2023, Vol. 43文章信息
- 廖家辉, 李媛媛, 倪娟平, 任婷婷, 阮宏华
- LIAO Jiahui, LI Yuanyuan, NI Juanping, REN Tingting, RUAN Honghua
- 蚯蚓对土壤微生物残留物的影响研究评述与展望
- Progress and prospect on earthworms' effects on soil microbial residues
- 生态学报. 2023, 43(13): 5260-5269
- Acta Ecologica Sinica. 2023, 43(13): 5260-5269
- http://dx.doi.org/10.5846/stxb202203140621
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文章历史
- 收稿日期: 2022-03-14
- 网络出版日期: 2023-03-07
2. 南京晓庄学院食品科学学院, 南京 211171
2. School of Food Science, Nanjing Xiaozhuang University, Nanjing 211171, China
土壤无脊椎动物在调节土壤—大气碳交换和全球碳循环中具有极其重要作用[1], 其中有待回答的一个关键科学问题是蚯蚓如何影响土壤有机碳的固持[2]。蚯蚓既能促进土壤有机碳分解, 也可能促进有机碳稳定, 这种“两面”性使蚯蚓对土壤有机质到底是起“累积”还是“消耗”的作用这一问题持续存在争论, 被称为“蚯蚓困境”[3]。经典理论认为, 蚯蚓造成的土壤碳固存取决于蚯蚓对碳矿化和碳稳定两个过程的不对称加速[2]。然而, 蚯蚓到底是否能促进土壤有机碳固存仍存在较大的争论[4]。
近二十年来, 微生物对土壤有机质(SOM)的贡献已逐步被重新认知[5—7]。“土壤连续体”概念的提出, 挑战了土壤“腐殖质”这一沿袭了近200年的概念[8]。研究证据和最新概念模型一致表明微生物残留物是土壤有机碳(SOC)的主要贡献者, 贡献约50%的SOC[9—13]。最新的土壤固碳概念模型定义了“土壤微生物碳泵”(SMCP)和“续埋效应”以解释微生物合成代谢的固碳作用[14]。该概念模型中“土壤微生物碳泵”强调微生物同化过程制造难分解的微生物残留物；“续埋效应”强调微生物残留物能被矿质土壤结合或被土壤物理结构隔离导致进一步的稳定。几乎所有的SMCP过程都会受到蚯蚓活动的影响[15—19]。然而, 我们发现过去的研究忽略了蚯蚓对土壤中微生物残留物调控作用。
本文通过汇总以往研究中蚯蚓对土壤微生物残留物总量及组分分配、不同土壤物理组分中含量的影响；同时, 结合“土壤微生物碳泵”理论, 探讨蚯蚓如何通过影响微生物的生物量或群落结构、微生物碳利用效率、改变土壤团聚体结构(“续埋效应”)进而影响微生物残留物累积的可能机制, 并展望蚯蚓“取食—消化—排泄—分泌”过程、多生态型蚯蚓相互作用、全球变化背景下蚯蚓对微生物残留物的影响等研究方向。
1 蚯蚓对土壤微生物残留物影响的研究进展土壤微生物残留物, 是指微生物死亡后保存在土壤中的微生物细胞壁等残余细胞成分[20]。由于组成微生物细胞壁的氨基糖单体成分具有生物特异性：植物体不含氨基糖, 一些藻类含有氨基糖, 一些动物组织如昆虫外骨骼中也含有氨基糖, 但他们在土壤中的含量仅占少数, 所以土壤氨基糖绝大部分源于微生物[21]；其中, 氨基葡萄糖(GluN)来自于真菌、细菌细胞壁；胞壁酸(MurN)只来源于细菌细胞壁；氨基半乳糖(GalN)不具备典型的特异性, 但可能与微生物的胞外聚合物关系密切；氨基甘露糖(ManN)不具备特异性, 而且一般含量很低[21], 因此可以通过氨基糖(主要是GluN和MurN)来作为定量真菌、细菌微生物残留物的标志物, 用于估算土壤微生物残留物对SOM的贡献[13]。
1.1 蚯蚓对微生物残留物研究的滞后以文献必须具有微生物残留物(氨基糖)定量数据为筛选标准, 通过在Web of Science使用以下关键词搜索：earthworm AND amino sugar；同时也在中国知网(CNKI)搜索“蚯蚓”, 进一步限定关键词为“氨基糖”。共得到文献6篇。同样, 在Web of Science搜索soil AND amino sugar；同时也在中国知网搜索“土壤”, 进一步限定关键词为“氨基糖”。其累积文献数量随之间变化关系如下图 1所示。1996年, Zhang和Amelung[22]开发了氨基糖的气相色谱(GC)测定方法, 极大促进了土壤微生物残留物的研究, 土壤中氨基糖的研究几乎呈指数增长趋势(图 1)。2003年, Zhang等[23]使用GC测量了蚯蚓生物孔洞的氨基糖含量。2017年, 时隔14年后, Banfield等[24]再次开启蚯蚓对氨基糖的研究。到2019年后, 随着Angst等[16]和He等[25]文章发表, 蚯蚓对微生物残留物的影响再次被推到土壤生态学前沿。对比之下, 由于气相色谱技术的进步, 土壤微生物残留物研究进展迅速。近年, 已经取得了“土壤微生物碳泵”等重要理论进展。蚯蚓对微生物残留物影响的研究起始于2003年[23], 并不算晚。然而2003年以后, 这个研究方向突然停止——沉寂14年后[24], 这个课题才被重新捡起。蚯蚓——甚至整个土壤动物生态学在对微生物残留物影响的研究方向上已经十分滞后。
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| 图 1 蚯蚓对微生物残留物影响与土壤中氨基糖研究的文献计量特征对比 Fig. 1 Bibliometric comparison of the effects of earthworms on microbial residues and microbial residues researches in soil 红色和黑色线条分别表示蚯蚓对微生物残留物影响和土壤中氨基糖研究的累积文献数量；对于蚯蚓对氨基糖的研究, 圆点中直接标注出累积文献数 |
Mora等[26]最早研究了蚓粪14个理化和有机参数, 发现蚓粪的氨基糖含量比周围土壤中测量的高3倍, 同时观测到酚类和蛋白质含量增加, 其他理化参数几乎不变。同年, Zhang等[23]研究了热带蚓粪和表层土壤及不同粒径团聚体中微生物和植物来源的有机化合物(分别以氨基糖和木质素酚作为标志物), 发现蚓粪中氨基糖含量比周围土壤低(图 2), 表明微生物残留物被消耗, 这与Mora等[26]的研究不一致。但Mora等[26]使用的是比色法测定氨基葡萄糖以表征氨基糖含量, 而Zhang等[23]使用的是更可靠的气相色谱方法。Banfield等[24]研究了土壤45—75 cm和75—105 cm的蚯蚓孔洞(也被称为“蚓触圈”)的微生物碳循环过程, 该研究发现不同深度的各类生物孔中氨基糖比例(氨基葡萄糖/胞壁酸、氨基甘露糖/胞壁酸)显示出相似的分布模式；且发现45—75 cm蚯蚓孔氨基葡萄糖/胞壁酸比例显著高于75—105 cm, 氨基甘露糖/胞壁酸则没有显著差异。细菌对原状土壤微生物残留物贡献最高, 而真菌对根孔和蚯蚓孔微生物残留物贡献最高, 可能是因为蚯蚓孔具有了最高的真菌磷脂脂肪酸(PLFA)生物量。对于总氨基糖含量而言, 75—105 cm土层蚯蚓孔总氨基糖含量显著高于周围土壤, 而在45—75 cm土层则差异不显著(图 2), 表明蚯蚓对微生物残留物的影响依赖土壤深度。He等[25]研究了蚯蚓和丛枝菌根真菌(AMF)单独或同时存在的情况下土壤微生物残留物的含量, 发现在没有蚯蚓的情况下, AMF持续降低总氨基糖、葡萄糖胺和胞壁酸的含量, 其中主要降低了细菌微生物残体；但在蚯蚓存在的情况下, 总氨基糖和各类氨基糖含量没有变化。其机制可能是蚯蚓增加土壤氮供应, 抵消了AMF对土壤细菌丰度的不利影响。考虑到与AMF共生的陆生植物广泛分布的事实, 蚯蚓可以通过增加微生物残留物的积累潜在地促进土壤碳固定。
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| 图 2 蚯蚓引起的土壤总氨基糖含量变化 Fig. 2 Earthworm-induced changes in soil total amino sugar content * 或×分别表示引文中明确给出相对于处理的显著或不显著差异, 未标记柱图表示文献中未直接给出统计显著性 |
在考虑不同土壤物理组分时, 蚯蚓对微生物残留物的影响表现出更复杂的模式(图 2)。Zhang等[23]发现微生物来源有机质在不同粒径蚓粪团聚体中都有明显富集(图 2), 最显著的富集出现在团聚体粉粒。Angst等[16]研究了表栖和内栖蚯蚓将易分解的植物凋落物转化为稳定的微生物残留物的过程。该研究证明了蚯蚓不一定改变土壤理化的全量指标(如土壤全碳含量), 与此同时能导致物理组分中分子(氨基糖、木质素、碳水化合物、蛋白质、脂质等)含量的变化。具体而言, 蚯蚓存在的情况下, 来自大团聚体粘粒和微团聚体闭蓄态颗粒有机质中微生物残留物含量显著增加(图 2), 而在剩余三个土壤物理组分中微生物残留物含量保持不变。一般认为微生物残留物主要结合在矿质表面[16], 但作者发现微团聚体闭蓄态颗粒有机质中微生物残留物增加最多, 而以往认为植物来源的有机物是此类微团聚体的有机核心[16]。作者对此的解释是, 蚯蚓对大团聚体和微团聚体的生化性质有不同影响。蚯蚓存在时, 大团聚体的周转会加速[27], 因此在大团聚体周转时, 其中的颗粒有机物不断释放和分解；与此同时, 蚯蚓将原先大团聚体中包裹的微团聚体结合到新形成的大团聚体中[28], 并增加这些结构之间的微生物胶结物质(如微生物胞外聚合物)；这也解释了微生物残留物在大团聚体闭蓄态颗粒有机质中保持不变, 但在矿物结合表面(图 2, 大团聚体—粘粒)增加了37%；总之, 蚯蚓在增加了微团聚体和大团聚体中的微生物残留物。该研究首次发现微生物残留物可以在微团聚体闭蓄态颗粒有机质库中累积, 而与矿物表面无关, 并且蚯蚓存在的情况下放大了这一累积效应。
对已发表的数据的总结分析表明, 蚯蚓可能增加或减少土壤氨基糖含量, 且变幅存在一定的差异(图 2)。总之, 蚯蚓对土壤微生物残留物影响的方向和大小有很大不确定性, 尚无法量化分析其普遍驱动机制。
2 蚯蚓影响土壤微生物残留物的可能机制蚯蚓具有强大的塑造土壤生物化学特性的能力[29], 并从食物网的各个营养级“横扫”(side-swiped)各种生态过程[30]。本文尝试梳理蚯蚓可能对微生物残留物的影响, 以“土壤微生物碳泵”概念模型为基础, 解释蚯蚓对微生物残留物的累积的影响。我们推测蚯蚓影响微生物残留物的可能机制可分为以下3个方面。
2.1 蚯蚓改变土壤微生物量或群落结构微生物通过同化代谢合成微生物量[14], 是形成微生物残留物的前体物质。不同研究结果的对比表明, 土壤微生物量对蚯蚓的响应不一致[31]。蚯蚓既可能减少[32—34], 也可能增加土壤微生物生物量[35], 蚯蚓种类、SOM含量、土壤类型、时空变化等因素均可能造成蚯蚓对微生物量的不同影响[31—32, 36]。蚯蚓活动还能造成细菌、真菌、放线菌丰度和比例的改变, 改变微生物群落结构[33—34, 37—40]。在蚯蚓体内, 真菌可能被蚯蚓肠道酶消化[41], 有研究发现真菌的活性在肠道内容物和新鲜排泄物中都比在土壤中低[15]。蚯蚓肠道环境与存在较高异质性的土壤环境有一定差异, 肠道中含有丰富的可溶性有机碳、较高湿度、较稳定的pH、较稳定的C/N[15], 因此蚯蚓肠道也被认为是部分微生物合适的栖息地[42], 促进了部分微生物的生长[41], 这表明蚯蚓肠道是改变土壤微生物生物量和微生物群落结构的重要一环。也有研究认为, 取食过程中, 蚯蚓砂囊的研磨作用会导致大量微生物细胞裂解[43], 这些微生物细胞裂解物进一步刺激了蚯蚓肠道发酵微生物的生长[44]。蚓粪中富含大量可利用成分, 短期内增加微生物生物量, 但微生物生物量随着蚓粪老化而减小[45]。
2.2 蚯蚓改变土壤微生物碳利用效率和激发效应微生物的代谢速率和效率, 即周转速率和碳的利用效率(以CUE或qCO2为指标)对养分循环起关键作用[14]。CUE是微生物合成生物量效率的直接指标, 微生物量是形成微生物残体前提。CUE通过促进微生物量促进土壤微生物残留物的积累[50]。CUE随环境条件、底物可用性、土壤化学计量比、生理状态和微生物群落组成而变化[46—48], 而蚯蚓可以影响其中的多项因素[29, 33, 49—51]。
研究表明, 入侵蚯蚓在表层矿质土壤中使夏季的qCO2增加了近3倍, 并且蚯蚓对qCO2的影响具有明显的季节性, 倾向于春夏季增加, 秋冬季不改变qCO2[49]。另一项研究表明, 表栖(Eisenia fetida)和内栖蚯蚓(Aporrectodea caliginosa)均提高了qCO2, 并且这两种蚯蚓同时出现时, qCO2达到最高[52]。这些结果表明, 蚯蚓的活动可能会导致更多代谢活跃的土壤微生物(r策略)的生长。这里尤其值得注意的是, 高的qCO2对应低的碳利用效率, 这也表明蚯蚓可能降低了微生物对碳的利用效率。蚯蚓分泌易被微生物利用的粘液(mucus), 排泄物中含有经肠道混合的植物或小型动物残体, 会引发土壤的激发效应[51]。在蚯蚓洞穴中的激发效应比在原状土壤中高4—20倍, 并且蚯蚓的生物孔隙在底土中显示出比表土更高的激发效应, 其机制是蚯蚓促进微生物活动驱动SOM周转, 而底土微生物相较于表土微生物对蚯蚓导致的底物输入的响应更剧烈[53]。激发效应是“土壤微生物碳泵”概念的重要一环, 表征土壤碳的损失, 然而蚯蚓引起的激发效应是否消耗微生物残留物仍不清楚。
2.3 蚯蚓改变土壤团聚体结构土壤团聚体的物理保护是影响SOM动态的关键机制, 团聚体的物理隔离降低了微生物对SOM的可及性, 使SOM免于被快速矿化, 增加SOM在土壤中的停留时间[54—55]。蚓粪中粘粒SOM含量往往较高, 可以影响团聚体形成和团聚体粒径分布[56—58], 提高大团聚体(> 250 μm)和蚓粪形成的微团聚体(53—250 μm)中的SOM稳定性[59]。不同生态型蚯蚓的行为差异可能会改变蚓粪的特性, 导致对土壤团聚体动态和长期SOC储存的不同影响[60]。Zhang等[23]发现, 相较于原状土壤, 氨基糖在不同粒径蚓粪团聚体中都有明显富集, 在粉粒中的富集最显著。Angst等[16]发现蚯蚓存在的情况下, 大团聚体粘粒和微团聚体闭蓄态颗粒有机质中微生物残留物含量显著增加。有证据表明, 内栖蚯蚓可以利用与团聚体粘粒结合的微生物残留物[61]。然而, 蚯蚓如何影响微生物残留物在团聚体物理组分中的累积仍是有待研究的问题。
3 未来研究的展望综上, 由于研究的缺乏, 蚯蚓对土壤微生物残留物的影响仍有很大不确定性。很大程度原因在于蚯蚓同时以不同方式介导多种土壤生态过程(图 3)。后文中, 我们展开探讨了其中6个蚯蚓可能对微生物残留物产生影响的生态过程, 以期为未来的研究提供参考。
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| 图 3 蚯蚓可能影响土壤中微生物残留物的多个环节与机制的概念图 Fig. 3 Earthworms may affect multiple links of microbial residue accumulation in soil |
蚯蚓到底“吃什么”是一个长久被研究的问题(图 3), 有学者认为蚯蚓的食物不限于某几类食物, 它们是“食生态系统者”, 即蚯蚓吃的是一整个小型的“生态系统”——包括所有进入其口腔的土壤微生物、小型土壤动物、死亡有机体碎片等[62]。早期研究表明, 凋落物中必需氨基酸的含量低于蚯蚓体内——特别是甲硫氨酸, 凋落物中甲硫氨酸的含量低于蚯蚓体内达两个数量级[62], 而蚯蚓自身不能从头合成(de novo biosynthesis)必需氨基酸[72], 因此蚯蚓必须依靠微生物获取必需氨基酸, 也就是说蚯蚓必须“吃”微生物。对必需氨基酸的特定组分13C稳定同位素技术表明, 表栖、深栖蚯蚓的必需氨基酸主要依赖植物凋落物, 内栖蚯蚓的必需氨基酸则主要依赖细菌和土壤有机质[64]。通过脂肪酸的特定组分13C稳定同位素技术也证明了这一点[61]。总体上, 蚯蚓所需的必需氨基酸约20% 来源于细菌, 5% 来源于真菌[64]。这表明, 不同生态型蚯蚓对细菌、真菌的消耗量不同, 可能进一步导致蚯蚓对土壤细菌、真菌残留物的影响不同。
另外, 微生物残留物总量对土壤有机碳的贡献的估算依赖氨基糖在细菌、真菌细胞中含量的分子化学计量[13]——蚯蚓对微生物来源的蛋白质、细菌的细胞壁肽聚糖、真菌细胞壁几丁质的同化效率不同[63], 这可能影响微生物残留物总量对土壤有机碳的贡献的经验估算——尤其是在蚯蚓活动高的地点。
细菌、真菌的残留物分子特征不同——胞壁酸只存在于细菌的细胞壁, 而氨基葡萄糖同时存在于细菌、真菌的细胞壁[21]。氨基半乳糖可能源于微生物的胞外聚合物(EPS)[21], 因为胞外聚合物富含糖类和蛋白质, 蚯蚓的取食也可能对土壤中胞外聚合物产生影响[15]。因此, 蚯蚓对细菌、真菌选择性取食可能改变土壤中微生物残留物分子生物特征, 使得氨基糖各组分的分配比例改变。有待于使用氨基糖的特定组分13C稳定同位素技术揭示蚯蚓对细菌、真菌微生物残留物的消耗或累积；并且, 应该将蚯蚓对微生物胞外聚合物的影响纳入研究范畴。
3.2 由肠道到蚓粪：土壤微生物量“涨落”过程Drake和Horn[15]发现蚯蚓肠道内(图 3)可培养厌氧细菌数量最高能达到原状土壤的4000倍。排出的蚓粪(图 3)中富含大量可用底物, 短期内增加微生物生物量, 但微生物生物量随着蚓粪老化而逐渐减少[73], 加之蚓粪中带出的部分肠道严格厌氧微生物在好氧环境中会受到氧胁迫而死亡[74], 这有可能增加微生物残体。因此, 蚯蚓的一生中反复介导着无数次微生物大量积累生物量然后死亡的“涨落”过程。
然而这种“涨落”对蚓粪中的微生物残留物的含量的影响仍不清楚。可以推测这和蚯蚓的肠道环境、肠道通过时间以及蚓粪排出后的外部环境(蚓粪的持续干燥老化、降雨冲击、土壤性质等)有密切关系。蚯蚓肠道对于土壤中原本丰度较低的微生物具有放大作用[75—76], 可能增加这部分微生物对土壤碳的贡献, 然而具体某个微生物类群对微生物残留物的贡献还无法定量, 土壤蛋白质组学可能是回答这一问题的可用工具[13]。除了肠道导致的“涨落”, 在其他与蚯蚓相关的“热点”(如蚯蚓洞穴穴壁, 图 3)这种“涨落”也可能发生[69—70]。
3.3 对矿质结合有机物的“破坏与重组”过程矿质结合被认为是微生物残留物长久保留的重要机制[77]。有人认为蚯蚓的砂囊(图 3)会破坏矿质结合有机质[65], 并通过研磨破坏微生物的细胞结构, 释放细胞物质(细胞膜、细胞壁、DNA、RNA等)作为肠道微生物的发酵底物[44, 66]。已有证据表明, 内栖蚯蚓利用不同粒径土壤中的脂肪酸, 而且利用主要与粘土相关的稳定碳[61]。14C放射性同位素技术证明大量的微生物细胞成分(蛋白质、碳聚糖、几丁质)被同化到蚯蚓体内[63]。这暗示了蚯蚓可以破坏土壤的矿质—有机结合关系, 并消耗微生物残留物。蚯蚓导致矿质结合有机物不断地“破坏、重组”可能是蚯蚓对土壤中微生物残留物的留存持久性的重要调控机制。类似地, 土壤团聚体也因蚯蚓活动受到反复的“破坏、重组”过程[36]。
3.4 蚯蚓粘液：激发效应与续埋效应如上文2.2节所述, 蚯蚓分泌的粘液会导致激发效应(图 3)。蚯蚓在土壤中运动时, 将粘液挤入土壤内部[67], 部分粘液可直接被矿质吸附形成矿质结合有机物[68]。已知土壤中大多数微生物生活在矿质表面附近[78]。如此, 蚯蚓可能使微生物残留物的消耗机制(激发效应)和保护机制(续埋效应)同时在矿质表面发生, 这将改变稳定在矿质表面的微生物残留物的含量[16]。微观尺度(矿质表面)蚯蚓对微生物残体碳影响的研究是一项技术挑战, 目前可用的有纳米二次离子质谱技术(NanoSIMS)。已经有人[79]使用NanoSIMS技术成功解析了蚯蚓粪中从植物凋落物到矿物结合的微生物残留物的转变。
3.5 多生态型蚯蚓相互作用(功能多样性)近年, 一项全球尺度的整合分析汇总了56个国家的7000个地点研究结果, 绘制了全球蚯蚓多样性, 丰度和生物量的分布模式[80]。但我们仍不清楚局域范围内, 有多少地方同时具有3种生态型的蚯蚓。功能多样性被认为与生态系统功能相关, 蚯蚓的功能(生态型)多样性被证明调控植物凋落物分解和土壤有机碳水平[81]。不同生态型蚯蚓在生态功能上互相协作, 表层、深层蚯蚓, 加速破碎或将凋落物带入土壤, 而内层蚯蚓不断制造临时的通道, 加速凋落物和土壤的混合。这些过程增加微生物的资源有效性, 可能促进微生物的合成代谢并促进微生物残留物形成[14]。目前蚯蚓对微生物残留物影响的研究使用的蚯蚓只有单独某一种生态型, 并未考虑到蚯蚓的功能多样性, 多生态型蚯蚓的野外控制实验尤其缺乏。
3.6 全球变化中蚯蚓如何介导微生物残体累积过程：以干旱为例在大多数土壤中, 蚯蚓生物量超过所有其他土壤无脊椎动物, 并如上所述, 蚯蚓且可以影响土壤微生物碳泵所有过程[82]。蚯蚓尤其依赖水分[80]。全球变化, 尤其是干旱对蚯蚓的生物量影响仍未被量化。干旱可能通过水分胁迫限制微生物活性进而减少微生物残留物的产生[83]。因此干旱条件下, 干旱可能削弱蚯蚓对微生物的控制。同时, 干旱条件下, 微生物应对水分胁迫, 将分泌更多的胞外聚合物[84]。有报道称, 蚯蚓能消耗微生物胞外聚合物[85], 这将进一步导致微生物分配给异化代谢的成本增加, 降低微生物的碳利用效率, 从而使得微生物残留物形成的效率降低。因干旱减少甚至失去蚯蚓后, 土壤微生物残留物含量的响应仍然未知。
总之, 蚯蚓对微生物残留物影响的研究相对不足而且严重滞后。但如上所述, 已有相当多值得追踪的间接线索。深入探究蚯蚓与“死微生物量”的相互作用, 将蚯蚓作为土壤微生物碳泵的生物调控的重要环节, 将更有助于回答和解决“蚯蚓困境”, 阐明气候变化背景下陆地生态系统的碳封存问题[84]。
| [1] |
Lavelle P, Decaëns T, Aubert M, Barot S, Blouin M, Bureau F, Margerie P, Mora P, Rossi J P. Soil invertebrates and ecosystem services. European Journal of Soil Biology, 2006, 42: S3-S15. DOI:10.1016/j.ejsobi.2006.10.002 |
| [2] |
Zhang W X, Hendrix P F, Dame L E, Burke R A, Wu J P, Neher D A, Li J X, Shao Y H, Fu S L. Earthworms facilitate carbon sequestration through unequal amplification of carbon stabilization compared with mineralization. Nature Communications, 2013, 4: 2576. DOI:10.1038/ncomms3576 |
| [3] |
Lubbers I M, van Groenigen K J, Fonte S J, Six J, Brussaard L, van Groenigen J W. Greenhouse-gas emissions from soils increased by earthworms. Nature Climate Change, 2013, 3(3): 187-194. DOI:10.1038/nclimate1692 |
| [4] |
Lubbers I M, Pulleman M M, van Groenigen J W. Can earthworms simultaneously enhance decomposition and stabilization of plant residue carbon?. Soil Biology and Biochemistry, 2017, 105: 12-24. DOI:10.1016/j.soilbio.2016.11.008 |
| [5] |
Gleixner G, Poirier N, Bol R, Balesdent J. Molecular dynamics of organic matter in a cultivated soil. Organic Geochemistry, 2002, 33(3): 357-366. DOI:10.1016/S0146-6380(01)00166-8 |
| [6] |
Kiem R, Kögel-Knabner I. Refractory organic carbon in particle-size fractions of arable soils Ⅱ: organic carbon in relation to mineral surface area and iron oxides in fractions < 6 μm. Organic Geochemistry, 2002, 33(12): 1699-1713. DOI:10.1016/S0146-6380(02)00112-2 |
| [7] |
Wiesmeier M, Urbanski L, Hobley E, Lang B, von Lützow M, Marin-Spiotta E, van Wesemael B, Rabot E, Ließ M, Garcia-Franco N, Wollschläger U, Vogel H J, Kögel-Knabner I. Soil organic carbon storage as a key function of soils - A review of drivers and indicators at various scales. Geoderma, 2019, 333: 149-162. DOI:10.1016/j.geoderma.2018.07.026 |
| [8] |
Lehmann J, Kleber M. The contentious nature of soil organic matter. Nature, 2015, 528(7580): 60-68. DOI:10.1038/nature16069 |
| [9] |
Simpson A J, Simpson M J, Smith E, Kelleher B P. Microbially derived inputs to soil organic matter: are current estimates too low?. Environmental Science & Technology, 2007, 41(23): 8070-8076. |
| [10] |
Liang C, Balser T C. Microbial production of recalcitrant organic matter in global soils: implications for productivity and climate policy. Nature Reviews Microbiology, 2011, 9(1): 75. |
| [11] |
Zhu X F, Jackson R D, DeLucia E H, Tiedje J M, Liang C. The soil microbial carbon pump: from conceptual insights to empirical assessments. Global Change Biology, 2020, 26(11): 6032-6039. DOI:10.1111/gcb.15319 |
| [12] |
Wang B R, An S S, Liang C, Liu Y, Kuzyakov Y. Microbial necromass as the source of soil organic carbon in global ecosystems. Soil Biology and Biochemistry, 2021, 162: 108422. DOI:10.1016/j.soilbio.2021.108422 |
| [13] |
Liang C, Amelung W, Lehmann J, Kästner M. Quantitative assessment of microbial necromass contribution to soil organic matter. Global Change Biology, 2019, 25(11): 3578-3590. DOI:10.1111/gcb.14781 |
| [14] |
Liang C, Schimel J P, Jastrow J D. The importance of anabolism in microbial control over soil carbon storage. Nature Microbiology, 2017, 2: 17105. DOI:10.1038/nmicrobiol.2017.105 |
| [15] |
Drake H L, Horn M A. As the worm turns: the earthworm gut as a transient habitat for soil microbial biomes. Annual Review of Microbiology, 2007, 61: 169-189. DOI:10.1146/annurev.micro.61.080706.093139 |
| [16] |
Angst G, Mueller C W, Prater I, Angst Š, Frouz J, Jílková V, Peterse F, Nierop K G J. Earthworms act as biochemical reactors to convert labile plant compounds into stabilized soil microbial necromass. Communications Biology, 2019, 2: 441. DOI:10.1038/s42003-019-0684-z |
| [17] |
Medina-Sauza R M, Álvarez-Jiménez M, Delhal A, Reverchon F, Blouin M, Guerrero-Analco J A, Cerdán C R, Guevara R, Villain L, Barois I. Earthworms building up soil Microbiota, a review. Frontiers in Environmental Science, 2019, 7: 81. DOI:10.3389/fenvs.2019.00081 |
| [18] |
Buckeridge K M, Mason K E, McNamara N P, Ostle N, Puissant J, Goodall T, Griffiths R I, Stott A W, Whitaker J. Environmental and microbial controls on microbial necromass recycling, an important precursor for soil carbon stabilization. Communications Earth & Environment, 2020, 1: 36. |
| [19] |
Kästner M, Miltner A, Thiele-Bruhn S, Liang C. Microbial necromass in soils—linking microbes to soil processes and carbon turnover. Frontiers in Environmental Science, 2021, 9: 597. |
| [20] |
Glaser B, Turrión M B, Alef K. Amino sugars and muramic acid—biomarkers for soil microbial community structure analysis. Soil Biology and Biochemistry, 2004, 36(3): 399-407. DOI:10.1016/j.soilbio.2003.10.013 |
| [21] |
Joergensen R G, Wichern F. Alive and kicking: why dormant soil microorganisms matter. Soil Biology and Biochemistry, 2018, 116: 419-430. DOI:10.1016/j.soilbio.2017.10.022 |
| [22] |
Zhang X D, Amelung W. Gas chromatographic determination of muramic acid, glucosamine, mannosamine, and galactosamine in soils. Soil Biology and Biochemistry, 1996, 28(9): 1201-1206. DOI:10.1016/0038-0717(96)00117-4 |
| [23] |
Zhang X D, Wang J, Xie H T, Wang J K, Zech W. Comparison of organic compounds in the particle-size fractions of earthworm casts and surrounding soil in humid Laos. Applied Soil Ecology, 2003, 23(2): 147-153. DOI:10.1016/S0929-1393(03)00020-9 |
| [24] |
Banfield C C, Dippold M A, Pausch J, Hoang D T T, Kuzyakov Y. Biopore history determines the microbial community composition in subsoil hotspots. Biology and Fertility of Soils, 2017, 53(5): 573-588. DOI:10.1007/s00374-017-1201-5 |
| [25] |
He X X, Li X B, Liu T, Yang X J, Cao J B, Tao L B, Wang X L, Liu Z F, Yao Q, Li Y T, Zou X M, Shao Y H, Li J X, Zhang W X, Fu S L. Earthworms negate the adverse effect of arbuscular mycorrhizae on living bacterial biomass and bacterial necromass accumulation in a subtropical soil. Soil Biology and Biochemistry, 2020, 151: 108052. DOI:10.1016/j.soilbio.2020.108052 |
| [26] |
Mora P, Seugé C, Chotte J L, Rouland C. Physico-chemical typology of the biogenic structures of termites and earthworms: a comparative analysis. Biology and Fertility of Soils, 2003, 37(4): 245-249. DOI:10.1007/s00374-003-0592-7 |
| [27] |
Giannopoulos G, Pulleman M M, van Groenigen J W. Interactions between residue placement and earthworm ecological strategy affect aggregate turnover and N2O dynamics in agricultural soil. Soil Biology and Biochemistry, 2010, 42(4): 618-625. DOI:10.1016/j.soilbio.2009.12.015 |
| [28] |
Bossuyt H, Six J, Hendrix P F. Rapid incorporation of carbon from fresh residues into newly formed stable microaggregates within earthworm casts. European Journal of Soil Science, 2004, 55(2): 393-399. DOI:10.1111/j.1351-0754.2004.00603.x |
| [29] |
Ferlian O, Thakur M P, Castañeda González A, San Emeterio L M, Marr S, da Silva Rocha B, Eisenhauer N. Soil chemistry turned upside down: a meta-analysis of invasive earthworm effects on soil chemical properties. Ecology, 2020, 101(3): e02936. |
| [30] |
Frelich L E, Blossey B, Cameron E K, Dávalos A, Eisenhauer N, Fahey T, Ferlian O, Groffman P M, Larson E, Loss S R, Maerz J C, Nuzzo V, Yoo K, Reich P B. Side-swiped: ecological cascades emanating from earthworm invasion. Frontiers in Ecology and the Environment, 2019, 17(9): 502-510. DOI:10.1002/fee.2099 |
| [31] |
毕艳孟, 孙振钧. 蚯蚓调控土壤微生态缓解连作障碍的作用机制. 生物多样性, 2018, 26(10): 1103-1115. |
| [32] |
Butenschoen O, Ji R, Schäffer A, Scheu S. The fate of catechol in soil as affected by earthworms and clay. Soil Biology and Biochemistry, 2009, 41(2): 330-339. DOI:10.1016/j.soilbio.2008.11.010 |
| [33] |
Dempsey M A, Fisk M C, Fahey T J. Earthworms increase the ratio of bacteria to fungi in northern hardwood forest soils, primarily by eliminating the organic horizon. Soil Biology and Biochemistry, 2011, 43(10): 2135-2141. DOI:10.1016/j.soilbio.2011.06.017 |
| [34] |
Gómez-Brandón M, Aira M, Lores M, Domínguez J. Epigeic earthworms exert a bottleneck effect on microbial communities through gut associated processes. PLoS One, 2011, 6(9): e24786. DOI:10.1371/journal.pone.0024786 |
| [35] |
Groffman P M, Fahey T J, Fisk M C, Yavitt J B, Sherman R E, Bohlen P J, Maerz J C. Earthworms increase soil microbial biomass carrying capacity and nitrogen retention in northern hardwood forests. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 87: 51-58. DOI:10.1016/j.soilbio.2015.03.025 |
| [36] |
Al-Maliki S, Al-Taey D K A, Al-Mammori H Z. Earthworms and eco-consequences: considerations to soil biological indicators and plant function: a review. Acta Ecologica Sinica, 2021, 41(6): 512-523. DOI:10.1016/j.chnaes.2021.02.003 |
| [37] |
Huang K, Li F S, Wei Y F, Chen X M, Fu X Y. Changes of bacterial and fungal community compositions during vermicomposting of vegetable wastes by Eisenia foetida. Bioresource Technology, 2013, 150: 235-241. DOI:10.1016/j.biortech.2013.10.006 |
| [38] |
Song K, Sun Y F, Qin Q, Sun L J, Zheng X Q, Terzaghi W, Lv W G, Xue Y. The effects of earthworms on fungal diversity and community structure in farmland soil with returned straw. Frontiers in Microbiology, 2020, 11: 594265. DOI:10.3389/fmicb.2020.594265 |
| [39] |
Li Z H, Yuan L, Shao W, Sheng G P. Evaluating the interaction of soil microorganisms and gut of soil fauna on the fate and spread of antibiotic resistance genes in digested sludge-amended soil ecosystem. Journal of Hazardous Materials, 2021, 420: 126672. DOI:10.1016/j.jhazmat.2021.126672 |
| [40] |
袁向华, 周艳玲, 宋清姿, 脱红梅, 马沁沁, 王一丁. 蚯蚓吞食过程中土壤理化性质与放线菌多样性的变化特征. 生态学报, 2017, 37(4): 1199-1210. |
| [41] |
Singleton D R, Hendrix P F, Coleman D C, Whitman W B. Identification of uncultured bacteria tightly associated with the intestine of the earthworm Lumbricus rubellus (Lumbricidae; Oligochaeta). Soil Biology and Biochemistry, 2003, 35(12): 1547-1555. DOI:10.1016/S0038-0717(03)00244-X |
| [42] |
Thakuria D, Schmidt O, Finan D, Egan D M, Doohan F M. Gut wall bacteria of earthworms: a natural selection process. The ISME Journal, 2010, 4(3): 357-366. DOI:10.1038/ismej.2009.124 |
| [43] |
Schönholzer F, Hahn D, Zeyer J. Origins and fate of fungi and bacteria in the gut of Lumbricus terrestris L. studied by image analysis. FEMS Microbiology Ecology, 1999, 28(3): 235-248. DOI:10.1111/j.1574-6941.1999.tb00579.x |
| [44] |
Zeibich L, Schmidt O, Drake H L. Dietary polysaccharides: fermentation potentials of a primitive gut ecosystem. Environmental Microbiology, 2019, 21(4): 1436-1451. DOI:10.1111/1462-2920.14556 |
| [45] |
Tiunov A V, Scheu S. Microbial biomass, biovolume and respiration in Lumbricus terrestris L. cast material of different age. Soil Biology and Biochemistry, 2000, 32(2): 265-275. DOI:10.1016/S0038-0717(99)00165-0 |
| [46] |
Frouz J, Cajthaml T, Mudrák O. The effect of lignin photodegradation on decomposability of Calamagrostis epigeios grass litter. Biodegradation, 2011, 22(6): 1247-1254. DOI:10.1007/s10532-011-9479-8 |
| [47] |
Geyer K M, Kyker-Snowman E, Grandy A S, Frey S D. Microbial carbon use efficiency: accounting for population, community, and ecosystem-scale controls over the fate of metabolized organic matter. Biogeochemistry, 2016, 127(2): 173-188. |
| [48] |
Oliver E E, Houlton B Z, Lipson D A. Controls on soil microbial carbon use efficiency over long-term ecosystem development. Biogeochemistry, 2021, 152(2): 309-325. |
| [49] |
Li X Y, Fisk M C, Fahey T J, Bohlen P J. Influence of earthworm invasion on soil microbial biomass and activity in a northern hardwood forest. Soil Biology and Biochemistry, 2002, 34(12): 1929-1937. DOI:10.1016/S0038-0717(02)00210-9 |
| [50] |
Le Bayon R C, Binet F. Earthworms change the distribution and availability of phosphorous in organic substrates. Soil Biology and Biochemistry, 2006, 38(2): 235-246. DOI:10.1016/j.soilbio.2005.05.013 |
| [51] |
Bernard L, Chapuis-Lardy L, Razafimbelo T, Razafindrakoto M, Pablo A L, Legname E, Poulain J, Brüls T, O'Donohue M, Brauman A, Chotte J L, Blanchart E. Endogeic earthworms shape bacterial functional communities and affect organic matter mineralization in a tropical soil. The ISME Journal, 2012, 6(1): 213-222. DOI:10.1038/ismej.2011.87 |
| [52] |
Vafa H J, Raiesi F, Hosseinpur A. Sewage sludge application strongly modifies earthworm impact on microbial and biochemical attributes in a semi-arid calcareous soil from Iran. Applied Soil Ecology, 2016, 100: 45-56. DOI:10.1016/j.apsoil.2015.11.022 |
| [53] |
Hoang D T T, Bauke S L, Kuzyakov Y, Pausch J. Rolling in the deep: priming effects in earthworm biopores in topsoil and subsoil. Soil Biology and Biochemistry, 2017, 114: 59-71. DOI:10.1016/j.soilbio.2017.06.021 |
| [54] |
Blanco-Canqui H, Lal R. Mechanisms of carbon sequestration in soil aggregates. Critical Reviews in Plant Sciences, 2004, 23(6): 481-504. DOI:10.1080/07352680490886842 |
| [55] |
Basile-Doelsch I, Balesdent J, Pellerin S. Reviews and syntheses: the mechanisms underlying carbon storage in soil. Biogeosciences, 2020, 17(21): 5223-5242. DOI:10.5194/bg-17-5223-2020 |
| [56] |
Coq S, Barthès B G, Oliver R, Rabary B, Blanchart E. Earthworm activity affects soil aggregation and organic matter dynamics according to the quality and localization of crop residues—an experimental study (Madagascar). Soil Biology and Biochemistry, 2007, 39(8): 2119-2128. DOI:10.1016/j.soilbio.2007.03.019 |
| [57] |
Al-Maliki S, Scullion J. Interactions between earthworms and residues of differing quality affecting aggregate stability and microbial dynamics. Applied Soil Ecology, 2013, 64: 56-62. DOI:10.1016/j.apsoil.2012.10.008 |
| [58] |
Sanchez-Julia M, Turner B L. Abiotic contribution to phenol oxidase activity across a Manganese gradient in tropical forest soils. Biogeochemistry, 2021, 153(1): 33-45. DOI:10.1007/s10533-021-00764-0 |
| [59] |
Bossuyt H, Six J, Hendrix P F. Protection of soil carbon by microaggregates within earthworm casts. Soil Biology and Biochemistry, 2005, 37(2): 251-258. DOI:10.1016/j.soilbio.2004.07.035 |
| [60] |
Bossuyt H, Six J, Hendrix P F. Interactive effects of functionally different earthworm species on aggregation and incorporation and decomposition of newly added residue carbon. Geoderma, 2006, 130(1/2): 14-25. |
| [61] |
Ferlian O, Cesarz S, Marhan S, Scheu S. Carbon food resources of earthworms of different ecological groups as indicated by 13C compound-specific stable isotope analysis. Soil Biology and Biochemistry, 2014, 77: 22-30. DOI:10.1016/j.soilbio.2014.06.002 |
| [62] |
Pokarzhevskii A D, Zaboyev D P, Ganin G N, Gordienko S A. Amino acids in earthworms: are earthworms ecosystemivorous?. Soil Biology and Biochemistry, 1997, 29(3/4): 559-567. |
| [63] |
Shan J, Liu J, Wang Y F, Yan X Y, Guo H Y, Li X Z, Ji R. Digestion and residue stabilization of bacterial and fungal cells, protein, peptidoglycan, and chitin by the geophagous earthworm Metaphire guillelmi. Soil Biology and Biochemistry, 2013, 64: 9-17. DOI:10.1016/j.soilbio.2013.03.009 |
| [64] |
Potapov A M, Tiunov A V, Scheu S, Larsen T, Pollierer M M. Combining bulk and amino acid stable isotope analyses to quantify trophic level and basal resources of detritivores: a case study on earthworms. Oecologia, 2019, 189(2): 447-460. DOI:10.1007/s00442-018-04335-3 |
| [65] |
Larsen T, Pollierer M M, Holmstrup M, D'Annibale A, Maraldo K, Andersen N, Eriksen J. Substantial nutritional contribution of bacterial amino acids to earthworms and enchytraeids: a case study from organic grasslands. Soil Biology and Biochemistry, 2016, 99: 21-27. DOI:10.1016/j.soilbio.2016.03.018 |
| [66] |
Zeibich L, Schmidt O, Drake H L. Protein- and RNA-enhanced fermentation by gut Microbiota of the earthworm Lumbricus terrestris. Applied and Environmental Microbiology, 2018, 84(11): e00657-e00618. |
| [67] |
Zhang D G, Chen Y X, Ma Y H, Guo L, Sun J Y, Tong J. Earthworm epidermal mucus: Rheological behavior reveals drag-reducing characteristics in soil. Soil and Tillage Research, 2016, 158: 57-66. DOI:10.1016/j.still.2015.12.001 |
| [68] |
Guhra T, Stolze K, Schweizer S, Totsche K U. Earthworm mucus contributes to the formation of organo-mineral associations in soil. Soil Biology and Biochemistry, 2020, 145: 107785. DOI:10.1016/j.soilbio.2020.107785 |
| [69] |
Andriuzzi W S, Bolger T, Schmidt O. The drilosphere concept: fine-scale incorporation of surface residue-derived N and C around natural Lumbricus terrestris burrows. Soil Biology and Biochemistry, 2013, 64: 136-138. DOI:10.1016/j.soilbio.2013.04.016 |
| [70] |
Thu Hoang D T, Maranguit D, Kuzyakov Y, Razavi B S. Accelerated microbial activity, turnover and efficiency in the drilosphere is depth dependent. Soil Biology and Biochemistry, 2020, 147: 107852. DOI:10.1016/j.soilbio.2020.107852 |
| [71] |
Kuzyakov Y, Blagodatskaya E. Microbial hotspots and hot moments in soil: Concept & review. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 83: 184-199. DOI:10.1016/j.soilbio.2015.01.025 |
| [72] |
Costa I R, Thompson J D, Ortega J M, Prosdocimi F. Metazoan remaining genes for essential amino acid biosynthesis: sequence conservation and evolutionary analyses. Nutrients, 2014, 7(1): 1-16. DOI:10.3390/nu7010001 |
| [73] |
Aira M, Monroy F, Domínguez J. Ageing effects on nitrogen dynamics and enzyme activities in casts of Aporrectodea caliginosa (Lumbricidae). Pedobiologia, 2005, 49(5): 467-473. DOI:10.1016/j.pedobi.2005.07.003 |
| [74] |
Imlay J A. How oxygen damages microbes: oxygen tolerance and obligate anaerobiosis. Advances in Microbial Physiology. Amsterdam: Elsevier, 2002: 111-153.
|
| [75] |
Liu P, Yang Y, Li M. Responses of soil and earthworm gut bacterial communities to heavy metal contamination. Environmental Pollution: Barking, Essex: 1987, 2020, 265(Pt B): 114921. |
| [76] |
Zhang M, Jin B J, Bi Q F, Li K J, Sun C L, Lin X Y, Zhu Y G. Variations of earthworm gut bacterial community composition and metabolic functions in coastal upland soil along a 700-year reclamation chronosequence. Science of the Total Environment, 2022, 804: 149994. DOI:10.1016/j.scitotenv.2021.149994 |
| [77] |
Cotrufo M F, Wallenstein M D, Boot C M, Denef K, Paul E. The Microbial Efficiency-Matrix Stabilization (MEMS) framework integrates plant litter decomposition with soil organic matter stabilization: do labile plant inputs form stable soil organic matter?. Global Change Biology, 2013, 19(4): 988-995. DOI:10.1111/gcb.12113 |
| [78] |
Finley B K, Mau R L, Hayer M, Stone B W, Morrissey E M, Koch B J, Rasmussen C, Dijkstra P, Schwartz E, Hungate B A. Soil minerals affect taxon-specific bacterial growth. The ISME Journal, 2022, 16(5): 1318-1326. DOI:10.1038/s41396-021-01162-y |
| [79] |
Vidal A, Watteau F, Remusat L, Mueller C W, Nguyen Tu T T, Buegger F, Derenne S, Quenea K. Earthworm cast formation and development: a shift from plant litter to mineral associated organic matter. Frontiers in Environmental Science, 2019, 7: 55. DOI:10.3389/fenvs.2019.00055 |
| [80] |
Phillips H R P, Guerra C A, Bartz M L C, Briones M J I, Brown G, Crowther T W, Ferlian O, Gongalsky K B, Hoogen J van den, Krebs J, Orgiazzi A, Routh D, Schwarz B, Bach E M, Bennett J M, Brose U, Decaëns T, König-Ries B, Loreau M, Mathieu J, Mulder C, Putten W H van der, Ramirez K S, Rillig M C, Russell D, Rutgers M, Thakur M P, Vries F T de, Wall D H, Wardle D A, Arai M, Ayuke F O, Baker G H, Beauséjour R, Bedano J C, Birkhofer K, Blanchart E, Blossey B, Bolger T, Bradley R L, Callaham M A, Capowiez Y, Caulfield M E, Choi A, Crotty F V, Crumsey J M, Dávalos A, Cosin D J D, Dominguez A, Duhour A E, Eekeren N van, Emmerling C, Falco L B, Fernández R, Fonte S J, Fragoso C, Franco A L C, Fugère M, Fusilero A T, Gholami S, Gundale M J, López M G, Hackenberger D K, Hernández L M, Hishi T, Holdsworth A R, Holmstrup M, Hopfensperger K N, Lwanga E H, Huhta V, Hurisso T T, IannoneⅢ B V, Iordache M, Joschko M, Kaneko N, Kanianska R, Keith A M, Kelly C A, Kernecker M L, Klaminder J, Koné A W, Kooch Y, Kukkonen S T, Lalthanzara H, Lammel D R, Lebedev I M, Li Y, Lidon J B J, Lincoln N K, Loss S R, Marichal R, Matula R, Moos J H, Moreno G, Morón-Ríos A, Muys B, Neirynck J, Norgrove L, Novo M, Nuutinen V, Nuzzo V, Rahman P, Pansu P, Paudel S, Pérès G, Pérez-Camacho L, Piñeiro R, Ponge J F, Rashid M F, Rebollo S., Rodeiro-Iglesias J, Rodríguez M A, Roth A M, Rousseau G X, Rozen A, Sayad E, van Schaik L, Scharenbroch B C, Schirrmann M, Schmidt O, Schröder B, Seeber J, Shashkov M P, Singh J, Smith S M, Steinwandter M, Talavera J A, Trigo D, Tsukamoto J, de Valença A W, Vanek S J, Virto I, Wackett A A, Warren M W, Wehr N H, Whalen J K, Wironen M B, Wolters V, ZenkovaiV, Zhang W X, Cameron E K, Eisenhauer N. Global distribution of earthworm diversity. Science, American Association for the Advancement of Science, 2019. |
| [81] |
Huang W, González G, Zou X M. Earthworm abundance and functional group diversity regulate plant litter decay and soil organic carbon level: a global meta-analysis. Applied Soil Ecology, 2020, 150: 103473. DOI:10.1016/j.apsoil.2019.103473 |
| [82] |
梁超, 朱雪峰. 土壤微生物碳泵储碳机制概论. 中国科学: 地球科学, 2021, 51(5): 680-695. |
| [83] |
Manzoni S, Schimel J P, Porporato A. Responses of soil microbial communities to water stress: results from a meta-analysis. Ecology, 2012, 93(4): 930-938. DOI:10.1890/11-0026.1 |
| [84] |
Pointing S B, Belnap J. Microbial colonization and controls in dryland systems. Nature Reviews Microbiology, 2012, 10(8): 551-562. DOI:10.1038/nrmicro2831 |
| [85] |
Xing M Y, Li C R, Jiang J Z, Wang Y, Yang J. Influence analysis for the behavior of dewaterability of excess sludge in a two-stage vermifilter. Applied Microbiology and Biotechnology, 2017, 101(4): 1643-1652. DOI:10.1007/s00253-016-7920-y |