Shannon-Wiener等森林植物群落物种多样性指数, 能够表征森林群落的组成, 与自身的养分存储、物质循环、能量流动和植物适应等关系紧密^[1]。植物功能性状能够精细刻画植物与环境的关系, 指示植物对特定环境的适应策略与调控机制^[2], 同植物获取与利用资源的能力有关。生物体C、N、P等元素化学计量特征与自身的稳定性、群落物种组成和生物地球化学循环过程密切联系^[3], 是探讨养分限制与周转的有力工具。森林植物群落物种多样性、功能性状和生态化学计量特征均受环境因子影响, 亦制约着生态系统过程和功能, 因而研究三者的基本特征及内在关系, 能够为森林生态系统可持续经营奠定理论基础。

关于植物群落物种多样性、功能性状和生态化学计量之间的关系, 学者们进行了诸多研究, 取得了丰硕成果。譬如, 杨祥祥^[4]等研究表明土壤C∶N∶P能够影响沙地植物群落的物种多样性, 说明土壤元素组成及其化学计量关系能够制约群落中的物种组成, 并调控叶片功能性状和生态化学计量特征^[5]；同时, 土壤水分增减也会导致植物功能性状发生变化, 进而改变资源配置方式^[6]。徐朝斌等^[7]研究表明, 不同地理种源的刨花楠(Machilus pauhoi)苗木比叶面积与叶片养分含量和化学计量之间存在显著相关性, 说明土壤等地理要素驱动了物种多样性、功能性状和化学计量等的变化。生态系统的化学计量关系能够指示养分循环速率^[8], 为探索C、N、P等元素的生态学过程和生物地球化学循环提供新方法^[9], 因此对植物群落物种组成和功能性状具有反馈效应。但是, 未见多个植物功能性状与叶片-凋落物-土壤连续体化学计量特征之间关系的报道, 这限制了对生态系统关联性的理解。植物群落物种多样性、功能性状和生态化学计量变化都受到环境因子的驱动, 且均能指示植被生产力水平, 研究亦表明植物群落地上和地下功能性状决定了关键的生态系统过程与功能^[10-11], 因此探讨森林群落物种多样性-植物功能性状-生态化学计量之间的内在关联, 能够阐明生态系统结构与功能关系, 有利于制定生态恢复措施。

C、N、P是关键的生源要素, 其中N和P是自然陆地生态系统主要的限制性元素^[12], 其含量可影响植物群落物种组成状况与生产力水平, 它们的生物地球化学过程调控着系统养分循环^[13]。因此, C、N、P作为联系群落物种多样性、植物功能性状和生态化学计量的纽带, 在生态系统过程与功能中发挥着关键作用^[14]。以此为载体研究生态系统过程及其反馈效应的内在关联, 能够深入理解生态系统养分循环规律和系统稳定机制。

基于此, 以贵州喀斯特高原峡谷区森林不同演替阶段的植物群落为对象, 通过群落学调查与物种多样性测度, 以及植物功能性状和生态化学计量指标的测定或计算, 试图揭示以下2个科学问题：(1)探究喀斯特森林不同演替阶段植物群落物种多样性、功能性状和生态化学计量特征及其三者之间的内在关系；(2)阐明植物适应环境的机制和利用资源的策略是否随演替进程而变化。旨在为森林生态系统经营过程中层片确定, 以及结构调控和功能优化提供理论和现实依据。

1 材料与方法 1.1 研究区概况

位于黔西南州贞丰县北盘江镇(105°38′53″E, 25°39′37″N), 生境较为独特。主要表现为：(1)干热气候, 亚热带湿润季风气候为主, 年均降雨量约1100 mm, 年内分配不均, 冬春旱及伏旱严重, 年均温为18.4℃, 年均极端最高、最低温分别为32.4、6.6℃, 年总积温达6542.9℃, 冬春温暖干旱、夏秋湿热, 热量资源丰富。(2)河谷地形, 河谷深切、地下水深埋, 海拔370—1473 m, 高差约1100 m, 具有典型的低热河谷气候。(3)石漠化发育, 属珠江水系北盘江流域, 森林覆盖率较低, 基岩裸露率介于50%—80%, 碳酸盐岩类岩石占78.45%, 多为中度以上石漠化, 土壤以石灰岩为成土母质的石灰土为主, 地表破碎。

由于水分、热量条件较为丰富, 加之小生境类型多样、环境异质性高, 该区植被处于快速演替过程。草灌阶段以叶下珠(Phyllanthus urinaria)、多花木蓝(Indigofera amblyantha)等为优势种, 石沟、土面等小生境占比较大, 草灌植被的面积总体较小；灌木阶段以川钓樟(Lindera pulcherima)为优势种, 滇鼠刺(Itea yunnanensis)、黄荆(Vitex negundo)、清香木(Pistacia weinmanniifolia)等重要值亦较高, 土面、石面、石沟、石缝等小生境均有分布；乔灌阶段以毛八角枫(Alangium kurzii)、山麻杆(Alchornea davidii)、朴树(Celtis sinensis)居多, 逐渐取代演替早期树种, 分布有石面、石缝、石沟等小生境类型；乔木阶段以翅荚香槐(Cladrastis platycarpa)为优势种, 南酸枣(Choerospondias axillaris)、构树(Broussonetia papyrifera)、圆叶乌桕(Triadica rotundifolia)等多有分布, 石槽、石沟等小生境较多。该区生境脆弱, 环境承载力低, 且在20世纪受到强烈的人为干扰, 近20余年来采取了封山育林、植树造林、林分抚育等森林生态系统恢复和保护措施, 形成了林相特征较为明显的森林不同演替阶段植物群落。

1.2 植物群落调查与物种多样性测度

2019年7—8月, 结合影像图片和调查访谈成果, 在对研究区植被进行大范围踏查的基础上, 将植物群落划分为草灌、灌木、乔灌和乔木4个演替阶段(表 1)。避开放牧、伐薪、开荒等严重干扰区域, 选择未受人为干扰或极轻微干扰的地段, 每个阶段设置3个20 m×20 m的典型植物群落样地, 进行植物群落学调查。由于研究区河谷深切、地势陡峭、到达难度高；加之植被处于快速演替过程, 导致群落类型多样、交错分布, 因而样地间距确定为＞10 m。采用相邻格子法进行观测, 灌木和草本调查样方大小分别为10 m×10 m、1 m×1 m, 在每个样地内设置4个灌木样方和4个草本样方。记录乔木名称、株高、胸径、冠幅和枝下高, 灌木名称、株高、地径, 草本名称、株数、平均高度和盖度, 调查的环境因子包括海拔、经度、纬度、坡度、坡向等。树高 < 2 m的木本植物, 记为灌木。按照文献^[15]提供的方法, 计算每个植物群落的Shannon-Wiener指数(H)、Margalef丰富度指数(R₁)、Pielou均匀度指数(E)和Simpson多样性指数(λ), 通过多样性指数来揭示群落的结构特征。为了便于比较和统计, 本文采用群落总体多样性指数来表征其整体状况。

1.3 样品采集方法

在每个样地内, 随机选取3—5株优势树种作为重复, 用高枝翦在东、南、西、北4个方位各取样枝1条, 采集健康、成熟的植物叶片样品组成混合样, 采样过程中剔除嫩叶、老叶和遭受病虫害的叶片。由于该区域优势种分布总体较为集中, 因此本研究只采集重要值最大的植物叶片。在每个样地内, 按照S型设置5—7个样点, 采集并混合制得凋落物样品；在相同的点位采集0—20 cm土壤, 组成混合样。土壤深度不及20 cm时, 以实际深度为准。4个演替阶段共采集到植物叶片、凋落物和土壤样品各12份(4个演替阶段×3个标准样地作为重复)。每个样品采用四分法, 保留鲜质量约500 g, 叶片和凋落物装入尼龙网袋、土壤装入自封袋, 样品充分混合均匀后带回实验室。

叶片、凋落物样品置于恒温干燥箱中(60±2)℃烘干至恒重, 用植物样品粉碎机研磨并充分混匀；土壤剔除可见石粒、砾石、根系及动植物残体, 自然状态下, 避免阳光直射, 风干后研磨至95%样品通过2 mm筛。制得的待测样品置于黑色玻璃瓶中密封保存, 用于化学元素和稳定同位素C、N丰度分析。

1.4 样品分析方法

叶片厚度用数显游标卡尺(SF2000, Guilin, China)在叶片边缘与主脉间非叶脉处测量；叶面积采用叶面积仪(LI-COR 3100C Area Meter, LI-COR, USA)测定, 并称取其干质量为叶干重；样品采集后尽快测定叶片厚度和叶面积；比叶面积(SLA, specific leaf area)为叶面积与叶干重之比；叶片、土壤、凋落物C、N、δ¹³C、δ¹⁵N采用元素分析仪-稳定同位素质谱仪(Vario ISOPOTE Cube-Isoprime, Elemental公司)测定, 在自然资源部第三海洋研究所稳定同位素实验室完成；叶P用高氯酸-硫酸消煮-钼锑抗比色-紫外分光光度法测定。

1.5 数据分析

使用Excel 2010对数据进行初步整理, 采用SPSS 22.0统计软件进行数据分析, 采用单因素方差分析(One-way ANOVA)和最小显著性差异法(LSD, Least significant difference)比较不同演替阶段植物群落物种多样性指数、叶片功能性状和养分元素化学计量之间的差异, 采用Pearson相关分析法揭示这些指标之间的互作关系。数据表达形式为平均值±标准差, 显著、极显著水平分别设定为P=0.05、0.01。利用OriginPro 8.5.1软件制图。

2 结果与分析 2.1 不同演替阶段森林植物群落物种多样性指数

Margalef丰富度指数以乔木阶段最高(5.59), 但与灌木、乔灌阶段差异不显著(P＞0.05, 下同)；草灌阶段最低(2.65), 且与灌木、乔灌阶段未呈显著差异。Shannon-Wiener指数为乔木阶段最高, 与灌木阶段差异不显著, 草灌、灌木、乔灌之间差异不显著, 表明随着演替进展, 物种总体上更趋于均匀分布、数量增多。Simpson优势度指数随演替进展逐渐降低, 但灌木、乔灌和乔木阶段差异不显著；数值整体偏低, 表明树种之间竞争激烈。Pielou均匀度指数以草灌阶段的1.40为最低、乔木的2.41为最高, 亦表明物种分布的均匀程度随演替而增强(表 2)。

2.2 不同演替阶段森林群落优势树种叶片功能性状

如图 1所示, 叶片厚度为0.18—0.24 mm, 在4个演替阶段之间差异不显著。SLA以灌木阶段的272.13 cm²/g为最大, 显著高于草灌、乔灌、乔木3个演替阶段(P < 0.05, 下同), 且这3个阶段之间差异不显著。叶片δ¹³C值为-31.31‰—-28.23‰, 4个演替阶段之间无显著差异, 表明水分利用效率未随演替发生显著变化。叶片δ¹⁵N值为-3.41‰—1.54‰, 灌木、乔木阶段最高, 草灌阶段其次, 乔灌阶段最低。叶C含量为402.56—481.13 g/kg, 草灌、乔灌、乔木阶段之间, 草灌、灌木、乔木阶段之间均无显著差异。叶N含量为11.97—29.35 g/kg, 随演替进行, 未见明显变化规律。叶P含量为1.64—2.61 g/kg, 随演替进行逐渐增加, 但4个演替阶段之间均未达到显著水平。表明随着演替进行, 植物的适应策略和生存机制发生部分调整。

2.3 不同演替阶段森林生态化学计量特征

叶片C∶N与凋落物C∶N、C∶P均为乔灌阶段显著大于草灌、灌木、乔木3个演替阶段, 且草灌、灌木、乔木之间均无显著差异；土壤N∶P为灌木阶段大于其他3个演替阶段；叶片C∶P、N∶P, 凋落物N∶P和土壤C∶N、C∶P在4个演替阶段之间均无显著差异(图 2)。结果表明不同演替阶段植物的资源利用策略发生了一定调整, 植物依据自身属性和环境协变特征, 采取不同方式与途径利用资源。

2.4 植物群落物种多样性指数-功能性状-化学计量之间的内在关联

如表 3所示, 植物群落物种多样性指数之间存在较强的相关性, 表明群落结构参数之间存在相互制约关系, 具有显著的促进或抑制效应。叶片厚度与其他指标均无显著相关性, SLA仅与土壤N∶P呈显著正相关(0.742), 说明叶片形态和群落结构、化学计量的互作关系较弱, 表明叶片在生态学过程中主要作为响应(反馈)指标而非影响指标。总体上, 群落结构与植物叶片功能性状、生态化学计量均无较强的相关性, 显示三者之间的耦合效应偏弱, 体现了不同表征方式的主控因子存在差异。

3 讨论 3.1 植物群落物种多样性、功能性状和生态化学计量之间的关联性

群落物种多样性可以指示群落的稳定性与生长发育状况^[16], 与环境因子之间存在相互影响和互馈效应。植物功能性状是评估其适应环境的直接指标, 能够揭示植物适应对策和资源配置策略^[17]。生态化学计量特征广泛应用于植物群落稳定性和生长限制性元素诊断^[18-19], 可预测、判断生态系统结构和动力学^[20]。因此, 探讨植物群落物种多样性、功能性状和生态化学计量及其三者之间的关联程度, 能够更好地建立性状-功能的定量关系, 科学评价系统稳定性, 探究系统动态变化的环境驱动机理、群落结构维持机制和群落生产力等^[21], 为群落结构优化和立地调控提供科学依据, 指导森林植被建植。

目前, 学者们关注了土壤质量对林分内植物功能性状的影响^[22], 结果表明土壤肥力影响植物功能性状, 反映了植物群落构建过程中土壤元素化学计量比对功能性状的筛选效应, 说明地下生境和地上部分具有密切关联。地上和地下之间的相互调控, 决定了生态系统发展的方向, 为植被生产力提升奠定了基础。本研究中, 土壤N∶P与SLA呈现显著正相关, 原因可能是N、P为构成植物有机体的主要元素, N含量等也制约光合作用效率^[23], 因此对植物生长、生理状态产生影响。结果表明植物生存、生长状态随着限制性元素的化学计量平衡关系而发生改变, 并通过功能性状的权衡与协同来适应不同生境。未来将深入探讨地下空间的养分元素含量、微生物数量与生物量及其计量关系和地上植物功能性状的关联性, 以支撑生态系统功能调控。

植物群落物种多样性指数之间存在较强的相关性, 原因是植物群落是生物与环境相互作用和适应的结果^[24], 不同树种之间以及植株与环境之间存在较强的耦合作用关系, 这些作用力对物种筛选、林相变化、结构调控等均产生显著影响, 制约了群落演替方向与速率。金锁等^[25]和吴安驰等^[26]研究表明：物种多样性之间及其与环境因子均存在显著的互作关系, 本文结果与之一致, 表明退化生态系统修复应注重地力调控。

研究结果显示, 喀斯特高原峡谷区森林不同演替阶段植物群落物种多样性、植物功能性状和生态化学计量之间的相关性较弱, 多为不显著相关(表 3), 表明三者之间缺乏显著的增强或抑制效应。分析原因为：环境胁迫和生长发育, 使植物群落发生快速演替, 物种之间处于激烈竞争状态, 导致群落稳定性降低、群落交错的边界较为模糊, 因而物种多样性指数主要受种间关系制约；由于该区石漠化发生率和生境异质性均较高, 加之侵蚀基面下降、河流深切、地貌向深性发育, 使岩溶地质环境复杂, 因此植物功能性状可能更倾向于受到地下水深度、裂隙发育、坡度、坡位等地质与地理要素的影响, 但岩性等地质条件对植物功能性状的影响尚需深入探究；影响植物叶片-凋落物-土壤连续体生态化学计量特征的因素包括物种、演替和生境等^[27], 物种自身的遗传属性决定其对养分的选择性吸收与利用, 演替能够对凋落物储量、立地质量等产生调控效应^[28], 生境直接决定了养分供应潜力与承载力, 因此这些因素之间具有较强的耦联关系。未来需深刻阐明环境因子对三者的影响机制, 探究不同生态学过程之间的权衡策略, 并通过适度干扰提高生态系统的自调控与自平衡能力。

3.2 植物适应环境及利用资源策略与群落演替的关系

伴随植物群落演替, 叶片厚度无显著变化。通常较薄的叶片属于开拓型策略, 主要用于投资生长速率和获取资源能力；较厚的叶片则属于保守型策略, 主要用于投资养分存储^[29]。与喀斯特高原峡谷区其他主要优势树种叶片厚度相比^[30], 本文不同演替阶段的植物叶片总体较薄, 表明其主要投资于生长, 获取资源的能力较强、速率较快, 原因是群落快速演替, 林分内物种通过提高生长来适应脆弱生境与竞争状态。SLA是植物C获取策略的关键叶片性状^[31], 其值低有利于阻止叶片水分散失、提高光合效率, 指示植物受到的环境胁迫更大, 本研究区灌木阶段的SLA显著高于其他3个阶段, 说明该阶段群落受到的环境胁迫程度更小。叶片δ¹³C值能够反映植物水分利用效率^[32], 本研究中演替前期的δ¹³C值略高于后期, 表明随着演替进行, 水分利用效率降低, 原因为演替过程中林分郁闭度、凋落物、小型动物等对土壤养分和水分具有改善效应, 土壤酶活性随演替进行逐渐提高^[33], 可获得资源愈加丰富, 但未达到显著差异水平。总体而言, 植物适应策略随演替进程发生了调整, 但单一与综合指标评估的结果存在差异, 应探讨不同性状之间的权衡关系。

仅草灌阶段植物叶片C∶P值高于全球232的平均水平^[34], 表明其更易受到P限制, 原因可能是草本和木本植物根系分布范围、径级、分泌物类型与数量等不同, 制约了P素提取能力。叶片N∶P可诊断植物生长过程中的限制性元素, < 14易受N限制, ＞16易受P限制, 介于14—16之间则易受N、P共同限制^[35]。该区域植物叶片N∶P均 < 14, 表明易受N限制。同时, 草灌、灌木阶段的N∶P≈14(13.39、13.85), 倾向于受N和P共同限制, 这与叶片C∶P值表征的结果一致。表明随演替进展, P限制有所解除、N限制程度增加, 指示该区森林培育时, 要促进凋落物层转化为有机质, 提高森林生态系统自肥能力。

植物功能性状与凋落叶基质质量和分解速率紧密关联^[36], 凋落物C∶N越高, 说明N含量越低, 越不利于微生物对有机质的降解^[37], 本文结果显示草灌、乔灌阶段有机质分解更快, 表明应使林分乔木、灌木和草本层次结构完整, 促进微生物对底物的利用, 提高养分周转和循环速率。凋落物N∶P越低, 表明更容易分解；其值＞25则分解较为缓慢, 有利于养分存储^[38], 本文中凋落物N∶P为8.57—10.33, 表明总体利于分解, 原因是该区域凋落物以草本和阔叶木本为主, 加之高温、高湿条件为其分解创造了适宜的环境^[33]。综合结果可知, 随演替进行, 凋落物虽然总体以利于分解为主, 但在不同演替阶段存在差异。

土壤C∶N值高, 指示其分解速率低, 有机质矿化速率慢^[14], 结果亦表明草灌、乔灌阶段的有机质矿化较灌木、乔木阶段快, 这与凋落物化学计量指标表征的结果完全一致, 充分表明应当在该区域构建层片完整的林分。土壤C∶P能够反映微生物矿化土壤有机质释放P或从环境中固持P的能力, 与全国136^[39]和全球186^[40]的平均值相比, 该区域土壤C∶P整体较低(仅灌木阶段为140.48, 略高于全国水平), 表明该区土壤矿化释放P的水平有限, 可供吸收的磷酸盐含量不足, 这与该区植物有N、P共同限制的倾向一致, 说明植物承受了较大的生境压力。综上, 该区森林模式构建时, 要使层片完整, 提高凋落物分解和土壤养分矿化能力, 促进C、N、P等养分积累并能自调节其计量关系^[41], 增强抵御脆弱生境的能力。

4 结论

(1) 喀斯特高原峡谷区森林不同演替阶段植物群落物种多样性指数之间多存在显著或极显著的相关关系, 但是物种多样性、植物功能性状和生态化学计量之间的互作效应较弱。

(2) 随着演替进行, 植物适应策略、生存机制和资源利用对策等均发生了调整, 植物功能性状和生态化学计量对生态学过程的暗示高度一致；未来尚需深入探究群落演替、生境协变的内在关系及其调控措施。

(3) 该区森林建植和修复时, 要使乔木、灌木、草本层片完整, 以提高生态系统对养分分解和循环等的自调控能力。