2022, Vol. 42文章信息
- 刘丰彩, 杨燕华, 江军, 俞梦笑, 夏诗婷, 闫俊华, 王应平
- LIU Fengcai, YANG Yanhua, JIANG Jun, YU Mengxiao, XIA Shiting, YAN Junhua, WANG Yingping
- 酸雨对中国陆地生态系统土壤呼吸影响的整合分析
- Effects of acid rain on soil respiration in Chinese terrestrial ecosystems: A meta-analysis
- 生态学报. 2022, 42(24): 10191-10200
- Acta Ecologica Sinica. 2022, 42(24): 10191-10200
- http://dx.doi.org/10.5846/stxb202110202959
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文章历史
- 收稿日期: 2021-10-20
- 网络出版日期: 2022-07-29
2. 广东生态工程职业学院, 广州 510520;
3. 中国科学院大学, 北京 100049;
4. 澳大利亚联邦科工组织, 维多利亚 3195
2. Guangdong Eco-Engineering Polytechnic, Guangzhou 510520, China;
3. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China;
4. Commonwealth Scientific and Industrial Research Organization, Aspendale Victoria 3195, Australia
工业革命以来, 人类社会的生产活动向大气排放了大量的硫氧化物(SO2)与氮氧化物(NOX), 导致了不容忽视的酸雨问题[1—2]。截至目前, 世界上已先后出现了西欧、北美以及中国南方三大酸雨分布区[3—5]。如何最大限度地降低酸雨对生态系统的负面影响已成为许多环境与生态学家的共同关切。尽管自20个世纪80年代以来, 欧美等西方发达国家的酸雨问题得到了有效缓解, 许多遭受酸雨危害的生态系统正逐渐恢复[6—8], 但中国的酸雨问题依然十分严峻[5, 9—11]。特别是亚热带地区, 硫(S)和氮(N)的湿沉降速率已分别高达32.6 kg hm-2 a-1和34.4 kg hm-2 a-1[5]。如此高强度酸性物质输入在降低土壤pH的同时, 势必会对植物生长与微生物活性产生抑制作用, 进而导致整个生态系统碳循环过程的改变[10, 12—14]。
作为陆地生态系统碳循环过程的关键环节, 土壤呼吸(Rs)代表着土壤碳库的气态输出形式, 由异养呼吸(Rh)和自养呼吸(Ra)组成[15]。前者主要源于土壤有机质与凋落物的分解进程, 后者则包括活体根系以及根系共生体的呼吸[16—17]。Rs是大气与陆地生态系统之间的第二大碳通量, 其微小变化都会对大气二氧化碳(CO2)浓度和气候变化产生显著影响[15, 18]。因此, 在我国人为酸雨问题未得到有效解决的背景下, 充分认识Rs及其组分对酸雨的响应与反馈机制, 对预测全球变暖趋势以及国家固碳减排政策的制定都具有重要的科学意义。
许多学者基于不同尺度的数据源(长期观测数据、站点数据)、实验方法(原位观测、盆栽实验、恒温培养实验)与分析手段(如模型模拟)对酸雨影响Rs的过程与机理进行了探究[2, 5, 7, 19—23], 但这些研究大多基于特定的研究站点, 由于受限于较小的时空尺度, 所得出的结论在更大区域范围内的普适性较差, 不利于对酸雨影响Rs与陆地生态系统碳循环过程的准确评估。因此, 本研究将基于中国境内所开展的模拟酸雨实验的81篇论文的2683条数据, 运用Meta分析方法, 探究酸雨对我国主要陆地生态系统Rs及其组分的影响。本研究结果将对全球变化背景下生态系统碳循环响应与反馈机制的揭示, 以及实现我国“碳达峰”、“碳中和”目标提供科学借鉴。
1 材料和方法 1.1 数据编译利用谷歌学术(http://scholar.google.com/)、Web of Science(http://apps.webofknowledge.com/)和中国知网(http://www.cnki.net/)文献检索系统, 搜集已发表的模拟酸雨实验的研究论文, 文献检索时间截止到2020年12月31日。检索关键词为：“acid deposition”、“sulfur deposition”、“simulated acid rain”和“carbon cycle”、“soil respiration”、“microbial respiration”、“CO2 efflux”以及“酸沉降”、“硫沉降”、“模拟酸雨”和“土壤呼吸”、“碳循环”、“微生物”、“CO2”等。根据检索词, 总计搜集到127篇论文。为进一步遴选出合适的文献, 设定如下原则：(1)只收集在中国陆地生态系统进行的酸雨实验的论文数据, 其它国家或地区的相关研究被排除；(2)实验处理组和对照组最初的环境条件、植被类型与土壤特性基本一致, 且两组目标变量的观测值在相同时间获得；(3)对于多因子交互实验, 只选取对照与模拟酸雨处理组的实验数据；(4)目标变量的均值、标准差(误)和样本量可从文中图表直接获取或通过间接方式计算得出；(5)文中对实验方式(野外或温室盆栽实验)、酸雨形式(H2SO4/HNO3/H2SO4和HNO3)、酸雨强度(pH值)以及处理时间(年)都做了清晰阐述。
最后, 81篇文献的2683条有效观测数据满足要求, 组成本研究的数据集。数据集除包含目标变量(Rs、Ra和Rh)外, 还包括土壤pH、植物地上、地下部分生物量(AGB和BGB)、凋落物量(LF)、微生物生物量碳(MBC)以及土壤有机碳(SOC)等变量。所涉及的主要陆地生态系统类型包括森林、草地和农田。森林又细分为针叶林、针阔叶混交林以及阔叶林。各类研究数据从文章的文本或表格中直接提取, 或利用图形数字化软件GetData Graph Digitizer (http://getdata-graph-digitizer.com/)编译间接获得。此外, 各研究样地的经纬度、年平均气温(MAT)、年平均降水量(MAP)、土壤pH以及植被类型等数据也被一并收集。对于原始文献中缺失的环境变量数据, 则从其参考文献或全球数据库(https://www.worldclim.org/)中获取。
1.2 数据分析本研究中, 模拟酸雨处理的效应值通过计算反应比的自然对数(lnRR)进行量化[24—25], 即：
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(1) |
式中, 
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(2) |
式中, nt、nc、st、和sc分别是目标变量处理组(t)和对照组(c)的样本量(nt和nc)和标准差(st和sc)；lnRR的加权平均值lnRR++和标准误[s(lnRR++)]分别由公式(3)和(4)计算：
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(3) |
|
(4) |
式中, m是组数, k是第ith组比较次数, w是权重。由于除了单个独立研究内的方差(即抽样误差)外, 各不同研究之间同样存在着随机变异(即研究间方差), 因此用随机效应模型来计算lnRR++和s(lnRR++)。选择随机效应模型还因为在处理生态学的数据合成时原假设更容易被验证[26]。因此, 每项研究的w由公式(5)计算：
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(5) |
式中, τ2为研究间方差, 由最大似然法(REML)估算[27]。lnRR++的95%置信区间(CI)=lnRR++Cα/2× s (lnRR++), 其中Cα/2是标准正态分布的双尾临界值[15]。若lnRR++的95% CI不与零线相交, 则认为对目标变量的处理效应是显著的[26]。为了更加直观地反映模拟酸雨的处理效应, 将lnRR++及其95% CI换算成百分比, 即效应值=e++lnRR-1)× 100%。
模拟酸雨对某一目标变量(如Rs)总体效应值的计算是假定所有研究均来自同一总体, 总体异质性(QT)由自由度为n-1的χ2分布检验[26]。显著的QT (P < 0.05)表明效应值之间的方差大于抽样误差, 需要引入其它解释变量[26, 28]。因此, 进一步评估了分类变量和连续变量对Rs及其组分的影响。对于每一个分类变量, QT被分割成组内异质性(QW)和组间异质性(QB), 并使用混合效应模型进行评估。本研究中, 编译的数据集被分成生态系统类型(森林、草地和农田)、森林类型(针叶林、针阔叶混交林和阔叶林)、实验方式(野外、温室)和酸雨强度(pH≥4.5、3.5≤pH < 4.5和pH < 3.5)4个亚组。其中, 酸雨强度的划分主要是基于酸雨的定义(一般降雨pH < 5.6称为酸雨, pH < 4.5称为重酸雨)和大多数模拟实验酸雨pH的取值范围。所有亚组即为不同分类变量, 将分别评估其对酸雨处理效应的影响。为了增加研究结果的可信度, 没有足够数据点的亚组(n < 3)被逐一排除。采用Meta回归的方法评估连续变量(纬度、MAT和MAP)与目标变量(如Rh)之间的关系[27]；用一般线性回归模型分析土壤pH、土壤碳库(SOC、MBC和DOC)以及植被碳库(AGB、BGB)对目标变量(Rs、Rh和Ra)的影响。
本研究用漏斗图的方法判断发表偏倚, 如果数据点以倒立的漏斗状均匀分布, 则不存在发表偏倚[29—30]。然而, 当目标变量的样本量非常小时(如n < 10), 很难直观地用漏斗图的方法判断发表偏倚。因此, 对于样本量较小(如n < 10)且有显著差异的效应值, 将通过进一步计算失安全系数(N)来判断发表偏倚；如果N远大于观测值的样本量(k) (即N > 5k+10), 则该分析结果是真实可靠的[31]。所有统计分析均在Meta分析软件OpenMEE (http://www.cebm.brown.edu/openmee/)中进行[27], 文中所有图形用SigmaPlot 14.0绘制。
2 结果与分析 2.1 土壤pH、土壤碳库和植被碳库对模拟酸雨的响应模拟酸雨对SOC无显著影响(0.8%, P=0.544), 但却显著降低了土壤pH、植被碳库(AGB、BGB和LF)以及土壤活性碳库(DOC、MBC)(P < 0.001)。其中, 土壤pH降幅最小(-4.6%), LF次之(-6.8%), AGB、BGB、DOC与MBC的降幅均在10%左右(表 1)。
| 变量Variable | 效应值Effect size/% | 样本量Sample size | P |
| 植被碳库Plant C pool | |||
| 地上部分生物量AGB | -8.0 [-11.4, -4.5] | 202 | < 0.001*** |
| 地下部分生物量BGB | -9.9 [-14.3, -5.4] | 180 | < 0.001*** |
| 凋落物量LF | -6.8 [-10.3, -3.3] | 48 | < 0.001*** |
| 土壤碳库Soil C pool | |||
| 可溶性有机碳DOC | -8.0 [-11.2, -4.5] | 137 | < 0.001*** |
| 微生物生物量碳MBC | -10.5 [-13.7, -7.3] | 185 | < 0.001*** |
| 土壤有机碳SOC | 0.8 [-1.8, 3.5] | 285 | 0.544 |
| 土壤pH Soil pH | -4.6 [-5.3, -3.9] | 485 | < 0.001*** |
| ***表示P < 0.001; AGB：地上生物量Aboveground biomass；BGB：地下生物量Belowground biomass；LF：凋落物量Litter fall；DOC：可溶性有机碳Dissolved organic carbon；MBC：微生物生物量碳Microbial biomass carbon；SOC：土壤有机碳Soil organic carbon | |||
总体而言, 模拟酸雨显著降低了Rs(-9.6%)、Rh(-7.7%)和Ra(-11.7%)。不同生态系统中, 森林、草地和农田Rs对模拟酸雨的响应一致, 分别显著降低了8.0%、10.8%和14.7%；模拟酸雨对农田Rh的影响不明显(-1.3%), 但却显著降低了森林和草地Rh (-6.9%和-17.0%)；森林和草地Ra在模拟酸雨处理下分别显著降低(-21.7%)和显著增加(25.4%), 但农田Ra响应不明显。尽管针叶林、针阔叶混交林和阔叶林Rs、Rh和Ra在模拟酸雨处理下均表现出不同程度的降低趋势, 但各林型间的差异不显著(图 1)。
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| 图 1 Rs、Rh和Ra对模拟酸雨的响应在不同生态系统和森林类型间的差异 Fig. 1 Differences in responses of Rs, Rh and Ra to simulated acid rain across different ecosystems and forest types Rs：土壤呼吸Soil respiration；Rh：异养呼吸heterotrophic respiration；Ra：自养呼吸autotrophic respiration; 误差线表示95%的置信区间(CI), 后面数字表示对应的样本量, 如果lnRR++的95% CI不与零线相交, 则认为目标变量的处理效应是显著的; *** P < 0.001, ** P < 0.01, *P < 0.05 |
野外原位模拟酸雨对Rs、Rh和Ra的负效应大于温室盆栽实验(图 2)。在野外原位观测条件下, Rs、Rh和Ra分别显著降低了8.7%、9.7%和14.7%；在温室盆栽实验条件下, 模拟酸雨显著降低了Rh(-3.2%), 但对Rs和Ra的影响不明显。模拟酸雨对Rh和Ra的负效应随酸雨pH的降低而增强, 当酸雨pH < 4.5时, Rs也表现出类似的规律性(图 2)。
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| 图 2 Rs、Rh和Ra对模拟酸雨的响应在不同实验类型和酸雨pH下的差异 Fig. 2 Differences in responses of Rs, Rh and Ra to simulated acid rain under different experiment types and pH of acid rain |
线性回归分析表明, Rs、Rh与土壤pH显著正相关, 但Ra与土壤pH的线性关系不显著；Rs、Rh与SOC显著负相关, 但与MBC或DOC的关系不显著；Rh与AGB显著正相关, Ra与BGB显著正相关, 但Rs与AGB和BGB的线性关系都不显著(表 2)。
| 因变量 Dependent variable |
自变量 Independent variable |
回归模型 Regression model |
样本量 Sample size |
R2 | P |
| Rs | Soil pH | y=0.2704x-0.0557 | 115 | 0.0399 | 0.032 |
| MBC | y=0.1791x-0.0868 | 68 | 0.039 | 0.107 | |
| DOC | y=-0.1101x-0.1118 | 31 | 0.0276 | 0.371 | |
| SOC | y=-0.7686x-0.0662 | 50 | 0.2627 | < 0.001 | |
| AGB | y=0.0662x-0.034 | 28 | 0.0017 | 0.837 | |
| BGB | y=-0.0233x+0.0132 | 25 | 0.0015 | 0.853 | |
| Rh | Soil pH | y=0.6368x-0.0309 | 49 | 0.2939 | < 0.001 |
| MBC | y=-0.0126x-0.1069 | 20 | 0.0003 | 0.940 | |
| SOC | y=-0.8411x-0.0601 | 25 | 0.4222 | < 0.001 | |
| AGB | y=0.7086x-0.19 | 10 | 0.503 | 0.022 | |
| BGB | y=-0.0477x-0.1133 | 13 | 0.0206 | 0.640 | |
| Ra | Soil pH | y=1.674x+0.0171 | 27 | 0.0347 | 0.352 |
| AGB | y=0.1414x+0.0624 | 26 | 0.0684 | 0.197 | |
| BGB | y=1.593x-0.0503 | 29 | 0.8847 | < 0.001 | |
| Rs：土壤呼吸Soil respiration；Rh：异养呼吸heterotrophic respiration；Ra：自养呼吸autotrophic respiration | |||||
Meta回归分析表明, Rs、Ra的效应值与纬度之间存在显著的正相关关系, 随着纬度升高, 模拟酸雨对Rs和Ra的负效应逐渐减弱, 正效应逐渐增强；Rs、Ra的效应值与MAT显著负相关, 随着MAT的升高, 模拟酸雨对Rs和Ra的正效应逐渐减弱, 负效应逐渐增强；Rs、Rh和Ra的效应值都随MAP的升高而降低, 但仅有Rs与MAP的关系达到显著水平(R2=0.005；P=0.04), 随着MAP的增加, 模拟酸雨对Rs的负效应逐渐增强(图 3)。
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| 图 3 模拟酸雨条件下Rs、Rh和Ra与纬度、年均温及年均降水量的关系 Fig. 3 Relationships between lnRR of Rs, Rh and Ra and latitude, MAT and MAP in response to simulated acid rain |
本研究发现, 森林Rs在模拟酸雨处理下降幅最小, 草地次之, 农田最大(图 1), 表明陆地生态系统类型不同, Rs对酸雨的响应不同。在森林生态系统中, 林冠层、林下植被层以及地表凋落物层的截留作用都会降低酸雨对土壤微生物和植物根系的负效应[32], 而在草地或农田生态系统, 由于地被层酸缓冲物质的相对缺乏, 酸性物质(如H+)更易直接进入土壤, 抑制微生物活性, 降低Rs[33]。另外, 农田由于长期耕作和施加氮肥, 土壤酸化严重[13], 其抗酸能力相较于森林和草地更差[34], 因而导致更低的Rs。尽管Rs、Rh在各生态系统均出现不同程度的降低, 但草地Ra在模拟酸雨处理下却显著增加(图 1), 这一发现与Chen等的研究结果一致[35]。究其原因, 可能是酸雨导致的土壤酸化驱使草地植物群落结构由多年生丛生禾草向根茎禾草转变, 而后者具有更大的BGB和更高的比根呼吸速率[35]。在不同森林类型中, 梁国华等的研究发现, 阔叶林Rs对酸雨响应的敏感性最强, 针阔叶混交林次之, 针叶林最弱[36], 因为针叶林土壤盐基饱和度高于阔叶林, 酸缓冲能力更强[37]。同时, 阔叶林凋落物分解速率大于针阔叶混交林和针叶纯林[38], 因而地表现存凋落物量最少, 不利于酸的缓冲, 导致Rs的降低。然而本研究表明, 尽管模拟酸雨引起针叶林、针阔叶混交林和阔叶林Rs、Rh和Ra的显著降低, 但各林型之间的差异并不显著(图 1), 这与前人的研究结果不一致。因为本研究是基于更大空间尺度, 各个森林类型跨越了不同的纬度和气候带, 土壤本底条件并不一致, 从而掩盖了林型对Rs的影响, 而梁等的研究则是基于我国南亚热带某单一站点, 各林型土壤发育于相同的成土母质[36], 因而林型的效应得到进一步凸显。
3.2 实验方式与酸雨pH对Rs、Rh和Ra的影响本研究发现, 模拟酸雨对Rh和Ra的负效应在野外实验条件下要强于温室盆栽实验(图 2), 这可能与处理时间和酸雨强度有关。在本研究所构建的数据集中, 野外实验的处理时间和酸雨强度普遍大于盆栽实验, 因而导致Rh和Ra更为强烈的响应。Rs、Rh和Ra在pH < 3.5酸雨处理下降幅最大进一步证明了这一点(图 2)。一方面, 随着酸雨pH的降低, 外源H+的输入增加, 土壤交换性阳离子库和土壤pH的降低进程加速[5, 10], 进一步抑制了微生物活性, 减少了微生物生物量[2, 35, 39—40], 降低Rh；另一方面, 随着酸雨pH的降低, 过量H+的输入会进一步破坏叶组织与细胞结构[41], 同时植物根系中硝酸还原酶与谷氨酸合成酶的活性也会受到抑制, 从而导致植株吸收利用氮素能力的降低[42—43], 抑制植物生长, 降低Ra[44]。
3.3 土壤pH、植物生物量与土壤碳库对Rs、Rh和Ra的影响本研究结果表明, Rs、Rh都与土壤pH显著正相关(表 2), 这与梁国华等[36]在亚热带森林和Chen等[35]在温带草原的研究结果一致, 表明酸雨通过降低土壤pH来抑制Rs, 而且这种抑制主要是通过减少Rh来实现的。因为在较低pH (< 4.2)的土壤环境, 铝被活化[5, 45], 土壤溶液中增加的游离态铝离子(Al3+)对土壤微生物产生了毒理效应[46], 从而导致微生物生物量与活性的降低, 减少了微生物对SOC的分解[47], 这也被本研究中Rs、Rh与SOC之间显著的负相关关系所证实(表 2)。在酸雨条件下, 由于Rh的降低, 更多的碳被储存在土壤中[48—49]。另外, 酸雨除了直接作用于Rs, 还能通过影响AGB和BGB间接影响Rs(图 4), 因为AGB和BGB分别是Rh和Ra的重要基质, 两两之间均存在显著的正相关关系(表 2)。本研究中, 酸雨显著降低了AGB、地上凋落物输入以及BGB(表 1), 这与Shi等最新的研究结果一致[50]。一方面, 酸雨会增加淀粉粒和酚类化合物在细胞中的累积, 损害气孔, 引起光合作用与蒸腾作用的改变, 抑制植物(尤其是叶片)生长, 导致AGB和凋落物量的降低[51—52], 减少Rh。另一方面, 酸雨会抑制植物体的代谢活性, 阻止碳水化合物由叶片向根部的传输, 降低根系密度[53], 减少Ra。
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| 图 4 酸雨对土壤呼吸及其组分影响的机理 Fig. 4 The mechanism of the effects of acid rain on soil respiration and its components |
本研究中, 模拟酸雨对Rs、Rh和Ra的负效应表现出随纬度降低而增加的模式(图 3), 这一结果是我国南北方土壤酸化程度差异的具体体现。在我国南方地区, 由于长期高强度人为酸雨的影响, 土壤酸化比北方更为严重, 许多森林土壤pH甚至低于4.2, 土壤的酸缓冲能力更低[5]。在如此高酸的土壤上进行模拟酸雨实验, 无疑会加大对Rs、Rh和Ra的抑制作用。同时, 这种纬度模式也与MAT和MAP随纬度的变化有关, Rs、Rh或Ra与MAT或MAP之间的负相关关系正好说明了这一点(图 3)。在高纬地区, 由于气温较低, 植物或微生物的活性往往被抑制[54], 因而降低了Rs对酸雨响应的敏感性。在低纬地区, 较高的降水导致土壤交换性阳离子的大量淋溶, 促进了土壤酸化[55—56], 引起酸雨处理下Rs、Rh或Ra更大幅度的降低。此外, 低纬地区较高的降水频率或强度还可能导致土壤含水量过高而降低氧气含量, 进一步抑制微生物活性和植物根系呼吸[57]。
4 结论本研究通过Meta分析的方法量化了我国主要陆地生态系统(森林、草地和农田)Rs及其组分对酸雨的响应。研究结果显示, 酸雨对Rs、Rh和Ra的影响因生态系统类型而异, 同时受到实验方式、酸雨强度、土壤性质以及土壤或植被碳库的影响, 并表现出明显的纬度模式。本研究表明, 在我国陆地生态系统中, 酸雨一方面降低了土壤pH, 抑制了植物生长, 减少了植物体向土壤的碳输入, 另一方面也降低了微生物活性, 抑制了Rh, 导致SOC分解降低, 因而未显著改变土壤有机碳库(图 4)。该结果将为全球变化背景下我国陆地生态系统的碳预算提供科学借鉴。
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