地下芽植物是地下结构或器官上具休眠芽或更新芽的陆生植物^[1—2]。其特有的地下储存器官能赋予植物许多特殊功能, 如根状茎能够实现资源共享和空间扩展, 块茎和块根能够通过膨大的茎与根储存水分与营养物质^[3—6]。因此, 地下芽植物常根据所具的地下储存器官类型分为根状茎植物、块茎植物和块根植物等功能类群^[7]。地下芽植物因其将芽埋藏于地下的特性, 成为重要的繁殖体库, 能够规避地上干扰并在干扰后快速更新^[8—9]。同时, 地下芽植物对地下器官的高投资, 不仅能够提高本身的生存和繁殖能力, 也能够增加生态系统生产力, 影响碳循环^[10—11]。地下芽植物是森林生态系统林下层植被的重要组成部分^[12—13], 探究森林生态系统中地下芽植物的多样性及其生物量投资策略, 能够更好的认识林下植被构成及其生态系统功能。

地下芽植物广泛分布于森林。以往的研究发现, 南非、伊朗和墨西哥等地的森林生态系统中, 地下芽植物贡献了较高的物种丰富度, 甚至可达物种总数的50%^{[1, 14—16]}, 说明了地下芽植物在森林群落构成中的优势。地下芽植物也是落叶林下层的常见春季短命植物, 起到了调节地面光照与维持土壤稳定性的作用^[17—18]。捷克和中欧等地区的草甸区系研究显示, 禾本科(Poaceae)、菊科(Asteraceae)等类群是地下芽植物的优势类群^[19—20], 且根状茎在地下芽植物中出现的频率最高, 对促进植物克隆生长、维持种群延续与生态系统平衡具有重要的生态意义^[21]。不同于非地下芽植物, 地下芽植物的生物量投资多了一个维度, 即地下储存器官, 因此改变了植物的生物量投资比例。以往的研究揭示, 地下芽植物的根冠比普遍大于非地下芽植物, 这是因为地下芽植物对地下器官的投入更多, 而非地下芽植物倾向于投资地上器官^[22—23], 代表了地下芽植物与非地下芽植物有着截然不同的生物量分配策略。

古田山国家级自然保护区位于钱江源国家公园内, 地处中亚热带常绿阔叶林森林生态区, 其主要保护对象为中亚热带低海拔常绿阔叶林自然生态系统, 孕育有丰富的生物多样性。然而, 我们对亚热带森林生态系统的地下芽植物仍缺乏了解。地下芽植物是否是该森林生态系统林下植被的重要组成部分？另外, 森林生态系统不同于草原草地生态系统, 草本植物处于林下层, 地下芽植物与非地下芽植物的生物量分配策略有区别吗？回答上述问题, 有利于认识亚热带森林生态系统地下芽植物的多样性特征, 阐明地下芽植物的生态策略及其在亚热带森林生态系统中的作用。因此, 本研究以古田山亚热带森林的林下草本植物为研究对象, 测量了保护区内分布的693株草本植物个体的叶、茎、根和地下储存器官生物量, 比较了地下芽植物与非地下芽植物相对丰富度、相对多度以及各器官质量分数。

1 材料与方法 1.1 研究地概况

研究区域地处浙江省开化县钱江源国家公园古田山国家级自然保护区(29°10′19.4″—29°17′41.4″N, 118°03′49.7″—118°11′12.2″E, 图 1), 保护区总面积8107 hm²。该地区属于亚热带湿润季风气候, 年平均温度15.3 ℃, 年平均降水1963.7 mm。主峰青尖海拔约1256 m, 沿海拔梯度分布的主要植被类型有以甜槠(Castanopsis eyrei)、木荷(Schima superba)为主的常绿阔叶林(350 m—800 m)、以马尾松(Pinus massoniana)、黄山松(Pinus taiwanensis)和青冈(Quercus glauca)等为主的针叶阔叶混交林(800—1100 m)和以马尾松(Pinus massoniana)、黄山松(Pinus taiwanensis)为代表的针叶林(1100 m以上)等, 呈现明显的垂直环境梯度。其中, 亚热带常绿阔叶林为主要的森林类型^[24]。

1.2 样品采集与测量

在保护区内山地生态系统选取三条南坡样带, 样带海拔范围300—1200 m。以100 m为海拔梯度, 每个梯度随机设置10个1 m × 1 m的草本样方。记录样方所在的经纬度、海拔和森林盖度以及样方内植物物种名、个体自然高度等性状信息后, 对样方内的所有草本植物进行全挖取样, 并把样品装入自封袋带回。

洗净表土后, 根据芽点位置将植物分为地下芽植物和非地下芽植物两个类群, 并记录地下储存器官类型。之后, 将整株分为叶、茎、根和地下储存器官4个部分, 置入烘箱内烘干(75 ℃, 48 h), 再称量各器官干重。地上生物量为叶和茎生物量的总和, 地下生物量为地下储存器官和根生物量的总和。

1.3 统计分析

采用V.phylomaker包将所采物种与GBOTB中的系统发育树进行匹配得到含58个物种的系统发育树信息, 并使用dotTree函数建立系统发育树。采用t-test比较地下芽植物与非地下芽植物各器官绝对生物量的差异性。计算各器官生物量与总生物量的比例, 得到各器官的相对生物量, 并采用ANCOVA控制植株总生物量后比较地下芽植物与非地下芽植物各器官相对生物量的差异性。统计分析与作图在R4.1.3中完成。

2 结果 2.1 古田山地下芽植物的多样性

共收集到693株草本植物个体, 隶属于42科73属97种。其中611株个体为地下芽植物, 隶属于30科45属67种(表 1, 图 2)。82株个体为非地下芽植物, 隶属于19科30属30种(表 1, 图 2)。地下芽植物的物种数和个体数分别占所有草本植物物种总数和个体总数的69.1%和88.2%(表 1)。并且, 地下芽植物多为禾本科(Poaceae)、莎草科(Cyperaceae)、堇菜科(Violaceae)和蕨类植物(Pteridophyta), 地下芽这一性状在植物演化过程中多次获得与丢失(图 2)。

共有根状茎植物、块根植物和块茎植物三类地下芽植物。三类地下芽植物的物种数分别占所有草本植物物种总数的59.8%、5.2%和4.1%；个体数分别占所有草本植物个体总数的73.2%、13.7%和1.3%(表 1)。

2.2 古田山保护区地下芽植物地上-地下生物量分配特征

地下芽植物的地上部分绝对生物量和地下部分绝对生物量均显著大于非地下芽植物(P < 0.001, 图 3)。地下芽植物的地上部分生物量分配比例显著小于非地下芽植物(P < 0.001, 图 3)。地下芽植物的地下部分生物量分配比例显著大于非地下芽植物(P < 0.001, 图 3)。

2.3 古田山保护区地下芽植物各器官生物量分配特征

地下芽植物叶与根的绝对生物量均显著大于非地下芽植物(P < 0.001, 图 4), 但茎的绝对生物量不存在显著差异(P=0.344, 图 4)。地下芽植物叶生物量分配比例显著小于非地下芽植物(P=0.021, 图 4), 茎生物量分配比例也显著小于非地下芽植物(P < 0.001, 图 4), 但根的生物量分配比例不存在显著差异(P=0.612, 图 4)。

3 讨论 3.1 古田山保护区地下芽植物物种组成

本研究发现, 古田山保护区地下芽植物的丰富度相对较高(69%), 多度也较高(88%), 说明地下芽植物是亚热带森林草本植物的主要构成者。人们往往认为, 地下芽植物在环境较为胁迫的地区比如荒漠、草原等地更常见, 在森林生态系统中较缺乏。比如, 墨西哥地区热带森林与南非亚热带森林中, 地下芽植物丰富度较低, 约占物种数量的10%—20%^[13—14]。

然而, 对亚洲、澳大利亚等地区森林的研究发现, 地下芽植物比例约为40%—50%, 为森林生态系统的常见物种^{[15—16, 25—26]}, 这同本研究结果较为一致。以往研究也发现, 较好的资源条件与环境季节性变化能够为地下储存器官的营养积累提供条件, 地下芽植物往往能够占据优势^{[13, 27—28]}。古田山保护区主要受亚热带季风气候影响, 植被类型主要为亚热带常绿阔叶林, 水热等资源充沛, 可能孕育更多的地下芽植物。

根状茎植物是古田山保护区地下芽植物的优势种类, 主要由禾本科、莎草科和蕨类植物组成。前人研究也发现, 根状茎型地下芽植物也是地下芽植物的优势类群^[27], 尤其是在以禾本科、莎草科等为主的草地生态系统中。根状茎是各地下器官间相互演化的中心, 因此根状茎植物发生了更丰富的多样化^{[21, 29]}。根状茎具横向扩展的功能, 能够通过克隆整合实现资源共享, 保证根状茎植物在资源异质性环境中的空间拓展与繁殖^{[4, 28]}。因此, 这些根状茎型地下芽植物多样性有助于维持钱江源森林公园林下植被的稳定。

3.2 古田山保护区地下芽植物生物量分配特征

本研究结果显示, 地下芽植物生物量普遍比非地下芽植物大, 且地下芽植物将更多的生物量投资于地下储存器官, 而非地下芽植物将更多的生物量投资于地上器官。

这与中国草地植物的调查结果相同, 较大的植物有着更大的根冠比^[30—31]。对根状茎植物生物量分配策略的研究结果显示根状茎植物将生物量更多的投资于地下器官^[32]。在不同干扰下, 地下芽植物与非地下芽植物的响应对比研究中也发现, 地下芽植物倾向于投资地下储存器官, 而非地下芽植物倾向于投资叶片^[22]。然而, 喜马拉雅地区的草本植物显示较大的植物有着更小的根冠比^[33]。Husakova和Poorter也发现大多数草本植物表现出随着大小, 更多的生物量被投资于地上器官^[34—35]。

古田山保护区的地下芽植物个体生物量普遍较大, 可能与根状茎型地下芽植物占优势有关。根状茎所具的横向扩展与资源共享的能力, 能够使得根状茎植物占据较大面积的空间格局^[21], 从而形成体型与生物量均较大的克隆植物无性系。以往的研究发现, 地下芽植物对地下器官的高投资常被认为是植物对频繁的地上干扰做出的反应^[36—38]。古田山保护区的海拔环境以及地形异质性变化可能是地下芽植物对地下器官的高投资的原因。此外, 非地下芽植物更多的将生物量投资于地上器官, 使得地上的竞争较为激烈, 因而地下芽植物投资于地下器官的策略有助于地下芽植物最小化竞争带来的损害^[39]。地下储存器官是地下芽植物的“燃料库”^[3], 其蕴含的丰富营养物质与水分支持着地下芽植物的快速更新。这将为古田山保护区的林下植被面对干旱、冰冻灾害等极端环境胁迫时提供存活与更新保障。

4 结论

本研究发现, 地下芽植物为古田山保护区草本植物的主要构成者, 且大多为根状茎型, 常见于禾本科、莎草科、堇菜科和蕨类植物。与非地下芽植物比较, 地下芽植物地上生物量普遍较大, 但仍倾向于将更多生物量投资于地下储存器官。这些结果说明地下芽植物在林下植被生物多样性与生态系统功能上均起到了优势的作用, 投资于地下的生物量也将对群落维持与促进生态系统养分循环起到推动作用。在亚热带森林的管理中, 要重点关注于地下芽植物的保育。

致谢: 感谢钱江源国家公园管理局与浙江钱江源森林生物多样性国家野外科学观测研究站对本工作的支持。