2024, Vol. 44文章信息
- 元晓春, 谢欢, 柏欣宇, 曾泉鑫, 张晓晴, 任梦潇, 陈岳民, 曾佳宏, 林开淼
- YUAN Xiaochun, XIE Huan, BAI Xinyu, ZENG Quanxin, ZHANG Xiaoqing, REN Mengxiao, CHEN Yuehmin, LIN Kaimiao, LIN Kaimiao
- 短期氮添加对罗浮栲林根际和非根际土壤生物有效磷的影响
- Effects of short-term nitrogen addition on bioavailable phosphorus in rhizosphere and bulk soils of a Castanopsis fabri forest
- 生态学报. 2024, 44(17): 7817-7829
- Acta Ecologica Sinica. 2024, 44(17): 7817-7829
- http://dx.doi.org/10.20103/j.stxb.202401160141
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文章历史
- 收稿日期: 2024-01-16
- 网络出版日期: 2024-06-26
2. 福建师范大学地理科学学院, 福州 350007;
3. 武夷山大千茶叶有限公司, 武夷山 354300
2. School of Geographical Science, Fujian Normal University, Fuzhou 350007, China;
3. Mount Wuyi Daqian Tea Corporation, Wuyishan 354300, China
磷是微生物和植物生长不可或缺的养分[1]。土壤磷有效性是森林生产力的主要限制因素[2], 特别是在高度风化的热带和亚热带土壤中, 因为土壤中的大部分磷被铁、铝氧化物吸附[3]。因此, 如何维持土壤磷有效性是森林生态系统管理的一大难题。作为最大的发展中国家, 中国自1990年来，经历了氮沉降的快速增长[4]。近年来, 中国氮沉降总体上趋于稳定, 但我国东南地区经济发达, 工业和农业活动不断发展, 氮沉降仍处于较高水平[4]。氮沉降通过提高植物的生物量生产、引发土壤酸化, 进一步加剧生态系统的磷限制[5-6]。然而, 微生物和植物会采用不同的磷获取策略, 以抵消氮沉降的负面影响[7]。例如, 为满足自身的磷需求, 氮添加下微生物可以刺激磷酸酶的释放, 以促进土壤有机磷矿化[8]。植物会改变根系形态特征(如比根长, 比表面积), 或促进与菌根真菌形成共生关系以增加磷的获取[5]。然而, 氮添加下土壤有效磷的供应能否被维持仍然缺乏共识。
基于Hedley连续浸提等化学方法, 目前多数研究发现, 氮添加能刺激非根际土壤次生矿物磷的解吸附[9], 加速闭蓄态磷的溶解[10], 降低不稳定无机磷、中等不稳定无机磷和不稳定有机磷的含量[11]。尽管有这些认识, 但氮添加下土壤微生物和/或植物采用哪些关键策略影响土壤生物有效磷尚不明确。土壤微生物和/或植物获取磷的主要过程可以概括为以下四种：(1)通过根系形态改变或菌根的形成导致可溶性无机磷的截留和扩散[12]；(2)有机酸络合和溶解吸附在粘土颗粒上的无机磷或与铁(Fe)或/和铝(Al)结合较弱的活性无机磷[13]；(3)植物根系和土壤微生物释放质子(H+/H-/HCO3-)影响矿质结合态无机磷[14]；(4)磷酸酶和植酸酶矿化不稳定的有机磷[15]。为模拟上述四种生物过程, DeLuca等[16]基于生物学的方法将有效磷库划分为四种生物有效磷, 即氯化钙-磷(CaCl2-P), 柠檬酸-磷(CA-P), 盐酸-磷(HCl-P)和酶-磷(Enz-P), 分别对应上述四种途径所释放的生物有效磷。相比于Hedley连续浸提等化学方法, 该方法可以更好地探究微生物和植物根系的磷利用策略[16]。
根际是土壤-植物根系-微生物生态系统物质和能量交换的活跃区域, 其土壤养分循环速度比非根际土壤快2倍[17]。随着氮沉降的加剧, 根际土壤过程对于准确预测养分循环过程变化可能比非根际土壤过程更重要[18], 然而, 当前研究主要集中于探究氮添加对非根际磷循环的影响。例如, 高氮添加增加了青藏高原东部贡嘎山冷杉林非根际土壤有效磷, 主要归因于氮添加刺激了植物对磷的需求[19]。此外, 生长季和非生长季土壤中有效养分含量不同[20], 氮添加对生物有效磷的影响可能存在季节差异。前期团队研究发现, 氮添加显著降低雨季不稳定磷和有机磷的含量, 而显著增加旱季无机磷含量, 这主要与不同季节下土壤酸性磷酸酶和细根磷含量有关[20]。为此, 本研究以戴云山罗浮栲为研究对象, 通过测定土壤理化性质、微生物生物量、磷酸酶、植物细根形态和菌根特征, 并量化四种形式的生物有效磷, 旨在探讨(1)不同季节根际和非根际土壤生物有效磷对氮添加的响应；(2)氮添加下影响罗浮栲林土壤生物有效磷的关键途径是什么？
1 材料与方法 1.1 研究区概况研究区位于福建省泉州市德化县戴云山国家自然保护区(25°38′07″-25°43′40″N, 118°05′22″-118°20′15″E), 该地年均温为15.6-19.5℃, 年均降水为1700-2000 mm, 属于典型的亚热带海洋性季风气候。样地优势树种为罗浮栲, 主要林下植被包括深山含笑(Michelia maudiae)、乌药(Lindera aggregata)、木荷(Schima superba)等, 土壤类型为山地黄红壤[21]。
1.2 试验设计与取样在罗浮栲林布设12块大小为10 m×10 m的样方, 各样方间隔2 m作为缓冲带。按照随机区组法, 设置三种氮添加处理：对照(0 kg N hm2 a-1)、低氮(40 kg N hm2 a-1)、高氮(80 kg N hm2 a-1), 每个处理设置4个重复。取根际和非根际土壤, 包括根际对照(RCT), 根际低氮(RLN), 根际高氮(RHN)以及非根际土壤的对照(CT), 低氮(LN)和高氮(HN)六种处理。试验区从2020年5月开始通过添加尿素模拟野外氮沉降, 氮添加时间为每年3-9月, 每月进行一次。具体样地设计及氮添加方法参照先前的方法[21]。
于2021年生长季(4月)和非生长季(10月)采集根际和非根际土壤样品。即, 按照五点取样法, 在每个样方各取五个包含罗浮栲根系的土块, 土块大小约为50 cm×50 cm。通过轻轻抖动根系, 将根际土壤(附着根的土壤)和非根际土壤(非附着土壤)分开。通过无菌刷从根系表面收集根际土壤, 同时收集土壤根系。另外, 将同一样方收集的根际土壤和非根际土壤分别混合成一个样品, 放入保温箱带回实验室处理。将土壤样本分为两部分, 一部分过2 mm筛后的鲜土保存在4℃冰箱, 用于测定土壤矿质氮, 微生物生物量和酶活性和生物有效磷；另一部分为过筛后的自然风干土, 用于测定除矿质氮外的其他土壤理化性质。将收集的根系用蒸馏水冲洗多次后, 剔除林下植被根系后分为两部分。一部分用于根系形态和养分的测定, 另一部分用于菌根侵染率的测定。
1.3 测定项目与方法土壤理化性质测定：采用玻璃电极pH计(Starter 300, Ohaus, 美国)测定土壤pH(水土比为2.5 ∶ 1)。采用碳氮元素分析仪(Elementar Vario EL III, Elementar, 德国)测定土壤总碳(TC)和总氮(TN)。采用2 mol/ L的KCl浸提矿质氮(MN), 采用连续流动分析仪(Skalar san++, Skalar, 荷兰)分别测定提取液中的铵态氮(NH4+-N)和硝态氮(NO3--N)浓度[22], MN为NH4+-N和NO3--N之和。采用浓硫酸和硝酸消解法[23]浸提土壤总磷(TP), 采用灼烧法[23]通过0.2 mol/L的硫酸溶液浸提土壤有机磷(OP), TP和OP均采用连续流动分析仪测定。土壤无机磷(IP)为TP减OP的差值。通过BaCl2溶液浸提土壤中交换性Fe2+/3+、Al3+[24], 并采用ICP-OES(Optima8000, PerkinElmer, 美国)测定。
土壤微生物生物量和磷酸酶活性测定：参照Vance等[25]的提取微生物生物量碳(MBC)和微生物生物量氮(MBN), 采用总有机碳分析仪和连续流动分析仪分别测定提取液中的总有机碳和总氮。参照Brookes等[26]的氯仿熏蒸-NaHCO3浸提法提取微生物生物量磷(MBP), 用连续流动分析仪测定提取液中的磷酸盐。MBC和MBN含量分别为熏蒸与未熏蒸土壤总有机碳和总氮含量的差值除以浸提系数。MBP含量为熏蒸与未熏蒸土壤磷酸盐含量的差值除以磷回收率再除以浸提系数。MBC、MBN和MBP浸提系数分别为0.45、0.54和0.40[27]。参照Saiya-Cork等[28]的方法提取酸性磷酸单酯酶(ACP)；参照Tian等[29]的方法提取碱性磷酸酶(ALP)和酸性磷酸双酯酶(PD)。具体流程为：取1 g新鲜土壤, 加入50 mmol/ L的缓冲液提取。用磁力搅拌器搅拌5 min后静置30 min, 取200 μL上清液于96孔微孔板。往微孔板加入底物后置于20℃恒温培养4 h, 最终待测液的酶活性采用多功能酶标仪(SpectraMaxM5, MolecularDevices, 美国)测定。将1 min能转化1 μmol的酶量定义为一个酶活性单位。ACP, ALP和PD提取时所用的缓冲液分别为125 mL醋酸盐、125 mL碳酸氢钠和100 mL THAM硫酸溶液。ACP和ALP使用的底物为4-甲基伞形酮磷酸酯(MUP), PD使用的底物为bis-4-甲基伞形酮磷酸酯。
根系形态和养分及菌根侵染率测定：利用数字化扫描仪(Espon, Nagano-ken, 日本)对活细根样品(≤2mm)进行扫描, 并使用根系分析系统WinRHIZO(Pro2009b)软件(RégentInstruments, QuebecCity, 加拿大)测定细根直径(RD)、总细根长、细根体积和细根表面积。将所有被扫描的细根在65℃下烘干至质量恒定并称重, 获得总细根干重。细根比根长(SRL)和比表面积(SRA)分别为总细根长, 细根表面积除以总细根干重的所得值。细根组织密度(RTD)为细根生物量除以细根体积的所得值。使用球磨仪将烘干的细根进行研磨, 采用元素分析仪测定细根总碳(RTC)和总氮(RTN)含量, 用HClO4-H2SO4消解后通过连续流动分析仪测定细根总磷(RTP)含量。菌根侵染率采用酸性品红-显微镜观察法测定[30]。
土壤生物有效磷的测定：采用Deluca等[16]的方法提取四种生物有效磷, 包括氯化钙-磷(CaCl2-P), 柠檬酸-磷(CA-P), 盐酸-磷(HCl-P)和酶-磷(Enz-P), 分别对应根系截留, 有机酸螯合、质子释放和酶分解四种过程。具体操作为：称取0.5 g鲜土加入10 mL的提取液, 装入15 mL离心管25℃恒温震荡3 h(180 r/ min), 离心后吸取上清液待测。CaCl2-P, CA-P和HCl-P的提取液分别为0.01 mol/ L氯化钙溶液, 10 mmol/ L柠檬酸溶液, 1 mol/ L盐酸溶液。Enz-P的提取在Deluca等提取方法上有部分改进, 提取液为每毫升0.02内毒素单位的酶溶液。该溶液是酸性磷酸酶(Sigma P3627；Enzyme Commission Number 232-630-9)、碱性磷酸酶(Sigma P5931；Enzyme Commission Number 3.1.3.1)和植酸酶(Sigma P1259；Enzyme Commission Number 3.1.3.26)的混合液。其中, 植酸酶在使用前利用透析袋在4℃环境下透析5 d以排除植酸酶本身所含磷量。在酶溶液中加入氯化镁(0.08 mmol/L)作为反应前的激活剂[31]。待测液通过连续流动分析仪测定磷酸盐浓度, 分别计算四种生物有效磷含量。其中, 总生物有效磷(TBP)为四种生物有效磷含量之和。
1.4 数据处理采用Excel 2021和SPSS 26.0软件对数据进行统计分析。通过单因素方差分析检验土壤理化性质, 微生物生物量和酶活性以及生物有效磷在同一季节根际和非根际土壤不同氮添加处理间的差异显著性, 以及根系形态和养分在同一季节不同氮添加处理间的差异显著性。通过三因素方差分析探究氮添加、根际和季节因素及其交互作用对除根系形态和养分外的其他指标影响的主效应。所有制图在Origin 2018和Adobe illustrator 2023中完成, 柱状图中数据为平均值±标准误, n=4。
2 结果与分析 2.1 氮添加下不同季节根际和非根际土壤的理化性质氮添加整体对土壤pH存在抑制作用, 但不具有统计显著性(表 1)。相比于生长季, 高氮添加对非生长季土壤TP、IP和OP含量存在显著影响。例如, 高氮添加显著增加非生长季非根际土壤TP和IP含量, 显著降低非生长季非根际土壤OP含量(P＜0.05)。氮添加对TC, TN, MN无显著影响, 但对Fe2+/3+和Al3+含量存在显著的正向影响(P＜0.05), 其中低氮处理下生长季非根际土壤Al3+含量显著增加(P＜0.05)。此外, 季节对MN和OP存在显著影响(P＜0.05), 均表现为非生长季高于生长季。除TP, IP和Al3+含量外, 根际土壤TC, TN, MN, OP, 和Fe2+/3+含量均显著高于非根际土壤(P＜0.05, 表 1)。
| 处理Treatments | 酸碱值pH | 总碳TC/(g/kg) | 总氮TN/(g/kg) | 矿质氮MN/(mg/kg) | 总磷TP/(mg/kg) | 无机磷IP/(mg/kg) | 有机磷OP/(mg/kg) | 交换性铁离子Fe2+/3+/(mg/kg) | 交换性铝离子Al3+/(mg/kg) | |
| 生长季 | 根际对照RCT | - | 97.80±15.7a | 6.15±1.08ab | 20.17±2.88ab | 387.00±22.99b | 132.00±33.14b | 255.00±24.46ab | 270.65±24.22ab | 1682.63±38.55bc |
| Spring | 根际低氮RLN | - | 97.15±3.85a | 6.25±0.32a | 15.73±1.00ab | 489.00±10.86a | 176.00±46.04b | 313.00±39.86a | 281.83±18.77ab | 1738.95±50.57b |
| 根际高氮RHN | - | 95.99±2.51a | 6.22±0.22ab | 21.43±2.93a | 499.50±27.12a | 194.25±27.01b | 305.25±18.71a | 327.75±22.43a | 1681.63±69.54bc | |
| 对照CT | 4.16±0.05a | 81.63±11.52a | 5.38±0.91ab | 12.61±2.25b | 461.00±14.04a | 284.33±20.23a | 176.67±7.66b | 203.73±19.85b | 1642.30±66.49bc | |
| 低氮LN | 4.12±0.04a | 82.16±4.94a | 5.00±0.35ab | 14.01±3.08b | 516.00±23.01a | 289.00±24.33a | 227.00±3.49b | 232.38±8.69b | 1948.07±9.90a | |
| 高氮HN | 4.05±0.08a | 73.38±1.74a | 4.40±0.18b | 15.11±2.00ab | 483.67±12.74a | 263.92±8.62ab | 219.75±14.44b | 254.50±22.43b | 1553.83±74.78c | |
| 非生长季 | 根际对照RCT | - | 105.66±7.10b | 6.34±0.48ab | 26.29±3.71ab | 560.00±20.00ab | 192.00±25.63bc | 368.00±39.54a | 316.90±24.80ab | 1759.48±52.50ab |
| Autumn | 根际低氮RLN | - | 138.77±22.03a | 7.84±1.36a | 31.34±2.84a | 552.00±6.79ab | 120.25±17.20c | 431.75±21.65a | 339.95±22.43ab | 1872.25±75.81a |
| 根际高氮RHN | - | 114.01±4.99ab | 6.70±0.17ab | 34.02±4.71a | 637.00±21.08a | 239.25±21.70bc | 397.75±28.39a | 358.00±25.38a | 1666.55±91.47ab | |
| 对照CT | 4.32±0.03a | 63.69±5.94c | 4.91±1.09b | 16.27±3.34b | 483.50±18.98b | 206.13±48.83bc | 277.38±37.05b | 216.28±28.30b | 1760.08±80.04ab | |
| 低氮LN | 4.31±0.08a | 76.81±7.65bc | 4.74±0.52b | 18.01±1.25b | 525.50±46.64b | 247.50±60.39b | 278.00±19.65b | 263.28±22.27b | 1907.25±101.72a | |
| 高氮HN | 4.20±0.04a | 83.40±7.25bc | 4.92±0.46b | 20.21±1.34b | 537.50±53.92b | 383.75±56.06a | 153.75±9.20c | 272.13±27.10b | 1541.23±110.39b | |
| 三因素方差分析 | 氮添加N | - | 1.43 | 0.33 | 2.08 | 6.61** | 3.99* | 3.76* | 5.34** | 12.57*** |
| Three-way ANOVA | 根际R | - | 31.23*** | 17.42*** | 29.85*** | 1.61 | 23.08*** | 68.43*** | 34.75*** | 0.04 |
| 季节S | - | 2.59 | 0.71 | 23.76*** | 24.7*** | 0.15 | 21.11*** | 6.49 | 1.06 | |
| 氮添加×根际N×R | - | 0.41 | 0.6 | 0.21 | 1.53 | 0.25 | 2.44 | 0.24 | 2.94 | |
| 氮添加×季节N×S | - | 1.62 | 0.36 | 0.87 | 1.73 | 3.25* | 3.61* | 0.23 | 0.59 | |
| 根际×季节R×S | - | 5.75* | 1.04 | 4.98* | 9.69** | 0.14 | 7.15* | 0.92 | 0.27 | |
| TC：总碳Total carbon；TN：总氮Total nitrogen；MN：矿质氮Mineral nitrogen；TP：总磷Total phosphorus；IP：无机磷Inorganic phosphorus；OP：有机磷Organic phosphorus；Fe2+/3+：交换性铁离子Exchangeable iron ion；Al3+：交换性铝离子Exchangeable aluminum ion；RCT：根际对照Rhizosphere control；RLN：根际低氮Rhizosphere low nitrogen；RHN：根际高氮Rhizosphere high nitrogen；CT：对照Control；LN：低氮Low nitrogen；HN：高氮High nitrogen；N：氮添加Nitrogen addition；R：根际Rhizosphere；S：季节Season; N, R, S, N×R, N×S和R×S分别代表氮添加、根际、季节主效应及其两两之间的交互作用。不同小写字母标注了同一季节根际和非根际土壤不同氮添加处理的差异; 表中展示了三因素方差分析中主体间效应检测的F值, 星号代表主效应或者交互作用具有显著性; *：P＜0.05；* *：P＜0.01；* * *：P＜0.001;-代表缺失值 | ||||||||||
氮添加整体对土壤微生物生物量和磷酸酶活性无显著的影响(表 2), 仅发现氮添加显著增加了生长季根际土壤MBP含量, 且非生长季根际和非根际土壤PD含量分别在低氮和高氮处理下显著增加(P＜0.05, 图 1)。根际的主效应对土壤微生物生物量和PD含量存在显著的影响(P＜0.05, 表 2)。两个季节中, 根际土壤MBC和PD含量均显著高于非根际土壤(P＜0.05, 图 1)。此外, 季节仅对MBC、MBN和PD存在显著的影响(P＜0.05, 表 2)。
| 指标Indices | 氮添加N | 根际R | 季节S | 氮添加×根际N×R | 氮添加×季节N×S | 根际×季节R×S |
| 微生物生物量碳MBC | 3.39 | 44.48*** | 12.17** | 0.1 | 0.5 | 8.49** |
| 微生物生物量氮MBN | 0.75 | 15.75*** | 45.15*** | 0.69 | 1.08 | 5.87* |
| 微生物生物量磷MBP | 2.67 | 5.77* | 0.34 | 0.41 | 2.05 | 0.06 |
| 酸性磷酸单酯酶ACP | 2.69 | 0.2 | 0.27 | 0.44 | 1.9 | 0.07 |
| 碱性磷酸酶ALP | 1.24 | 2.5 | 0.57 | 1.73 | 5.25 | 4.64* |
| 酸性磷酸双酯酶PD | 2.02 | 33.44*** | 17.28*** | 1.2 | 5.83 | 1.16 |
| MBC：微生物生物量碳Microbial biomass carbon；MBN：微生物生物量氮Microbial biomass nitrogen；MBP：微生物生物量磷Microbial biomass phosphorus；ACP：酸性磷酸单酯酶Acid phosphate monoesterase；ALP：碱性磷酸酶Alkaline phosphatase；PD：酸性磷酸双酯酶Acid phosphodiesterase | ||||||
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| 图 1 氮添加对根际和非根际土壤微生物生物量和磷酸酶活性的影响 Fig. 1 Effect of nitrogen addition on microbial biomass and phosphatase activities in rhizosphere and bulk soils MBC：微生物生物量碳Microbial biomass carbon；MBN：微生物生物量氮Microbial biomass nitrogen；MBP：微生物生物量磷Microbial biomass phosphorus；ACP：酸性磷酸单酯酶Acid phosphate monoesterase；ALP：碱性磷酸酶Alkaline phosphatase；PD：酸性磷酸双酯酶Acid phosphodiesterase；RCT：根际对照Rhizosphere control；RLN：根际低氮Rhizosphere low nitrogen；RHN：根际高氮Rhizosphere high nitrogen；CT：对照Control；LN：低氮Low nitrogen；HN：高氮High nitrogen; 不同小写字母标注了同一季节根际和非根际土壤不同氮添加处理的差异。星号代表不同季节根际与非根际土壤具有显著差异; *：P＜0.05; * *：P＜0.01; * * *：P＜0.001 |
除RD外, 氮添加下植物根系形态均发生了显著的变化(P＜0.05, 表 3)。氮添加整体降低了根系SRL、SRA和RTD, 其中低氮处理显著降低了生长季、非生长季根系的SRL和SRA, 高氮处理显著降低了生长季根系的SRL和RTD(P＜0.05)。氮添加下细根养分存在显著差异, 氮添加整体降低了生长季植物细根养分, 其中低氮处理下细根养分RTC、RTN和RTP均显著降低(P＜0.05)。与生长季不同的是, 氮添加显著增加了非生长季细根的RTC含量, 同时导致RTC: RTP显著增加, 尤其在低氮处理下(P＜0.05, 表 3)。此外, 两个季节中, 氮添加均显著增加了土壤菌根侵染率(P＜0.05, 图 2)。
| 指标Indicator | 生长季Growing season | 非生长季Non-growing season | |||||||
| 对照CT | 低氮LN | 高氮HN | P | 对照CT | 低氮LN | 高氮HN | P | ||
| 比根长SRL/(m/g) | 1872.42±107.54a | 1366.15±98.46b | 1032.9±20.50c | ＜0.001 | 1589.57±60.10a | 1049.97±50.48b | 1533.88±10.87a | ＜0.001 | |
| 比表面积SRA/(cm/g) | 474.98±13.94a | 341.71±3.78b | 426.40±42.40a | 0.016 | 408.50±30.30a | 287.65±19.21b | 422.69±7.59a | 0.003 | |
| 直径RD/ mm | 0.66±0.08b | 0.87±0.06ab | 1.00±0.11a | 0.058 | 0.88±0.07a | 0.89±0.03a | 0.88±0.02a | 0.983 | |
| 组织密度RTD/(g/cm3) | 0.11±0.02a | 0.11±0.01a | 0.06±0.01b | 0.015 | 0.13±0.01a | 0.14±0.01a | 0.10±0.01b | 0.017 | |
| 根系总碳RTC/(g/kg) | 478.98±1.66a | 470.29±3.67b | 462.27±4.89c | ＜0.001 | 419.16±17.06b | 459.67±8.49a | 456.17±15.98a | 0.001 | |
| 根系总氮RTN/(g/kg) | 12.37±0.57a | 9.62±0.43b | 13.20±0.45a | ＜0.001 | 12.99±0.60b | 9.46±0.73c | 15.40±0.85a | ＜0.001 | |
| 根系总磷RTP/(g/kg) | 522.00±10.30b | 473.67±11.55c | 627.33±26.91a | ＜0.001 | 686.25±36.73a | 463.00±43.04b | 678.00±34.40a | ＜0.001 | |
| 根系总碳与根系总磷的比值RTC: RTP | 918.52±15.86a | 994.12±17.09a | 741.19±34.08b | ＜0.001 | 615.25±37.49b | 1080.98±65.78a | 706.69±23.51b | ＜0.001 | |
| 根系总碳与根系总磷的比值RTN: RTP | 23.73±1.15a | 20.36±1.16b | 21.07±0.29ab | 0.08 | 19.13±1.53a | 20.84±2.21a | 23.89±1.43a | 0.207 | |
| SRL：比根长Specific root length；SRA: 比表面积Specific root surface area；RD：直径Diameter；RTD：组织密度Root tissue density；不同小写字母标注了同一季节不同氮添加处理的差异, P＜0.05代表氮添加处理间存在显著差异 | |||||||||
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| 图 2 氮添加对土壤菌根侵染率的影响 Fig. 2 Effect of nitrogen addition on soil mycorrhizal infection rate |
罗浮栲林土壤生物有效磷含量从高到低依次为HCl-P, Enz-P, CA-P和CaCl2-P(图 3)。氮添加下生长季土壤多数生物有效磷含量(HCl-P, Enz-P和CaCl2-P)均无显著影响, 仅发现生长季非根际土壤CA-P含量显著增加(P＜0.05, 图 3)。氮添加与季节对生物有效磷存在显著的交互作用(P＜0.05, 表 4)。相比于生长季, 氮添加对非生长季土壤生物有效磷的影响更加显著。具体而言, 氮添加显著降低了非生长季根际土壤CaCl2-P和Enz-P的含量(P＜0.05), 同时增加了非生长季根际土壤HCl-P和TBP含量(P＜0.05), 但对非生长季CA-P含量均无显著的影响(图 3)。除Enz-P含量外, 生长季土壤其他生物有效磷均低于非生长季(图 3)。此外, 根际与季节对多数生物有效磷存在显著的交互作用(表 4)。生长季根际土壤CaCl2-P和CA-P含量显著低于非根际(图 3), 而非生长季土壤CaCl2-P, CA-P, HCl-P和TBP含量均表现为根际土壤显著高于非根际土壤(图 3)。
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| 图 3 氮添加对根际和非根际土壤生物有效磷组分的影响 Fig. 3 Effects of nitrogen addition on bioavailable phosphorus components in rhizosphere and bulk soils CaCl2-P：氯化钙-磷Calcium chloride phosphorus；CA-P：柠檬酸-磷Citric acid phosphorus；HCl-P：盐酸-磷Hydrochloric acid phosphorus；Enz-P：酶-磷Enzyme phosphorus；TBP：总生物有效磷Total bioavailable phosphorus |
| 指标Indices | 氮添加N | 根际R | 季节S | 氮添加×根际N×R | 氮添加×季节N×S | 根际×季节R×S |
| 氯化钙-磷CaCl2-P | 3.06 | 1.63 | 283.56*** | 8.36*** | 4.40** | 15.67*** |
| 柠檬酸-磷CA-P | 1.4 | 0.41 | 313.30*** | 0.3 | 3.87** | 44.75*** |
| 盐酸-磷HCl-P | 5.85** | 4.64* | 3 | 0.92 | 0.84** | 5.41* |
| 酶-磷Enz-P | 2.91 | 0.42 | 26.61*** | 0.11 | 0.27* | 1.69 |
| 总生物有效磷TBP | 3.41* | 2.84 | 13.51*** | 0.27 | 0.75* | 9.82** |
| CaCl2-P：氯化钙-磷Calcium chloride phosphorus；CA-P：柠檬酸-磷Citric acid phosphorus；HCl-P：盐酸-磷Hydrochloric acid phosphorus；Enz-P：酶-磷Enzyme phosphorus；TBP：总生物有效磷Total bioavailable phosphorus | ||||||
土壤生物有效磷的根际主效应存在明显的季节差异。在非生长季, 大多数生物有效磷含量均表现为根际含量高于非根际, 而生长季CaCl2-P和CA-P含量则相反, 表现为非根际高于根际(图 3), 这可能主要与植物的养分需求有关。全球尺度meta分析表明, 由于植物和微生物对根际磷的需求增加, 根际土壤磷酸酶活性相应增强, 导致根际土壤有效磷比非根际土壤降低12%[32]。在生长季中, 植物对养分的需求普遍增加, 土壤中大量的有效养分将被植物用于自身的生长, 这将导致生长季土壤生物有效磷以及其他有效养分(如MN)普遍低于非生长季(图 3、表 1)。此外, 相比于非根际土壤, 根系对根际土壤养分的吸收更强。由于CaCl2-P可以直接被根系截留, 因此生长季根际土壤CaCl2-P含量要显著低于非根际(图 3)。相比于生长季, 非生长土壤中的养分未被吸收利用而保留于土壤中。当根际根系释放大量质子以活化无机磷, 这将直接导致根际土壤HCl-P含量显著高于非根际土壤。值得注意的是, 这种根际主效应的季节差异似乎仅限于可以被微生物和植物直接利用的生物有效磷。其他土壤磷组分的根际主效应的季节差异并不明显, 如土壤OP含量。一方面, 根际区密集的根系和活跃的微生物均会分泌有机酸和酶等有机物, 可以增加根际土壤OP含量；另一方面, 土壤微生物死亡后, 可以向土壤中释放有机磷。有研究报道, 土壤MBP主要由约60%的核酸、20%的磷酯类有机磷和酸溶性无机磷以及小于10%磷脂类有机磷组成, 是土壤有机磷的重要来源[33]。更为主要的是, 由于绝大部分土壤OP不会被植物或微生物直接吸收而消耗。因此, 两个季节中根际土壤OP含量均显著高于非根际土壤。
3.2 不同季节土壤生物有效磷对氮添加的响应先前的研究曾报道, 不同季节下土壤磷组分的响应不同[20]。本研究进一步发现, 相比于生长季, 氮添加对非生长季土壤生物有效磷库的影响更加显著(图 3、图 4)。在生长季, 只有非根际土壤的CA-P含量在低氮下有所增加(图 3)。这说明土壤中有机酸通过配位交换作用, 与磷酸根竞争土壤颗粒表面的阴离子吸附位点, 促进吸附于黏粒上或弱束缚于无机沉淀物中的无机活性磷的释放[16, 34]。低氮添加下生长季非根际土壤中交换性Al3+显著增加(表 1)进一步可以佐证这个观点, 因为交换性Al3+的增加主要归因于土壤中有更多的交换性H+与土壤粘土矿物(如铝硅酸盐)发生了反应。而在非生长季, 根际土壤CaCl2-P和Enz-P含量显著降低, 同时根际土壤HCl-P含量显著增加(图 3)。这说明经历了一个生长季植物对养分的吸收和消耗, 氮添加下非生长季生物有效磷含量比生长季的变化更加明显。值得注意的是, 相比于生长季, 非生长季细根RTC: RTP明显增加(表 3), 这说明氮添加导致了非生长季植物体内化学计量的不平衡, 使非生长季植物出现了一定的磷限制。先前研究曾报道, 氮添加会增加植物氮磷比和碳磷比, 刺激植物的磷需求, 迫使其采取养分获取策略从土壤中获取磷[35], 导致土壤生物有效磷发生变化。
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| 图 4 氮添加对不同季节根际和非根际土壤生物有效磷的影响示意图 Fig. 4 Schematic diagram of the effect of nitrogen addition on bioavailable phosphorus in rhizosphere and bulk soils in different seasons SRL：比根长Specific root length；SRA: 比表面积Specific root surface area；RTD：组织密度Root tissue density；RTC: RTP：根系总碳与根系总磷的比值The ratio of total root carbon to total root phosphorus |
通常, 根际土壤磷组分相比于非根际土壤更容易受到扰动, 由于植物根系会通过分泌、周转、菌根共生等一系列活动优先影响根际土壤磷循环[18]。在本研究也发现, 氮添加下非生长季生物有效磷的变化仅发生在根际土壤中(图 3、图 4)。一方面, 非生长季根际土壤可供根系直接吸收利用CaCl2-P含量在氮添加下显著降低(图 3), 这说明植物为满足自身磷需求通过截留的方式将大部分土壤CaCl2-P吸收利用。细根生长和菌根共生是植物获取养分的两个重要策略[36]。氮添加抑制了细根生长(比根长、比表面积和组织密度均存在不同程度的降低, 表 3), 而促进了菌根共生关系(菌根侵染率显著增加, 图 2)。前期研究还发现, 氮添加下罗浮栲土壤中外生菌根真菌生物量显著增加(未发表数据)。这说明相比于促进细根生长, 氮添加后植物主要以增强菌根共生的方式从土壤中截留有效磷。因为细根生长和菌根共生关系的维持都需要植物从地下分配碳[37], 通常两者存在拮抗关系[36]。氮添加下菌根共生关系的促成有利于根外菌丝扩大根系表面积, 提高根系吸收养分的有效面积[38], 进而导致土壤CaCl2-P含量降低。另一方面, 氮添加后非生长季根际土壤中HCl-P含量显著增加(图 3)。先前研究曾报道氮添加会加速闭蓄态磷的溶解[10], 这部分溶解的无机磷可能是HCl-P的重要来源。HCl-P主要来源于植物根系和土壤微生物释放质子(H+/OH-/HCO3-)溶解的无机磷[16]。尽管本研究土壤pH仅有下降趋势, 但交换性Al3+有所增加(表 1), 说明土壤中潜性酸度有所增加。土壤中更高的潜性酸度有利于活化矿物表面结合态等难溶性无机磷, 进而导致HCl-P含量增加。此外, 非生长季根际土壤的Enz-P含量显著降低(图 3), 这可能与磷酸酶被腐殖酸固定有关。先前研究表明氮添加会提高土壤腐殖化程度[39], 导致更多的土壤酶被土壤腐殖酸固定[40]。前期研究也发现氮添加提高了可溶性有机质的腐殖化程度[41]。因此, 磷酸酶被腐殖酸固定会降低酶促反应中磷酸酶与有机磷的结合并减少磷酸盐的释放。
3.3 氮添加下影响土壤有效磷的关键途径多数的研究表明, 氮添加将加剧土壤磷限制[5-6], 尤其在低磷的亚热带地区。但在本研究, 尽管氮添加下土壤不同季节四种生物有效磷含量存在不同程度的变化, 但土壤总生物有效磷含量维持稳定(图 3、图 4)。氮添加引发的土壤磷限制在很大程度上取决于土壤pH的降低[10, 42]。但本研究中非根际土壤pH变化不大(表 1), 这可能是因为土壤pH值接近铝的酸缓冲阈值(pH≈4), 土壤缓冲能力较强[35]。因此, 土壤pH没有变化可能是本研究中土壤生物有效磷被维持的原因之一。
土壤有机磷可占土壤总磷的20%-80%[43]。在本研究中, 有机磷含量大概约总磷的50%(表 1), 说明本地有机磷含量处于较高水平, 这为微生物分解有机质获取生物有效磷提供了有利的途径。然而, 整体上氮添加对Enz-P含量无显著的影响(表 4)。这主要归因于氮添加下土壤微生物生物量和磷酸酶活性没有显著的变化(表 2), 因为微生物分泌胞外酶促使有机质矿化是Enz-P的主要来源。尽管氮添加下充足的氮资源会刺激微生物的生长。然而, 有效氮容易通过浸出而流失[44]。土壤磷酸酶主要由微生物产生, 尤其是碱性磷酸酶, 其主要来源于土壤中的细菌[45]。以上导致土壤微生物生物量和磷酸酶活性均没有显著变化。相比于有机磷矿化, 无机磷的溶解可能是短期氮添加下导致维持生物有效磷的关键途径。首先, 罗浮栲土壤生物有效磷主要来源于矿物结合态的无机磷。本研究中HCl-P是土壤生物磷的主要成分, 其含量约为Enz-P的2-8倍(图 3), HCl-P含量的变化主导了生物有效磷含量的变化。此外, 当氮添加下生物有效磷库发生变化时, HCl-P含量的正增长有利于维持总生物有效磷库的稳定, 这进一步说明植物根系或微生物通过释放质子活化矿质结合态无机磷对维持磷的生物有效性至关重要(图 4)。
4 结论本研究探究了氮添加下生长季、非生长季罗浮栲林根际与非根际土壤生物有效磷的变化。生长季、非生长季罗浮栲林总生物有效磷含量对氮添加的响应均不显著, 但氮添加下四种类型土壤生物有效磷含量存在显著差异。相比于生长季, 非生长季根际土壤CaCl2-P和Enz-P含量显著降低, 而根际土壤HCl-P含量显著增加。这说明植物根系或微生物通过释放质子活化矿质结合态无机磷是氮添加下维持磷的生物有效性的重要途径。氮添加整体降低了两个季节根系比根长和比表面积, 但显著增加菌根侵染率。这说明相比于改变根系形态, 植物主要采取增强与菌根共生的方式从土壤中截留有效磷。此外, 由于根际土壤生物有效磷对氮添加的响应高于非根际土壤, 仅关注非根际土壤磷有效性的动态可能会低估氮添加对土壤磷有效性的影响。综合而言, 短期氮添加下土壤生物有效磷被维持, 研究结果可为制定缓解土壤磷限制的可持续策略提供了新的思路。
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