树皮, 广义上指茎维管形成层以外的结构, 包括次级韧皮部、皮层和积累物的周皮, 由木栓形成层产生。树皮结构复杂, 具有多样的生理生态功能, 例如储存及运输水分和养分、抵御火灾、防止以及修复伤害等重要功能^[1—2]。某些树种的树皮还可以参与光合作用, 其中树皮内皮是树皮光合作用和运输光合产物的重要场所^[3—4]。树皮还可以影响木质残体的分解, 进而影响生态系统物质循环^[5]。因此, 了解树皮特征对于深入认识植物的环境适应机制具有重要意义。

植物功能性状对植物的生理、形态和生活史具有很强的生态指示作用, 是联系环境与植物的纽带, 因此, 研究植物的功能性状能很好地揭示植物对其生长环境的响应^[6—7]。树皮功能性状与植物结构和植物资源配置联系紧密, 是树皮与植物及其生长环境的关系的重要研究对象。其中小枝树皮由于其物质运输速率较高, 树皮性状特征明显, 在经历一定的环境变化之后通过自身的特点能直接反映植物对生长环境的适应策略^[8], 因此是树皮功能性状的重要研究对象。然而, 以往植物功能性状研究主要集中在植物叶片、木材和根等器官或组织, 对树皮功能性状的研究较少^[9], 且主要集中在树皮厚度等单一性状以及防火功能等方面。但树皮不仅能抵抗火烧和动物损害, 其机械支撑作用、水分储存、参与光合作用及物质运输等功能还体现在树皮密度和含水率等功能性状上。此外, C是树皮物质组成的主要元素, N、P是植物体生长的主要养分, 因此研究树皮生态化学计量特征, 可以充分认识植物的生长及营养情况^[10]。

不同生长型植物其功能性状可能存在差异。例如, 森林生态系统中, 因株高、生长环境和进化史差异, 乔、灌木植物的功能性状可能存在差异^[11]。通常, 乔木植物的气孔密度、叶片全碳含量与叶面积要显著大于灌木植物, 而比叶面积、叶片厚度则是灌木植物显著大于乔木植物^[11—14]。有研究发现树皮厚度、含水量和可溶性糖含量等功能性状具有树种特异性^{[9, 15—16]}。然而, 对不同生长型木本植物树皮性状特征及其关系研究的关注还较少。

武夷山自然保护区是我国中亚热带典型的森林生态系统, 常绿阔叶林作为其主要组成部分保存较为完好, 分布面积最广, 且垂直结构明显, 可较好地分为乔木层、灌木层、草本层和层间层四层垂直群落结构^[17]。因此, 本研究以武夷山常绿阔叶林19种常见的乔木和灌木植物为研究对象, 通过比较乔木与灌木小枝的树皮厚度、密度、含水量以及C、N、P生态化学计量特征等主要功能性状的差异以及关联性, 以期回答以下科学问题：(1)小枝树皮功能性状在乔木与灌木之间是否存在差异？(2)乔木、灌木小枝树皮功能性状之间的关联性以及异速生长关系？研究结果旨在加深对木本植物树皮功能性状及其权衡策略的认识, 以及更好地理解小枝树皮功能性状与乔、灌木生长型之间的关系。

1 材料与方法 1.1 研究区概况

研究地点位于江西省铅山县的武夷山国家级自然保护区内(27°48′11″—28°00′35″N, 117°39′30″— 117°55′47″E), 其平均海拔1200 m, 主峰黄岗山海拔2160.8 m, 海拔高差大(350—2160.8 m)。该区为武夷山保护区的江西部分, 年均气温13.2—14.8℃, 年均降水量2583 mm, 降水主要集中在4—6月, 年相对湿度72%—92%, 无霜期约231天, 属于典型的中亚热带季风气候^[18]。保护区植被覆盖率高, 植被从低海拔到高海拔依次是毛竹林、常绿林、常绿落叶混交林、针阔混交林、针叶林、矮曲林和中山草甸^[19]。保护区内土壤类型随海拔从低到高分别为山地黄红壤(400—600 m)、山地黄壤(600—1300 m)、山地暗黄棕壤(1300—1900 m)、山地草甸土(1900 m以上), 具有典型的亚热带中山土壤的特点^[18]。

1.2 材料

本研究在江西武夷山自然保护区内海拔约1400 m的常绿阔叶林中设立了3个相互间隔不小于20 m、大小为20 m × 20 m的群落样地, 每个样地内又划分为4个10 m × 10 m的样方, 并于2017年7月进行植物样品采集。在样地中对木本植物进行调查, 并选取所有胸径大于5 cm的乔木和灌木为研究对象。本研究中每个树种选取3株标准木, 然后使用高枝剪随机地从每株标准木外围树冠剪下三枝直径约1 cm, 长度至少1 m的阳生枝条。为能更好地反映树皮和木质部的相对初始分配状况^[20], 本研究选择了树皮外皮层均已完全成熟的枝条。本次取样对象共计19种木本植物, 其中有乔木12种, 灌木7种, 常绿树种14种, 落叶树种5种(表 1)。

1.3 方法

树皮厚度(BT)、树皮密度(TBD)、树皮含水量(TBWC)的测定：从当年生小枝末端开始将每个枝条截取10 cm长度, 然后测其横截面的直径和去皮后横截面的直径, 则两者直径差的一半即为树皮厚度；小心地剥离出树皮, 利用圆柱法测定各自的体积, 在65℃下烘干至恒重, 并测量得到树皮的干重, 然后分别计算出树皮的密度和含水量。

树皮养分碳(C)、氮(N)、磷(P)含量的测定：树皮称重后, 将同一物种的树皮混合在一起进行粉碎过筛。碳、氮含量采用元素分析仪测定, 磷含量采用硫酸-高氯酸消煮提取之后由连续流动分析仪测定。每个物种每株标准木的样品重复测定三次, 各结果取平均值。

1.4 数据处理与分析

采用独立样本T检验的方法分析各性状在乔木和灌木间的差异性。对所有性状平均值作以10为底的对数处理, 使之符合正态分布和降低误差, 然后采用Pearson相关系数法分析各性状之间的相关性, 并利用异速生长方程“y=bx^a”对树皮各性状间的关系在不同生长型之间的比较进行拟合。异速方程两边取对数则可转化为线性关系：lgy=lgb+algx, 通过分析其斜率(异速生长指数a)和截距(异速生长常数b)可以判断相关性状间呈等速关系(a=1或a=-1)或是异速关系(a≠1或a ≠-1)。通过R软件中标准主轴回归(SMA)的方法可计算异速指数和异速常数。数据分析通过SPSS 21.0和R 4.0.4软件完成, 作图通过Origin 9.0完成。

2 结果与分析 2.1 树皮性状在乔木与灌木之间的差异

本研究发现, 木本植物树皮各功能性状具有物种特异性, 其中树皮厚度平均值最大的是木姜子(Litsea pungens), 最小的是香港四照花(Dendrobenthamia hongkongensis )；相反, 树皮密度平均值最大的是香港四照花, 最小的是木姜子；树皮含水量最大的是鸡爪槭(Acer palmatum ), 最小的是香港四照花(表 1)。但在生长型水平, 树皮厚度、树皮密度及树皮含水量在乔木和灌木之间均无显著差异(P值分别为0.626、0.942和0.731；图 1)。

小枝的树皮C、N、P生态化学计量特征也具有物种特异性, 其中, 树皮C含量平均值最大的是猴头杜鹃(Rhododendron simiarum), 而最小的是石栎(Lithocarpus glaber)；树皮N含量平均值最大的是银钟花(Halesia macgregorii), 最小的是南方铁杉(Tsuga chinensis)；树皮P含量平均值最大的是银钟花, 最小的是猴头杜鹃；C: N平均值最大的是南方铁杉的, 最小的是银钟花；C: P平均值最大的是猴头杜鹃, 最小的是银钟花；N: P平均值最大的是木姜子, 最小的是红豆杉(Taxus chinensis)(表 1)。在生长型水平, 小枝树皮生态化学计量特征中除了C: N和C: P是灌木大于乔木之外, 其它指标都是乔木大于灌木, 但所有生态化学计量特征在乔木和灌木之间的差异都不显著(P＞0.05)(图 1)。

2.2 乔木与灌木主要树皮性状之间的关系

树皮厚度与树皮密度在乔木与灌木间均呈极显著的负相关(P < 0.01)(表 2、表 3), 并且拥有共同斜率-0.65(95%CI=-0.83—-0.50)和共同截距-0.33(表 4、图 2)。树皮厚度与树皮含水量在乔木(P < 0.01)与灌木(P < 0.05)中分别呈极显著和显著正相关(表 2、表 3), 并且拥有共同斜率1.09(95%CI=0.82—1.45)和共同截距2.30(表 4、图 2)。树皮密度与树皮含水量在两种生长型间均呈极显著负相关(P < 0.01, 表 2、表 3), 也存在共同斜率-1.63(95%CI=-2.25—-1.22)和共同截距1.76(表 4、图 2)。

在生态化学计量特征方面, 乔木树皮C含量与P含量显著负相关(P < 0.05, 表 2), 异速生长指数为-8.94(95%CI=-15.41—-5.19)(表 4), 而与树皮C: N、C: P均显著正相关(P < 0.05, 表 2), 但在灌木中以上关系均不显著(表 3、图 3)。树皮N含量与P含量在两种生长型间拥有共同斜率1.12(95%CI=0.78—1.61)和共同截距-1.30, 均呈显著的正等速生长关系(P < 0.05, 表 4、图 2)。

其它一些化学计量特征之间也存在着各异的关联(表 2、表 3)。具体而言, 乔木和灌木的树皮N含量与树皮C: N均呈极显著负相关(P < 0.01), 但仅乔木树皮N含量与C: P呈显著负相关(P < 0.05)。乔木和灌木的树皮P含量与树皮C: N均呈显著负相关(P < 0.05), 与树皮C: P均呈极显著负相关(P < 0.01), 但仅灌木树皮P含量与树皮N: P呈显著负相关(P < 0.05)。

此外, 灌木植物树皮密度与树皮C含量间存在极显著正异速生长关系(P < 0.01), 其异速生长指数为0.19(95%CI=0.12—0.31)(表 3, 表 4), 但在乔木中二者异速关系不显著(P=0.84)(表 3；图 3)。乔木树皮含水量与树皮N: P呈显著负相关(P < 0.05, 表 2), 而在灌木中二者相关性不显著(表 3)。

3 讨论

树皮厚度是树皮性状研究的重点之一, 能一定程度上体现其防火能力。通常易发生火灾的森林群落中树皮厚度较厚, 而不易发生火灾的森林中树皮较薄^[21]。本研究发现乔木和灌木小枝树皮厚度平均值分别为0.81 mm和0.74 mm, 与前人小枝树皮研究结果相差不大, 如有研究发现江西阳际峰亚热带山地发现小枝树皮厚度平均值为0.52 mm^[22], 在澳大利亚和墨西哥一些地区小枝树皮厚度平均值为0.97 mm^[23]。但也有在亚热带地区的小枝树皮厚度明显小于本研究结果的案例, 如有研究在浙江金华北山发现乔木和灌木小枝树皮厚度平均值分别为0.37 mm和0.19 mm^[24], 这可能是与不同物种以及不同海拔的环境有关^[9]。此外, 本研究的小枝树皮厚度明显小于前人通常对树干的研究中的树皮厚度, 如易发生火灾的澳大利亚Howard Springs公园和巴西亚马逊火烧森林的树干树皮平均厚度分别为11.7 mm和7.3 mm^[25—26], 而即使不易发生火灾的美国西部Stunt Ranch牧场中树干树皮厚度平均值也达1.5 mm^[27], 又如有研究发现浙江普陀山木麻黄(Casuarina equisetifolia)的树干树皮平均厚度达4.04 mm^[28], 而在浙江古田山亚热带常绿阔叶林中树干树皮平均厚度也达1.9 mm^[9]。这是由于树皮从茎尖到基部虽然是连续的, 但同一植物主干树皮的积累时间更长, 则必然有比小枝更厚的树皮^[23]。同时以上也说明树皮厚度存在较大的区域差异^[9]。

有研究指出, 树皮厚度在树干和小枝之间通常存在显著差异, 但对于树皮含水量和密度, 在物种水平的树干和小枝间有显著差异而在同一物种内则差异不显著, 并且关联性强, 小枝与树干间可以据此相互推断树皮功能的相似性^[23]。树皮含水量可以影响营养物质的运输^[29], 对树皮生理功能有重要作用, 在热带和温带的某些森林群落中, 树皮的储水量甚至会超过叶表面的水分含量^[30]。Rosell等发现在包括热带雨林、温带林地、旱生灌丛和稀树草原在内的小枝树皮含水量平均值为130.3%^[23], 与本研究结果小枝树皮含水量155.07%基本接近。也有研究对亚热带80种木本植物小枝树皮性状进行测定发现树皮含水率为127.66%, 张恒等发现在我国大兴安岭山杨(Populus davidiana)树皮含水率为120.90%^[31]。这可能是由于植物在生理上需要保持相对平稳的含水量才能维持正常的生命活动和生长发育^[22]。

同时, 本研究显示树皮含水量、树皮密度与树皮厚度之间存在密切的关系, 较厚的树皮表示着较强的水分存储^[27], 但更具硬度和保护功能的致密树皮的厚度可能较薄, 而树皮密度大又意味着保水能力较弱, 可见树皮厚度、树皮密度、树皮含水量之间存在资源权衡关系^[32], 这与本研究结果中三者的权衡关系相一致。其中, 树皮厚度与树皮密度在两种生长型中均呈负异速生长关系(表 3、图 2), 表明树皮密度随着树皮厚度的增加而成非比例地减小, 且树皮密度的减小速度小于树皮厚度的增加速度；而树皮厚度与树皮含水量在两种生活型中均呈正等速生长关系(表 3、图 2)；树皮密度与树皮含水量在两种生活型中均呈负异速生长关系(表 3、图 2), 即树皮含水量随着树皮密度的增加而成非比例地减小, 且树皮含水量的减小速度大于树皮密度的增加速度。考虑到树皮厚度、密度和含水量之间的权衡关系, 三者之间的这种异速关系可能是因为：树皮可分为外树皮和内树皮, 其中防护和机械支撑功能与外树皮更有关, 而储水主要与内树皮有关^[23], 加之树皮越厚表示水分存储越多^[27], 说明树皮厚度的增加可能主要是内皮贡献更多, 从而本研究结果中的树皮密度的减小实际上主要对应了内树皮而非总树皮厚度的增加, 因此结果中树皮密度的减小速度小于总树皮厚度的增加速度。

树皮养分性状往往与树皮结构物质、防御能力及生理活动等有密切关系, 如树皮碳氮比即可视为防御性状[^33]。本研究发现小枝树皮N、P含量平均值分别为8.9 mg/g、0.61 mg/g, 与大多数温带地区相比N含量偏高, P含量偏低, 这可能与亚热带地区土壤N、P水平有关^[22], 中国东部亚热带地区长期N沉降会导致土壤N含量偏高^[34], 而高温多雨和明显的土壤富铝化作用使得该地区大多数土壤呈酸性或强酸性, 酸性土壤固磷强度大, 导致植物所能吸收的P较少^[35]。树皮碳氮比与树皮氮、磷含量往往存在权衡关系, 因为一个组织很少会同时消耗巨大的投资去满足多个功能^[36], 这与本文研究结果一致。在本研究中灌木C含量与树皮密度极显著正相关, 因为C往往参与树皮结构的形成, 而致密的树皮往往具有更强的保护能力和更大的硬度^[32]。同时本研究发现, 树皮密度与树皮C含量在灌木中存在正异速生长关系(表 3、图 3), 即树皮C含量随着树皮密度的增加而成非比例地增加, 且树皮C含量的增加速度小于树皮密度的增加速度；树皮C含量与树皮P含量在乔木中存在负异速生长关系(表 3、图 3), 即树皮P含量随着树皮C含量的增加而成非比例地减小, 且树皮P含量的减小速率大于C含量的增加速率；树皮P含量与树皮N含量在两种生长型中均呈正等速生长关系, 即树皮P含量随N含量的增加而成比例地增加(表 3；图 2), 这说明在树皮中N、P是被同时需要的, 因为蛋白质中的N与用以维持蛋白质水平和生产核糖体RNA的P对细胞生长和代谢均是至关重要的^[37]。

对于生长型而言, 小枝树皮厚度、密度、含水量以及C、N、P等养分性状虽然都是乔木大于或等于灌木, 但所有树皮性状在乔、灌木之间的差异均不显著。各树皮性状的相关性及异速生长关系在乔、灌木之间也无显著差异, 表明在武夷山同一海拔(1400 m)上不同生长型木本植物小枝树皮具有趋同的适应策略。究其原因, 首先植株高度不同造成植物在群落中垂直结构和光照条件的不同^[38], 使得乔木和灌木生长环境的不同, 这可能导致其树皮性状的差异。但植物的光合作用主要集中在叶片上, 树皮中的光合色素和光合速率通常都明显低于同一枝条的叶片^[39], 而海拔以及水土环境对亚热带常绿阔叶林树种功能性状有很重要的影响^[40], 本研究在同一海拔1400 m的常绿阔叶林群落中, 具有相似的生长环境, 并且基于性状的“群落构建理论”认为, 生境筛选效应往往会使不同物种为适应同一环境而形成较为一致的性状特征^[41—42], 所以这种影响可能大于了植株高度和光照条件的影响, 从而导致了乔、灌木之间这些树皮性状的趋同；其次, 本研究地点武夷山长期处于亚热带自然条件较稳定的大环境中, 并无火灾、极干旱等恶劣情况对树皮产生影响, 故也有可能导致乔、灌木之间这些树皮性状的趋同。在环境的长期相互作用中生物会形成生态适应, 其中趋同适应的结果使不同种的生物在形态、内部生理和发育上表现出相似性, 形成生活型和生长型, 而据本文研究结果, 在不同生长型水平, 木本植物也可能具有趋同性。同时本文也存在乔、灌木样本量较少, 以及对小枝树皮各性状本身的研究仍较浅等不足, 可在以后的研究中扩大样本量以及更深入地探究树皮各性状与环境作用的机制从而进一步求证研究结果。

4 结论

本研究表明, 武夷山常绿阔叶林木本植物小枝树皮主要功能性状在乔、灌木之间均无显著差异。乔、灌木各树皮性状之间存在一定的相关性, 如BT、TBD与TBWC相互之间呈极显著的正相关或负相关, 表明三者存在明显的权衡关系。同时, 乔木和灌木的BT与TBD之间、TBD与TBWC之间均为异速生长关系, BT与TBWC之间、树皮氮含量与磷含量之间均为等速生长关系, 且均具有共同斜率和截距, 表明它们在乔灌木之间均无显著差异；灌木的TBD与氮含量之间、乔木的碳含量与磷含量之间为异速生长关系。综上表明, 武夷山常绿阔叶林中木本植物小枝的主要树皮性状在乔、灌木生长型之间呈现出趋同。