表型可塑性是指同一基因型对不同环境条件应答产生不同表型的特性, 是生物在没有遗传变异情况下适应环境的一种机制^[1—3]。植物凭借表型可塑性可以在异质生境中最大限度地获取资源并进行再分配, 实现对资源的有效利用, 增强物种对不利环境的抵抗能力, 提高其在变化环境中的最大适合度^[4]。形态性状变化或差异是植物适应环境变化最直观的策略之一, 也是最早被关注的对象; 生物量分配是植物适应不同环境和资源水平的另一重要策略^[5—6]。当环境条件不利时, 植物将获取的一部分能量适当分配给其它部分, 从而使各个生命过程的协调达到最佳^[7—8]。形态性状和生物量分配的可塑性是植物表型可塑性研究的热点^[9—10]。

三峡水库最高蓄水位海拔175 m, 最低保持水位海拔145 m, 受其影响消落带每年都发生冬水夏陆周期性变化^[11—13]。能够在消落带长期生存的植物不仅对水淹要有较强的耐受能力, 而且对水位退却后的陆地环境也要有较强的适应能力^[14—16]。香根草(Vetiveria zizanioides(L.)Nash)为禾本科(Gramineae)香根草属多年生高大草本。原产于印度等热带地区。因其根系发达、抗逆性和抗环境污染能力强, 已被世界上100多个国家和地区引种栽培用于水土流失和污染环境治理。20世纪50年代引入我国, 现已在南方10多个省区推广^[17]。三峡水库建成后, 广大科技工作者对香根草能否在消落带植被重建中应用广泛开展了试验研究。控制试验研究发现, 香根草整株淹没5个月后仍可存活^[18], 淹没180 d的存活率还可达到87.5%^[19]; 在消落带实地栽植发现, 在淹水深度小于9 m, 每年持续淹水4个月以上的海拔区段, 栽植两年后的存活率仍可达到100%^[17]; 进而对生长在这些海拔区段的香根草的形态特征调查发现, 生长在海拔较低区段香根草的高度降低, 根系生长、叶片长度和地下生物量都有一些变化^[19]。然而, 这些结论多是通过模拟水淹或对引种在消落带上的植株短期观测得到的结果。已有研究表明, 能够耐受短期周期性水淹的植物, 未必都能经受长期周期性水淹胁迫的考验^[20]; 海拔高度的差异会导致淹水深度和持续淹水时间不同, 植物受到的环境胁迫和植物的表现也不一样^[20—22]。随着周期性水淹年限增加, 植物也可能会不断调节其自身的形态和生理过程来增加其与环境的适合度^[21]; 但是, 对于经历长期水陆周期性变化影响后香根草的表型可塑性还未见研究报道。

本文以2008年在三峡水库巫山段消落带建立的香根草引种栽培试验示范基地为研究平台, 将香根草栽培区分为海拔166—169 m、169—172 m、172—175 m等3个海拔区段, 在此基础上对各海拔区段香根草的形态性状、生物量分配特征及其可塑性进行调查和研究, 探讨香根草在长期水陆周期性变化影响下的生存适应对策, 为香根草在三峡库区消落带及其国内其他地区的水库消落带植被重建中应用提供科学依据。

1 材料和方法 1.1 试验地自然概况

试验地设在三峡水库主干沿岸巫山县巫峡镇龙江村消落带内(31°04′N, 109°53′E), 总面积1.6 hm²。气候类型属于亚热带季风型湿润气候。年平均气温18.4℃, 极端最高气温41.8℃, 极端最低气温为-6.9℃, 全年无霜期305 d。年均降水量1049.3 mm。试验地前身为坡耕地。土壤类型为黄壤, 多礓石, 土层厚度1 m以上, 直形坡, 平均坡度35°。土壤侵蚀以鳞片状面蚀和细沟侵蚀为主^[23]。

1.2 试验期间不同海拔区段每年被水淹没的天数和淹水深度

香根草栽植时间为2008年4月, 调查时间为2016年8月。在此期间海拔166—169 m、169—172 m、172—175 m区段每年被水淹没的天数和深度见表 1。

从表 1可以看出, 在2010年前水库水位调控属于试运行期, 各海拔区段被水淹没的天数和深度在年际间变化较大, 2010年后水库进入正常运行, 各海拔区段被水淹没的天数和深度在年际间基本稳定。其中海拔166—169 m淹水平均深度5.87 m, 平均每年淹水时间约168 d; 海拔169—172 m淹水平均深度4.12 m, 平均每年淹水时间约130 d; 海拔172—175 m淹水平均深度为1.94 m, 平均每年淹水时间约98 d。海拔166—169 m、169—172 m和172—175 m各区段脱离水淹的时间平均每年为197、234和267 d。

1.3 香根草栽植方式和存活状况

2008年4月, 截去2年生香根草的茎叶, 保留长度约20 cm。穴状整地, 穴间距50 cm × 50 cm^[23], 每穴栽1丛, 每丛约3株。栽植海拔范围为160—175 m。栽植当年经历冬季1次水淹后, 海拔163 m以下的香根草全部死亡; 2009年4月补植, 并将栽植下限延伸至海拔156 m。当年8月份调查, 保存率几近100%。经历冬季淹水后, 栽植在海拔163 m以下地段的香根草仍未存活^[17]。2010年水库最高蓄水位升到海拔175 m, 2011年4月调查, 海拔166 m以下(水淹深度>9 m)地段的保存率显著下降, 而海拔166 m以上(水淹深度 < 9 m)地段的保存率接近100%, 且长势良好。在此后的几年中, 海拔166 m以上地段的保存率一直维持在较高水平。

1.4 试验设计

对海拔166—169 m、169—172 m、172—175 m不同海拔区段内每丛香根草的丛径、丛高进行调查, 并分别计算不同海拔区段香根草的平均丛径和平均丛高, 而后以各项指标误差不超过10%为标准, 从每个海拔区段选出3个标准丛分别进行形态性状和生物量调查。内容包括：(1)每丛香根草的分蘖株数、株高、叶片数、叶片长度、节间数量、节间长度等。其中, 株高、叶片长度用钢卷尺测量(精度0.1 cm), 节间长度用数显游标卡尺测量(精度0.01 mm)。测定结束后, 割取地上部分, 分开枯茎、绿茎和叶片装入布袋, 贴上标签, 并标记海拔区段、标准丛编号。(2)在割取地上部分的原位置上, 采用土柱挖掘法调查香根草地下部分的形态性状和生物量。土柱为正方体, 长和宽均为50 cm, 高度视根系长度而定。土柱挖好后, 用锋利的钢刀或剪枝剪按照5 cm间隔从地表向下分层切割, 并将切割下来的土块置于容器中用水浸泡, 待土壤松软后, 用水冲掉附着在香根草根系上的土壤, 而后进行根系形态指标调查。内容包括：根系数量、根系基径和根系长度。其中, 根系基径用数显游标卡尺测量(精度为0.01 mm), 根长用钢卷尺测量(精度0.1 cm)。测量完成后, 将香根草的根系装入布袋, 贴上标签。(3)将香根草的根、茎、叶等样品带回实验室, 置于设置温度为70℃的鼓风干燥箱中烘干至恒重。

1.5 土壤样品采集和测定

在每个挖掘土柱后的侧壁上, 从距地表 15 cm处取1个环刀土样, 同时从0—30土层取1 kg左右混合土样, 用于土壤理化性质分析。其中, 土壤物理指标包括：土壤容重、最大持水量、毛管持水量、田间持水量、非毛管孔隙度、毛管孔隙度、总孔隙度; 土壤化学指标包括：pH、有机质、全氮、全磷、全钾、速效氮、速效磷、速效钾。测定方法参照《森林土壤分析方法》^[24]。测定分析在中国林业科学研究院森林生态环境与自然保护研究所分析测试中心完成。

1.6 数据分析

应用Excel进行数据整理, SPSS 17.0数据分析, Origin 9.1制图。采用单因素方差分析(ANOVA)和Duncan法对消落带不同海拔区段的土壤理化性质和香根草表型性状及生物质量各项指标进行差异显著性检验和多重比较。

2 结果与分析 2.1 不同海拔区段的土壤理化性质

对不同海拔区段土壤理化性质测定分析结果表明(表 2), 各海拔区段土壤理化指标的数值大小有所不同, 主要表现在：海拔166—169 m区段的有机质含量、速效氮含量、最大持水量、田间持水量、非毛管孔隙度、总孔隙度均小于其它海拔区段, 全钾含量高于其它海拔区段, 其它指标的数值大小沿海拔梯度变化的规律不甚明显; 除海拔166—169 m区段全钾含量显著高于海拔172—175 m区段(P < 0.05)外, 不同海拔区段各指标间的差异均不显著。

2.2 不同海拔区段香根草形态性状的可塑性 2.2.1 不同海拔区段香根草地上部分形态性状的可塑性

对不同海拔区段香根草地上部分的形态性状的统计结果(表 3)表明, 所有测定指标均以海拔166—169 m区段最低。除节间长度、叶片数/分蘖株和叶片长度外, 其它指标均呈现从高海拔(海拔172—175 m)区段向低海拔(海拔166—169 m)区段逐渐减小的变化趋势。海拔166—169 m区段与海拔172—175 m区段的株高、节间总长度和叶片数/分蘖株差异显著(P < 0.05), 与海拔169—172 m区段和海拔172—175 m区段的节间数量和叶片数/分蘖株的差异显著(P < 0.05), 其它指标在不同海拔区段间不存在显著差异。

2.2.2 不同海拔区段香根草地下部分形态性状的可塑性

对不同海拔区段香根草地下部分形态性状的统计结果(表 4)表明, 所有测定指标在不同海拔区段间均无显著差异。从数值大小发现, 以海拔166—169 m区段香根草的根系数量最少, 并呈现从高海拔向低海拔逐渐减少的变化趋势; 但海拔166—169 m区段香根草的平均根长和最长根长最长。其中, 最长根长为海拔169—172 m区段和海拔172—175 m区段的2.02倍和1.6倍。其它指标沿海拔梯度的变化规律不明显。

2.2.3 不同海拔区段不同节间植株的数量分配

对不同海拔区段的香根草按节间数量分别进行株数统计的结果(图 1)显示, 无节间(0)植株数量以海拔166—169 m区段最多, 其次是海拔172—175 m海拔区段, 海拔169—172 m区段的最少。海拔166—169 m区段与海拔169—172 m和172—175 m区段差异显著(P < 0.05);含1、2个节间的植株数量以海拔169—172 m区段最多, 166—169 m区段最少, 且两者间差异显著(P < 0.05);含3、4个节间的植株数量均以172—175 m区段最多, 海拔166—169 m区段最少, 但不同海拔区段间差异不显著; 含5、6个节间的植株仅在海拔172—175 m区段出现。

2.3 不同海拔区段香根草生物量分配的可塑性

对香根草生物量进行统计的结果(表 5)表明：香根草的总生物量、地上生物量、地下生物量、地下生物量/地上生物量、茎生物量/叶生物量比值均表现为海拔172—175 m区段>海拔169—172 m区段>海拔166—169 m区段。其中, 海拔166—169 m区段与海拔172—175 m区段的总生物量、地上生物量、地下生物量差异显著(P < 0.05), 而不同海拔区段的香根草的地下生物量/地上生物量、茎生物量/叶生物量比值的差异均不显著。

不同海拔区段香根草的叶生物量、枯茎生物量、绿茎生物量均表现为海拔172—175 m区段>海拔169—172 m区段>海拔166—169 m区段(图 2), 但不同海拔区段间的叶生物量、枯茎生物量的差异均不显著; 海拔166—169 m区段与海拔169—172 m区段绿茎生物量的差异不显著, 但与海拔172—175 m区段差异显著(P < 0.05)。

不同海拔区段各土层中香根草的根系生物量总体表现为：海拔172—175 m区段>海拔169—172 m区段>海拔166—169 m区段。0—5 cm、5—10 cm土层根系生物量在不同海拔区段间的差异均不显著, 海拔172—175 m区段10—15cm以下各土层与海拔166—169 m、海拔169—172 m区段相同土层的根系生物量差异显著(P < 0.05)。

3 讨论

海拔高度可造成温度、水分和土壤肥力等诸多环境因子发生异质性改变^[25—27], 但本研究结果显示(表 2), 在香根草引种栽培试验地, 大多数土壤理化指标在不同海拔区段间差异不显著(P < 0.05), 说明试验地不同海拔区段间的土壤基本上处于均质状态。由此可见, 在香根草试验地不同海拔区段的土壤理化性质不是影响香根草生存的主要因素, 温度和水分等环境因子的变化可能起着重要作用。

对众多植物特别是陆生植物而言, 三峡水库消落带的水淹是一种极端的环境胁迫^[16]。当植物整个植株被水淹没后植物的光合生产会降低, 加之处于缺氧或无氧状态, 营养物质消耗会增大。改变组织和器官的分配模式是植物为了生存的需要。植株高度是反映植物生长状况的主要功能性状之一。本研究发现, 低海拔166—169 m区段香根草的高度均低于其它海拔区段的植株高度(表 3), 且与高海拔172—175 m区段存在显著差异(P < 0.05)。这种现象与消落带经历2次水库水位周期性变化后的调查结果相一致^[17]。耐淹植物甜根子草(Saccharum spontaneum)^[16]以及完全水淹条件下虉草(Phalaris arundinacea)、牛鞭草(Hemarthria altissima)和狗牙根(Cynodon dactylon)也有类似现象^{[19, 28—29]}。已有研究表明, 在光合生产能力一定的情况下, 减缓植株生长, 降低能量消耗, 分配更多的资源作储备, 有利于处在高强度水淹胁迫环境中的植物生长和提高抵御再次来临的水淹胁迫的能力^[30]。而低强度水淹胁迫环境(较高海拔区段)中的香根草则更倾向于把资源投到地上部分的再生产上。植物整体的可塑性是环境诱导的所有构件的局部响应加上构件之间沟通和行为整合带来的相互作用的总和^[31]。本研究中低海拔166—169 m区段的香根草的分蘖、节间、叶片等构件数量和长度的变化与株高的表现相一致(表 3)。这可能是香根草为了提高在长期周期性深水淹没环境适合度的一种适应机制。

根系的生长发育水平对整个植株的生命代谢活动有直接影响^[32—33]。植物对地下资源的获取主要依赖于根系的结构和形态。根长是植物地下部分最直观的形态性状, 它决定了植物所能延伸的土壤深度和广度。根系长度延长有利于提高植物对资源的获取能力^[34]。本研究显示, 不同海拔区段香根草地下部分各形态性状指标间差异不显著(表 4), 但对根系长度和最长根长的平均值进行比较发现, 生长在低海拔166—169 m区段的香根草的根长不但没有减少, 反而比其它海拔区段的还有所提高, 其中, 最长根长表现尤为明显。这种可塑性变化有利于提高低海拔区段的香根草在消落带出露后的干旱期内获取更多养分和水分的能力。

资源分配是植物为了抵御不良环境或躲避干扰而将资源分配到不同部位的一种积极适应策略, 也可以将其看作是植物性状对环境适应过程中的一种权衡^[35]。在消落带枯死的香根草主要是节间多, 生长年限较长的植株。无节间植株, 即主茎上还没有节间分化更多是叶片的植株。这些植株在水淹前和水淹后都能保持绿色, 一旦水库水位退却仍能继续生长。海拔166—169 m区段无节间植株多, 且显著高于海拔169—172 m和172—175 m区段(图 1)。节间指的是植物茎的节与节之间的部分。在节间形成过程中, 以未形成节前的顶端分生组织的细胞分裂最为旺盛; 叶片是植物进行光合作用及与外界环境进行物质和能量交换的主要场所^[36]。植物的正常生长及发育所需的能量均来自叶片的光合产物。在经历长期深水淹没后的陆地生境中, 缩减用于节间分化的资源投入, 把更多的资源投向生产叶片, 有利于香根草光合生产和碳水化合物的积累, 可为香根草再次遭受水淹以及水淹过后恢复期内的快速生长奠定物质基础和能量储备^[37]。

本研究显示, 不同海拔区段香根草的总生物量、地上生物量、地下生物量均是以低海拔166—169 m深水淹没区段最低, 且与其它海拔区段差异显著(表 5)。这一结果与低海拔166—169 m区段香根草株高和构件“小型”化相对应。与完全水淹条件下虉草、牛鞭草和狗牙根3种草本生物量的变化, 以及乔木树种落羽杉幼苗在连续水淹条件下生物量减少的适应性表现相一致^{[19, 28, 38]}。碳水化合物是植物的能量来源, 与植物在水淹胁迫下能否存活有密切联系^[39], 抑制生物量增加或损失部分生物量, 有利于减少长期水淹时植物的能量需求, 降低碳水化合物的消耗, 保持根系和繁殖体的活力, 提高其耐受性和存活率^[40]。不同海拔区段地下生物量/地上生物量比、茎生物量/叶生物量比的差异不显著, 但以海拔166—169 m区段的地下生物量/地上生物量比和茎/叶生物量比值最小(表 5)。表明在深水、长时间水淹环境下, 香根草将生物量更多分配了地上部分, 在对茎和叶生物量分配上, 更多投给了叶片。在各土层的根系生物量分配上(图 2), 不同海拔区段香根草的根系生物量均是以0—5 cm土层最多, 而后逐渐减少。不同之处在于低海拔166—169 m区段香根草把根系生物量仅分配给了土壤条件相对较好的20 cm以上土层。

在不同环境条件下, 生物通过形态性状和生物量分配等方面的调节, 能在一定程度上降低生物有机体在异质生境中所承受的环境压力, 维持其适合度, 这种能力对于加强物种抵御骤然变化的环境有特殊意义, 它赋予了特定基因型个体一定的适应性弹性, 有助于提高种群的生存能力^[17]。值得指出的是, 植物这种调节能力也是有限的, 即只能在一定的环境胁迫程度范围内起作用。在本研究的试验地内, 曾在2个年度将香根草栽植在海拔166 m(淹水深度9 m)以下, 但均未见成活植株。该结果不仅为三峡库区消落带适宜种植香根草的海拔范围提供了依据, 而且也为植物表型可塑性调节能力并不是无限的提供了佐证。

将本研究结果与香根草经历2次水淹后形成的表型可塑性比较^[17], 发现经历7次周期性水淹后许多可塑性性状还能够得以保持, 这是否意味着这种由环境诱导的变异会影响其后续选择性进化, 目前尚不能定论, 还有待继续监测。

4 结论

在三峡水库消落带长期水陆周期性变化条件下, 生长在不同海拔区段的香根草之所以能够长期生存, 与其形态性状的可塑性和对生物量分配的可塑性有关。随着海拔高度下降, 低海拔166—169 m区段香根草的植株矮小, 分蘖、节间、叶片等构件趋于小型化、生物量低。这些可塑性变化可起到降低长期水淹对植物的能量消耗, 提高抵御周期性水淹胁迫的能力的作用; 低海拔区段根系长度比高海拔区段增加, 有利于提高其在消落带出露后的干旱期内获取更多养分和水分的能力; 分布在低海拔区段的香根草缩减对节间分化资源的投入, 把更多的资源投向生产只含更多的只含叶片的无节间植株上, 将生物量更多分配给地上部分, 在对茎和叶生物量分配上, 更多投给进行光合生产的叶片上, 这些形态性状和生物量分配的可塑性, 有利于香根草的光合生产和碳水化合物的积累, 可为香根草再次遭受水淹以及水淹过后恢复期内的快速生长奠定物质基础和能量储备。

香根草在消落带的形态性状和生物量分配的可塑性, 可降低其在长期水陆周期性变化生境中所承受的环境压力, 维持其最大适合度, 这是香根草在三峡水库消落带的生存适应对策, 也是其能够在消落带长期存在且经久不衰的重要机制。