions, WVCs)导致的死亡成为越来越普遍的现象^[3—7]。道路交通造成的动物道路死亡(即路杀)严重影响道路使用者和动物, 导致人员伤亡、重大经济损失和高昂的生物多样性成本。在全球范围内, 由于交通基础设施的扩展、交通量和车速的增加, 近十几年来路杀的数量一直在增加。例如, 2003—2015年, 瑞典的路杀数量增加了36%^[8]；1990—2004年, 美国的路杀数量增加了50%；2001—2010年, 波兰的路杀数量增加了一倍^[9]。路杀是野生脊椎动物的一个重大威胁, 据估计每年会导致数亿脊椎动物死亡^[10]。在美国, 每年为此付出的成本为98亿美元^[9]。因此, 降低路杀死亡率在野生脊椎动物生态和保护、交通管理、减少人身伤害和经济损失等方面具有重要意义。

路杀的野生脊椎动物主要包括两栖类、爬行类、鸟类和哺乳类^{[5—6, 11]}。路杀给野生脊椎动物带来了巨大的威胁, 被认为是脊椎动物非自然死亡的最重要原因, 已经超过了狩猎等其它重大影响^[12—14], 是导致脊椎动物种群数量下降的一个重要因素^[15—16]。大型哺乳动物路杀还会导致严重交通事故, 增加社会经济成本, 公众关注度高。因此, 早期的路杀研究主要集中于大型哺乳动物上, 而较少涉及两栖爬行动物^[17]。目前研究者和公众对大型、保护动物关注多, 对小型、非保护动物关注少^[18—19]。然而这些小型、非保护动物却是受道路负面影响最大的类群, 如两栖爬行动物, 占所有路杀动物个体数量的80%^[5], 但由于两栖爬行动物的保护级别低, 关注度低, 且与大型动物相比, 两栖爬行动物与车辆的碰撞, 很少对人类的安全构成威胁^[20], 因此相关研究较少, 保护措施也相对缺乏, 相应的建设规范和工程实践亟待加强。本文系统梳理了两栖爬行动物的路杀影响机理及效应的研究进展、中国在该领域的研究状况和降低路杀影响的保护措施, 以期明晰未来的发展重点, 促进路杀研究成果为交通建设和生态文明服务。

2 两栖爬行动物的路杀影响机理及效应

两栖爬行动物路杀既与外部因素, 如天气因素、交通状况、季节和时间因素、空间因素具有密切的关系, 又受到两栖爬行动物自身的生物学特点、生活史需求、生态习性的驱动。

2.1 两栖动物的路杀影响机理及效应

两栖动物是动物进化史上从水到陆的过渡类群, 既能适应水生生活又能适应陆生生活, 需要在水生和陆生栖息地之间迁徙, 而且具有高度渗透的皮肤, 因此常被作为生态指示物种。第一次全球范围内的两栖动物评估表明, 两栖动物比哺乳动物和鸟类等受到的环境威胁更严重, 是灭绝风险最高的脊椎动物, 并且正在以更高比例的速度下降^[21]。全球气候的改变、紫外线辐射的增加、外来物种的入侵、病原体的侵入、人为捕捉、栖息地的破碎化和环境的污染是导致两栖动物下降的主要原因^[22—23]。此外, 两栖动物由于具有非常敏感的皮肤、缓慢的移动速度和特定的迁徙行为, 使其比其它脊椎动物更易受到路杀的威胁^[24—26]；越来越多的研究表明, 两栖动物种群数量下降与路杀有关^[27], 路杀是一个新的影响两栖动物生存的原因^[28]。

两栖动物因为具有卵、蝌蚪、成体的三阶段的生活史, 长期在繁殖地和冬眠地之间迁徙, 行动缓慢, 并且对迎面而来的车辆通常保持静止^[29—33]。同时现代道路的黑色路面会从太阳辐射中吸收相当多的热量, 而在天气比较凉爽的时候, 两栖动物容易受到温暖道路的吸引上路, 导致了相当高的路杀事件^[12]。随着道路网的扩增和交通量的增加, 两栖动物路杀成为愈加严重和普遍的现象^[34—35]。Coelho等^[36]在大西洋生物圈保护区南边的389国道, 选取4.4 km进行了为期16个月的两栖动物路杀调查, 发现每年的两栖动物路杀数为9002只/km。Garriga等^[5]在欧洲的比利牛斯山脉附近选择了7条道路, 一年内调查了3360 km的道路, 共发现2228只脊椎动物死亡, 其中两栖动物占死亡总数的66%。

目前, 两栖动物路杀的外部因素主要集中在天气因素、交通状况、季节和时间因素、空间因素。(1)天气因素, 两栖动物的皮肤对温度和湿度等天气因素的改变非常敏感, 当天气条件改变时, 常常引起蛙类鸣叫或进行繁殖活动等反应, 两栖动物在雨后比晴天更容易遭受路杀的危害^[37], 两栖动物路杀率和相对湿度成正相关^[5]。(2)交通状况, 通常交通量越高, 造成两栖动物的路杀率越高^{[29, 34]}；道路越宽两栖动物穿过道路花费的时间越长, 更容易与车辆发生碰撞, Gu等^[38]对影响若尔盖湿地两栖动物路杀率的因素进行分析, 发现宽的道路比窄的道路导致的路杀率更高。此外车速越高, 道路密度越大, 路杀率越高^[39—40]；当车流量在24—40台/h, 会导致穿越道路50%的大蟾蜍(Bufo bufo)死亡；当车流量在60台/h, 会导致90%的大蟾蜍死亡^[40]。(3)季节和时间因素, 两栖动物路杀主要集中在4月、6月和7月, 夜行性物种多, 夜间车流量才是导致两栖动物路杀的关键因素^[41]。(4)空间因素, 当路边栖息地能提供两栖动物完成水陆两栖的生活条件时, 路杀的高频地点就集中在靠近繁殖点的路段上, 尤其是如虎纹钝口螈(Ambystoma tigrinum)^[42]、华西蟾蜍(B. andrewsi)和中国林蛙(Rana chensinensis)^[41]便有相当高的路杀率。

两栖动物路杀的内部因素主要集中在生物学特点、生活史需求、生态习性上面。(1)生物学特点, 不同的两栖动物繁殖能力差异大, 产卵量越大的物种一般种群越多。Orłowski^[31]研究发现, 影响下西里西亚省道路上的大蟾蜍路杀率的主要因素是该种在本地繁殖种群的大小；章文艳^[43]在四川省平武县王朗自然保护的调查发现, 路杀物种的种群数量与道路影响区物种的种群数量具有较密切的关系。道路影响区的华西蟾蜍占比76.7%, 中国林蛙占比23.3%, 而该区域路杀的华西蟾蜍占比85.2%, 中国林蛙占比14.8%。(2)生活史需求, 两栖动物路杀在时间和空间上的分布模式与其生活史密切相关^[36]：从时间分布看, 两栖类路杀高峰期通常与两栖动物的繁殖、育肥、越冬等季节性迁徙有着密切联系^{[41, 44—46]}；而从空间分布看, 两栖动物路杀热点区域主要发生在靠近水体周边的路段上^{[5, 31, 41, 47]}。(3)生态习性, 采用无线电追踪技术对王朗自然保护区的中国林蛙和华西蟾蜍的运动、家域、生境选择的研究发现：中国林蛙选择森林作为主要的生境, 活动位置离道路的距离较远, 家域与道路的重叠度较低；华西蟾蜍主要选择道路附近的灌丛作为生境, 活动位置离道路的距离较近, 家域与道路的重叠度较高, 是两者的路杀数量存在种间差异的主要原因^[48]。

路杀对两栖动物的丰度和分布具有严重的负面影响, 并导致遗传多样性的下降^{[35, 39, 49]}。Jackson和Fahrig^[50]将之命名为：耗损效应(depletion effects)和障碍效应(barrier effects)；前者是因为路杀降低了动物的丰度和种群大小, 导致动物种群大量的耗损；后者是由于大多数动物对道路有避让行为, 并且道路也限制了动物的迁徙扩散, 导致了种群之间基因交流的障碍, 降低了有效种群的大小, 使种群的遗传多样性显著下降；总体上遗传多样性的丧失更多是由于损耗效应而非屏障效应决定的。例如, 棕色锄足蛙(Pelobates fuscus)每年大约有10%的成蛙死于路杀, 主要是由于道路的耗损效应导致种群数量的下降^[29]；破碎化生境中的小种群更易发生遗传漂变, 导致稀有的等位基因完全从本地基因库中丢失, 降低了种群的遗传多样性^[51]。

2.2 爬行动物的路杀影响机理及效应

爬行动物路杀的外部因素主要集中在天气因素、交通状况、季节和时间因素、空间因素。(1)天气因素, 因为爬行动物是变温动物, 其生理生态活动受自然环境条件影响而变化, 其中温度因子作用最显著^[52—55]。在温暖的月份, 蜥蜴开始繁殖和觅食, 增加了它们使用道路的可能性^[56]；蛇喜欢在温暖的路面上晒太阳以吸收辐射热, 进行体温调节, 这种行为延长了它们暴露于道路的时间, 增加了被碾压的可能性^[57—58]。(2)交通状况, 蛇类缓慢的移动速度和细长的身体, 在交通量大和道路较宽的情况下, 更易发生路杀^[32]。(3)季节和时间因素, 龟类通常进行季节性迁徙, 导致了高的路杀率^[59—60]。(4)空间因素, 许多研究表明, 动物的路杀现象并不是随机发生的, 而是空间聚集的, 部分路段的路杀数量占了相当大的比例。在西双版纳的小磨道路及周边道路的研究发现, 农田附近蛇的路杀数量显著高于天然林^[61], 这都表明爬行动物的路杀现象受到人类活动的影响。海拔是道路死亡事故的重要决定因素, 在云南省普洱市思茅区的研究发现, 85.0%的爬行动物路杀个体数集中在海拔1200—1500 m区间^[62]。此外, 一些司机故意碾压蛇类和龟类, 增加了对爬行动物的威胁^[63—65]。

爬行动物路杀的内部因素主要集中在独特的活动节律、生活史需求、行为习性和运动模式^{[1, 56, 66]}。(1)活动节律, 爬行动物具有明显的活动节律, 每日具有2—3个活动高峰, 对云南省普洱市思茅区爬行动物路杀现象调查发现, 爬行动物的路杀有3个高峰时间段, 7:00—10:00时是最集中的路杀时间段。温度20—25℃是最集中的路杀温度范围。进一步的分析发现, 爬行动物的路杀与其活动节律有关, 7:00—10:00时的晒阳行为可能是路杀的主要诱因^[62]。(2)生活史需求, 蛇类的活动也随季节模式而变化, 蛇类是外温动物, 其生理生态活动受自然环境条件, 尤其是温度因子的显著影响, 随着气温升高, 其繁殖和觅食活动逐渐频繁；而且, 很多蛇在道路上晒太阳以调节体温, 这使它们更容易受到路杀的影响^[32], 因此, 夏天和秋天的路杀率更高^[67]。(3)行为习性和运动模式, 部分爬行动物, 尤其是蛇类, 会对迎面而来的车辆卷曲身体, 静止不动而遭到车辆碾压^[68—69]。

爬行动物路杀也通过耗损效应和障碍效应引起了种群数量下降和遗传多样性降低^[35]。爬行动物已经受到路杀的严重影响^{[32, 56, 60—62, 70—73]}, 引起了多种爬行动物种群数量下降^[74—76], 使爬行动物成为濒危程度最高的脊椎动物类群之一^[77]。

3 中国的两栖爬行动物路杀现状

中国面临着经济发展和生态保护的双重压力, 截至2019年底, 中国两栖动物515种, 爬行动物511种^[78]。中国的路杀研究是随着经济发展和路网规模扩展, 首先在生物多样性丰富的南方地区开展起来, 台湾地区于2011年构建了动物路杀观察网(Taiwan Roadkill Observation Network), 统计有123种两栖爬行动物受到路杀影响^[67]；中国大陆于2021年构建相关路杀监测网络(https://transportecology.net), 经过查阅文献^{[38, 41, 61—62, 79—82]}及本文作者在四川省都江堰市熊猫谷、浙江省开化县古田山自然保护区和西藏自治区米林市雅鲁藏布大峡谷调查统计, 中国大陆有105种两栖爬行动物受到路杀影响(表 1)。

105种两栖爬行动物隶属3目(有尾目、无尾目、有鳞目)24科。3目中, 有鳞目15科73种；无尾目8科31种；有尾目1科1种。24科中, 游蛇科23种；水游蛇科15种；蛙科14种。值得关注的是有6种国家二级重点保护物种(极北鲵Salamandrella keyserlingii、虎纹蛙Hoplobatrachus chinensis、闪鳞蛇Xenopeltis unicolor、极北蝰Vipera berus、眼镜王蛇Ophiophagus hannah、三索蛇Coelognathus radiatus)受到路杀影响。初步的结果显示, 两栖爬行动物路杀是亟待缓解的生物多样性威胁之一。

4 降低两栖爬行动物路杀的关键措施研究

针对路杀对两栖爬行动物的影响, 科学家开展了越来越多的研究并取得显著进展, 为制订保护措施奠定了科学基础。道路的生态保护工程和管理措施可有效地降低路杀死亡率, 提高保护效果, 降低路杀对两栖爬行动物造成的影响^{[32, 83]}。同时, 中国的路杀研究仍然不适应生物多样性保护的需求, 需要新的技术创新和应用^{[48, 84]}。

4.1 形态学与DNA条形码融合的鉴定方法

目前, 绝大部分研究人员通过形态学方法确定路杀物种, 但大多数路杀个体的形态特征和器官因车轧已损坏或不完整, 有相当比例的路杀动物无法鉴定到物种水平, 如南京市路杀动物研究, 记录路杀个体293只, 其中有128只无法鉴定到物种水平, 占比43.7%^[82]。DNA条形码(DNA barcoding)提供了可信息化的分类学标准和有效的分类学手段, 实现了生物多样性研究中分子鉴定技术的创新^[84], 通过采集路杀个体或破碎器官组织, 提取其DNA进行测序, 与国际NCBI基因库比对, 结合形态学鉴定, 可以有效地确定路杀个体的物种信息。

4.2 无线电追踪技术对物种生态习性的研究

当前无线电追踪技术主要应用于两栖爬行动物的运动模式、家域和生境选择与利用等生态学研究, 而针对路杀的研究仅局限在通过传统的方法(步行、骑车和驾车慢速行驶等), 无法得到路域两栖爬行动物的运动模式、家域和生境选择等数据。通过无线电追踪技术研究在道路周边生活的两栖爬行动物, 不仅能深入了解其活动节律、运动模式、家域以及生境选择与利用等生态学问题, 还能追踪和监测两栖爬行动物的行为习性, 研究其与环境因素(温度、湿度和降雨量等)的关系, 揭示随季节变化的栖息地选择, 探明其关键栖息地和生态廊道, 从而进一步探索路杀的原因和制订更加有针对性的保护措施, 目前已在四川省平武县王朗保护区利用无线电追踪技术开展了两栖动物的路杀研究^[48]。

4.3 道路的生态保护工程和管理措施

生态保护工程和管理措施主要分为2个方面：一是改变动物的行为, 研究表明生态涵洞和栅栏系统对减缓两栖动物的路杀非常有效, 55%的两栖动物会利用生态涵洞穿越道路^{[40, 85]}。涵洞宽度和高度都大于0.4 m, 栅栏高0.5—0.9 m, 长100—200 m, 就能有效地引导两栖动物进入生态涵洞^[86]。建设隔离围栏对降低爬行动物路杀效果最好, 可以将爬行动物的道路致死率平均降低54%^[10]；针对蛇类运动能力和攀爬能力较强的特点, 100 cm高的带挡板的围栏对降低大型蛇类路杀具有极高的效率, 可以阻止93.3%的蛇类穿越^[87]。二是改变人类的行为, 采取树立警告牌、暂时性的关闭道路和交通减速等措施^{[27, 88]}。德国在每年的3—4月的两栖动物繁殖期, 自17:00至次日07:00期间禁止车辆在保护区内通行, 对减少两栖动物路杀效果显著^[88]。在中国四川省平武县王朗自然保护区的两栖动物路杀研究发现, 夜间车流量才是导致两栖动物路杀的关键因素, 与白天的车流量无关^[41]；结合动物保护和生态旅游协调发展, 提出了道路分时利用的措施：白天游客利用道路, 晚上动物利用道路, 人与动物的“错峰出行”^[89]。目前, 该措施主要在自然保护区内实施, 对于生物多样性保护有很好的应用前景。

道路建设仍然是中国未来几十年内的重要基础工程项目, 在规划和建设过程中, 生态学家和道路规划者应该紧密合作, 通过识别全国不同地域的经济效益和生态效益, 在经济效益高的地区修建道路, 而在生态损害高的地区少建或不建道路, 制订中国的“道路建设与生态保护规划图”。中国生态学家通过评估交通网络对21个重点保护物种的栖息地破碎化的影响, 划定了17个重点影响区域, 建议作为生态保护的关键区域^[90]。下一步需选择这些关键区域开展国家层面的路杀调查, 解析敏感物种的生态需求和行为模式, 全面掌握路杀对两栖爬行动物影响的范围和程度, 评估两栖爬行动物路杀的原因与后果；系统阐述环保工程降低路杀死亡率的形式和幅度, 构建绿色道路设计的方法和模式, 提高生态保护工程和管理措施的保护效果。