随着全球人口增长、环境异化和资源过度利用, 物种灭绝的速率较历史背景灭绝率高出100-1000倍, 极有可能面临第六次大灭绝^[1]。物种的丧失将导致生态系统结构和生态功能变化, 进而影响生态与资源安全, 甚至威胁人类的生存^[2]。中国疆域辽阔, 境内地貌多样、气候迥异, 是世界上物种最丰富的国家之一, 同时也是受威胁最为严重的国家之一^[3]。目前, 我国的野生动植物资源保护面临着巨大的压力, 许多物种的生存受到威胁甚至濒临灭绝, 情况不容乐观, 生物多样性保护迫待进一步加强^[4]。为保留自然本底, 保护珍贵、稀有生态资源, 我国从1965年开始建立自然保护区, 此后50多年其数量和面积稳步增长, 截止2018年, 我国已建成包括自然保护区、风景名胜区、森林公园、湿地公园等在内的各类保护地1.18万处, 总面积占国土面积的18%以上^[5-6]。自然保护区作为特殊生境、生态系统以及生物多样性的集中分布区域和承载地, 也被认为是目前最有效的保护措施之一, 非常适合珍稀物种就地保护^{[3, 7]}。

中华虎凤蝶Luehdorfia chinensis Leech, 1893隶属鳞翅目Lepidoptera凤蝶科Papilionidae, 是世界珍稀蝶类之一, 乃中国特有种, 被列为国家二级重点保护野生动物, 因其独特性和珍贵性而被誉为“国宝”^[8]。1996年被选为中国昆虫学会蝴蝶分会的会徽图案, 2009年作为江苏动物代表成为江苏的“生物名片”。作为国家保护的有益的或者有重要经济、科学研究价值陆生野生动物, 在国际濒危动物保护委员会(IUCN)受威胁物种红皮书中被列为K级保护对象^[9-11]。中华虎凤蝶仅分布于我国的秦岭山脉和长江中下游一带^[12-13], 1年发生1代, 成虫出现在3月至4月, 寿命仅12-15 d, 从蛹到成虫需要经历两次滞育进行越冬越夏, 野外1龄幼虫至预蛹期的存活率约为28.57%, 该特性使其种群发展极大受限^[14]。而中华虎凤蝶的寄主植物杜衡Asarum forbesii Maxim.和细辛Asarum sieboldii Miq., 作为紧俏的中草药具有散风驱寒、消痰、活血、平喘、定痛等功效^[15-16], 人为的野生中草药采集导致其寄主植物大量减少, 进一步影响了中华虎凤蝶的种群数量。例如, 20世纪70年代末的庐山, 由于药农受经济利益驱使, 使成片的杜衡、细辛被破坏, 导致中华虎凤蝶数量在当地急剧减少^[8]；另外, 南京作为中华虎凤蝶的分布中心之一, 2004年被指数量消失了2/3^[17]。随着盗采等人为活动以及环境变化、气候变化等因素, 中华虎凤蝶种群数量受到了极大的影响, 保护工作迫在眉睫。

2009年3月首次在湖南乌云界国家级自然保护区海拔较高的草丛地带发现中华虎凤蝶野生种群及其寄主植物细辛^[18], 保护区迅速实施中华虎凤蝶湖南种群保护措施, 对其进行就地保护, 并开展生物学和生态学观测以及种群保育研究工作。本文在此基础上, 从环境变化、人为干扰等方面探讨了中华虎凤蝶湖南种群的栖息地特性及其生态保护策略, 以期为中华虎凤蝶保育提供理论基础和科学依据。

1 试验地概况

湖南乌云界国家级自然保护区(28°30′-28°39′ N, 111°07′-111°29′ E)位于湖南省桃源县南部, 与益阳市安化县接壤。地处雪峰山余脉的北坡, 属云贵高原向湘赣丘陵、湘西山地向洞庭湖平原过渡的典型地带。2006年2月, 经国务院正式批准建立国家级自然保护区, 占地面积33339.62 hm², 核心区16385 hm², 属森林生态系统类型保护区。年平均气温14.2℃, 降雨量丰富, 年降雨量在1800-2500 mm之间, 属中亚热带向北亚热带过渡的季风湿润气候区域。海拔高差达920 m。保护区内动植物资源较为丰富, 珍稀濒危动物种类众多, 是一座少有的动物资源库(乌云界科考报告, 内部资料)。保护区地势南高北低, 呈三级梯度, 南部边界为海拔700-1040 m的高山脊岭, 与益阳市安化县(非保护区)接壤, 中间为海拔300-600 m的山地。北部为海拔100-200 m的平原丘陵。乌云界中华虎凤蝶的栖息地为南部与安化县接壤的一条长29.7 km, 宽约150-250 m, 海拔700-1040 m, 面积815.5 hm²的狭长带状高山灌草丛。

2 研究方法 2.1 栖息地植被取样调查方法

针对中华虎凤蝶湖南种群栖息在湖南乌云界国家级自然保护区内一个狭长山脊地带的现状, 根据其集中分布特点, 自2009年起, 规划设计6个调查样区：仙池界(28°32′24″N, 111° 12′38″E, 825 m)、黄风坳(28°31′41″N, 111° 16′8″E, 754 m)、神仙界(28°31′37″N, 111° 18′15″E, 748m)、杨罗界(28°32′28″N, 111° 21′15″E, 726 m)、乌云界哨所(28°33′22″N, 111° 22′28″E, 929 m)以及乌云界碑记坳(28°33′13″N, 111° 24′51″E, 768 m)(图 1)。

在整个栖息地内, 针对所有植物种类采取网格样方取样结合样线普查, 进行详细调查、采集和拍照, 请相关植物学专家鉴定, 以此了解其栖息地内植物种类的组成。此外, 在6个调查样区内各选取一个3 m × 3 m的植被观测样方, 对样方内的所有植物进行鉴定和计数, 其中如芒草等丛生类植物以“丛”作为计数单位。

2.2 蝴蝶种群数量动态的调查方法

在调查样区内, 采用10 m×10 m的蝴蝶成虫观测样方, 于中华虎凤蝶成虫羽化盛期在各成虫观测样方内用计数器记录1 h内观察到的成虫数目。

为研究栖息地生境对中华虎凤蝶种群数量的影响, 在杨罗界样区及其周边选取不同生境样点, 包括高山灌草丛生境(保护区内的中华虎凤蝶集中分布区)、梯田生境(非保护区范围的保护区边缘地带, 环境破坏严重)和乔木林生境(保护区内的林相带, 潮湿郁闭且有大量寄主植物和蜜源植物), 各设置3个10 m × 10 m成虫观测样方, 分别进行定时观测并记录成虫数量(表 1, 图 2)。

为研究生态保护策略对中华虎凤蝶种群数量的影响, 于2015年在神仙界和仙池界两样区各设置一个10 m × 10 m的样方, 在样方附近100 m处各种植100 m²约2500株细辛, 并于2018年7月中华虎凤蝶幼虫全部化蛹后, 将在设置的样方处种植的细辛采收。另外, 于2015年在乌云界哨所样区, 建立了100 m × 100 m, 高1.6 m的铁丝网围栏, 以减少附近居民的放牧与采药等活动, 避免牛羊啃食中华虎凤蝶的寄主植物细辛和栖息地内的芒草(图 2)。在围栏内(28°32′22″N 111° 22′28″E929m)和相距约200m的围栏外(28°32′20″N 111°22′35″E920 m)各建立了一个成虫观测样方。于2015年至2021年期间, 逐年定时记录样方内中华虎凤蝶成虫数量和芒草及寄主植物细辛数量。

2.3 数据分析

所有记录的数据, 使用Microsoft Excel进行数据处理分析, 统计分析后采用平均值和标准误组合的方式表述, 并使用SPSS 20.0进行显著性差异分析和相关性系数分析。

3 结果与分析 3.1 中华虎凤蝶湖南种群生物学特性和发生规律

中华虎凤蝶湖南种群以蛹越冬, 在天气晴朗、气温10 ℃以上的上午羽化。其蛹在不同年份的不同天气情况下羽化时间差异较大：极端天气条件下, 前后相差最高可达20 d。羽化前一个月温度较高则羽化日期提前, 温度较低则推迟, 反之遇到阴雨天气则适度延迟。

成虫刚出蛹时, 个体较小, 呈三角形, 翅膀未展开, 不能飞行, 常迎着阳光爬到干燥的九节芒枯杆上。随着喙的不断弯曲、伸直, 翅膀逐渐展开, 整个过程需时20-60 min不等。其羽化期能观测到的成虫持续存在时间约为20.6 d, 整个种群在自成虫始出7-10 d后达到羽化高峰期。

成虫蜜源植物为堇菜科Violaceae堇菜属Viola L的紫花地丁V. yedoensis和紫花堇菜V. grypoceras。雄虫通常早于雌虫羽化, 待雌虫羽化后, 即可进行交尾。羽化后的成虫喜欢在微风的山头盘旋飞舞, 交尾时, 空中飞舞的雌雄成虫腹部骤然弯曲交接在一起, 然后掉落在草地上。交尾完成后雌虫便可进行产卵, 通常聚集产于寄主植物细辛嫩叶背面, 偶尔产于正面, 一片叶上聚集卵粒数为7-25枚。卵初始为嫩绿色, 随时间的推移逐渐变为淡黄色, 老熟时呈黑色。卵期通常4-5 d, 在高海拔低温环境中可达14 d。幼虫共5龄, 1-2龄幼虫群集取食, 室内饲养的3龄后分散取食, 老熟幼虫通常于寄主植物的叶背、茎秆等隐蔽处化蛹。初蛹呈淡黄色, 长约15 mm, 5-6 h后逐渐变成深褐色(图 3)。

3.2 中华虎凤蝶湖南种群的栖息环境及植被组成

中华虎凤蝶湖南种群核心栖息地为湖南乌云界国家级自然保护区山脊地带(海拔700-1040 m), 土壤以黄棕壤为主, 生境类型为高山灌草丛。人为干扰主要为保护区周边的经济建设和牧民放牧, 以及寄主植物华细辛的根作为药材采挖。

栖息地植被调查结果表明, 中华虎凤蝶栖息环境的植物种类共计128种(附表 1), 隶属于46科96属, 其中蕨类植物有4科4属4种、单子叶植物有3科20属28种、双子叶植物39科72属96种。从科级水平来看, 单子叶的禾本科种类最多为16种, 约占总数的12.5%；其次为菊科有11种, 约占8.6%；而蔷薇科、百合科及豆科均达到10种, 2-9种的科有15个, 剩余27科均只有1种(图 4)。从植被数量来看, 禾本科的芒和马兜铃科的华细辛是优势种群, 分别占整个植被数量的34.6%和26.5%。

中华虎凤蝶湖南种群栖息地6个调查样区内的植物组成调查结果表明, 观测样方中记录共计有29种植物, 其中芒草和细辛是所有观测样方中的共有组成成分, 其中乌云界哨所观测样方中的植物种类和数量均为最高, 分别为22种和81株, 其次为碑记坳, 为18种和81株, 剩余4个调查样区的观测样方中植物种类和数量相差不大(图 5)。

3.3 栖息地生境对中华虎凤蝶湖南种群数量的影响

调查结果表明, 高山灌草丛生境的中华虎凤蝶种群数量较大, 连续3年样方观测数均保持在25-30只, 显著高于梯田生境和乔木林生境(P < 0.01)。梯田生境中由于过渡的开发和利用, 导致该区域芒草和寄主植物细辛大量减少, 调查样方内植株数量仅为中华虎凤蝶栖息地样方内的1/10, 中华虎凤蝶的成虫观测数量极为稀少。而乔木林生境中尽管有着较为丰富的寄主植物, 但中华虎凤蝶的种群数量与梯田生境相近, 无显著性差异(表 2)。由此, 中华虎凤蝶湖南种群适宜、喜好的生境不是梯田生境和乔木林生境, 而是高山灌草丛生境。

3.4 生态保护策略对中华虎凤蝶湖南种群数量的影响

自神仙界和仙池界两处调查样区内的观测样方中大量种植寄主植物后, 结果表明中华虎凤蝶成虫种群数量连续3年呈现明显增加的趋势, 直至2018年随着寄主植物的采收, 其种群数量开始下降, 并逐渐恢复到2016年之前未种寄主植物时的水平(图 6)。由此可见, 寄主植物的种群密度对中华虎凤蝶种群数量的维持和扩大有着显著的影响。

乌云界哨所样区的观测样方中, 围栏内样方中寄主植物和芒草的种群数量呈现持续增长趋势, 而中华虎凤蝶成虫数量则在出现明显增长后维持在一个较为稳定的水平。而围栏外样方中寄主植物和芒草数量均呈现显著下降的趋势, 同时中华虎凤蝶成虫数量也明显降低(图 7)。围栏内的中华虎凤蝶种群数量与寄主植物和芒草的种群密度均有着较强的正相关性(其相关性系数R分别为0.73和0.60), 而围栏外的中华虎凤蝶与寄主植物和芒草的种群密度有着强烈的正相关性(R分别为0.98和0.96), 由此可见, 栖息地的寄主植物和芒草的数量和密度对中华虎凤蝶湖南种群数量有显著影响。

4 讨论

中华虎凤蝶湖南种群的栖息地域狭窄, 仅为一条狭长带状孤岛。近年来面对部分区域内的环境破坏和不法分子对中华虎凤蝶标本的捕捉, 以及寄主植物细辛的采挖, 中华虎凤蝶湖南种群野外数量面临下降的危险。围栏的设立在一定程度上阻止了放牧活动对寄主植物和芒草的破坏, 也可以阻止当地百姓采挖寄主植物, 让中华虎凤蝶幼虫有充足的食物来源, 维持种群的良性发展。而野外补充种植寄主植物对野外种群数量有着显著提高, 因此在每年的日常调查监测中, 若发现种群数量明显下降或周边寄主植物数量减少, 可采取人工补种细辛, 以维持中华虎凤蝶的野外种群繁衍数量。

值得注意的是区别于中华虎凤蝶在国内的其他地理种群选择低海拔乔木林^{[12, 19]}, 乌云界国家级自然保护区内的中华虎凤蝶种群喜好高山灌草丛生境。袁德成等人认为, 树太密、草太高均会影响中华虎凤蝶及其寄主植物^[12], 而乌云界种群则因当地独特的植被环境正好达到这种条件。中华虎凤蝶飞行高度一般在1.5-3.0 m, 当地的芒草一般在0.8-1.2 m左右, 成虫出现时, 芒草尚处枯叶期, 既不阻碍成虫的飞行, 又因其良好的热量吸收和保存效果, 使得成虫喜好在其枯枝上停歇与过夜。此外, 芒草的繁盛又为中华虎凤蝶的寄主植物细辛提供了所需的荫蔽条件以及足够的阳光散射条件, 以此得以为中华虎凤蝶的产卵和幼虫取食提供了良好的条件。由此可见, 对中华虎凤蝶来说, 高山茅草灌丛可能是一个更为良好的生存环境。

人类活动造成中华虎凤蝶栖息地生境的破坏, 对中华虎凤蝶野外种群的数量影响极大。包括梯田的开垦及厚朴林的大片种植, 导致中华虎凤蝶的生境被严重破坏, 成虫数量急剧减少, 说明生境破坏对中华虎凤蝶野外种群的影响可能是灭绝性的。生境对蝴蝶种群影响的结果与陈梦悦等、邓敏等报道的相似^[20-21], 进一步说明保护中华虎凤蝶的野外种群, 首要保护的就是其栖息环境--高山芒草丛(如完善法律法规、加强科普宣传、禁止滥采乱伐、适当清理部分树种等), 以及提高其野外种群的羽化率(如加强野外种群监测、深入室内饲养研究、野外种群释放和保护等)。

综上所述, 为切实保护国家二级保护物种中华虎凤蝶的野生种群, 针对乌云界保护区当地独特的栖息环境和人文条件, 作者认为应该采取以下保护措施：1)加强宣传教育, 制定相关法律法规, 在成虫羽化期和幼虫期加强巡逻力量, 禁绝不法蝶商对标本的采集, 减少当地百姓的药材采挖行为；2)成虫羽化期加强种群数量监测, 一旦发现种群数量下降较大或当地寄主植物数量明显降低, 应及时补种寄主植物；3)适当建设围栏并及时维护, 对当地独特的高山芒草灌丛生境进行保护, 并对已破坏的生境进行恢复；4)开展人工养殖, 羽化后于各分布地进行放飞, 以补充当地野生种群数量；5)加强对中华虎凤蝶野生种群进行一系列的生态学研究, 为中华虎凤蝶的保育工作提供理论指导和科学依据。

致谢: 湖南农业大学廖承清先生、邓敏女士协助制作图表, 吉首大学张代贵教授鉴定植被，特此致谢。