受地理位置、大小和空间隔离等影响, 海洋岛屿生态系统常具有物种稀少、生境单一、对干扰响应灵敏、破坏后极难恢复等特点, 致使海岛的生态环境维持和社会经济发展较大陆有更多的问题^[1-4]。随着人类对海洋影响的全球化, 人类不可避免的影响了海洋岛屿生态系统, 使其获得了人工生态系统的属性, 进而形成一种自然—人文复合生态系统^[5-6]。探讨人类活动对海岛生态系统的影响, 已成为海洋生态系统研究的热点问题^[7-10]。

鸟类对环境变化敏感, 易于监测, 鸟粪为岛屿的初级生产提供了营养补充, 对岛屿生态系统恢复具有重要意义, 是研究岛屿生态环境健康的重要指标^[11-12]；小型兽类(如鼠类)多为伴随人为活动的外来物种, 可以作为海岛生态系统人为活动强度和生态系统结构变化的指标^[13-15]。对鸟类和小型兽类物种信息调查, 可以为深入了解岛屿生态系统健康、功能状况及保护等提供基础资料。

西沙群岛位于中国南海中西部, 海南岛东南, 扼守南海门户, 自古以来为中国的神圣领土, 地位极其重要。西沙群岛由32座岛屿、礁、沙洲、滩等组成, 是南海面积最大的群岛, 自然资源丰富, 为鸟类、哺乳类等动物资源的重要栖息地和候鸟迁徙的重要中转站, 具有不可估量的社会与经济价值^[16-17]。西沙群岛的岛屿生态系统虽然具备自身调节能力, 但面对人类活动及全球变暖的双重压力, 外来物种入侵(如飞机草Chromolaena odorata、南美蟛蜞菊Sphagneticola lobata和黄胸鼠Rattus flavipectus等)和生境退化愈发严重, 需要加强保护^{[5, 18-19]}。由于缺乏系统的动物物种多样性资料, 动物资源保护难以做到针对性和科学性^[5]。因此, 全面的动物资源本底调查和群落动态分析对于西沙群岛动物资源及岛礁生态系统保护十分重要。

西沙群岛的鸟类调查开始于20世纪初，Delacour和Jabouile首次考察了西沙群岛, 报道了红脚鲣鸟(Sula sula)在永兴岛和东岛繁殖^[20]。1959年貝天祥和唐兆铭报道了永兴岛的红脚鲣鸟因人为捕杀、拾拣鸟蛋等原因绝迹^[21]。1974年中国科学院北京动物研究所(现中国科学院动物研究所)等单位对西沙群岛的动物资源做了较全面的调查, 共记录鸟类10目21科43种^[22]。此后, 刘景先、邹发生、曹垒等分别记录了东岛红脚鲣鸟(Sula sula)、黑腹军舰鸟(Fregata mintor)等的栖息和繁殖行为^[23-26]；潘永良于2005年对西沙群岛的鸟类群落结构进行了报道, 共记录到鸟类11目21科55种^[20]。

西沙群岛的鼠类调查起步较晚, 1979年秦耀亮报道西沙群岛有黄胸鼠(Rattus flavipectus)、缅鼠(R. exulans)^[27]；1983年刘振华等考察并记录了包括东岛、永兴岛在内6座岛屿的鼠类物种的组成和数量分布^[28]；之后, 黄佳亮等和王琰等分别于1996年和2014年报道了永兴岛等岛屿的鼠形动物及其寄生虫, 均记录到鼠形动物2目2科3种^[29-30]。

在前人的研究中, 对西沙群岛动物资源调查多为局部调查或物种记录和生态观察, 少有系统性的群落结构研究和动态分析^{[21-26, 27-30]}。2018年4月至2019年12月对西沙群岛主要岛屿东岛和永兴岛的鸟类和小型兽类资源进行了4次重复调查, 并通过与历史记录数据对比, 分析西沙群岛鸟类、小型兽类多样性组成、群落结构及其变化, 为了解岛屿生态系统的结构、功能维持机制和海岛生态保护提供基础资料。

1 研究方法 1.1 研究区域概况

西沙群岛地处北纬15°46′—17°08′, 东经111°11′—112°54′之间, 处于太平洋西部, 中国南海中西部, 分布在约50万km²的海域, 包括32个岛屿与礁盘, 陆地面积约7.97 km²。属于海洋性的热带季风气候, 年平均温度26℃, 1月平均温度22.9 ℃, 6月平均温度28.9 ℃；年平均降雨量1500 mm, 6—11月为雨季, 降雨量为全年的87%, 12月至次年5月为旱季^[31-32]。主要景观类型有森林、灌丛、草地和沙滩, 常见树种有抗风桐(Ceodes grandis)、海岸桐(Guettarda speciosa)、草海桐(Scaevola sericea)、银毛树(Messerschmidia argentea)以及栽培的椰子(Cocos nucifera)等^{[19, 33]}；常见动物以鸟类为主, 如暗绿绣眼鸟(Zosterops japonicus)、牛背鹭(Bubulcus ibis)、红脚鲣鸟等^{[20, 22]}。

本研究选取西沙群岛中面积最大的永兴岛和东岛作为调查样地(图 1)。永兴岛和东岛均为海洋性珊瑚岛礁, 相距约50 km。永兴岛3.16 km², 平均海拔5 m。东岛1.55 km², 平均海拔4—5 m^[34]。

1.2 鸟类调查

根据岛屿上的不同植被与地貌特征^{[19, 33]}, 将鸟类栖息生境划分为五个类型：森林、灌丛、草地、沙滩、湿地(半咸水水塘)(仅见于东岛)。根据岛屿上的鸟类栖息生境分别选取4条样线, 每条样线长约800—1200 m, 宽约50—80 m, 面积约0.04—0.096 km²。沿着样线调查时, 在鸟类分布相对集中的地方(如水塘、森林、草地等)设置定点观察样点, 各样线选取3—5个定点观察样点, 样点间距离在100 m以上以避免重复记录, 利用GPS定位样线、样点位置(图 1)。4条样线涵盖了岛上所有鸟类栖息生境, 观测面积不少于岛屿面积的80%。此外, 根据水鸟集中分布于海滩、半咸水水塘；活动范围较大；种类变化较快(尤其迁徙季节)等特点, 沿海岸线及半咸水水塘周边设置数个观察样点(东岛7个, 永兴岛4个), 定点观察统计目击范围(20—100 m)内的水鸟, 作为样线调查之外的补充调查。

分别在旱季(2018年5月、2019年4月)和雨季(2018年10月、2019年8月)对各样线、样点分别进行4次重复调查, 每次调查时长5—7 d, 每天的调查时间为6:00—9:00、16:00—19:00, 沿样线以1.5—2.0 km/h速度步行观察记录, 样线上的每个观察样点每次固定观察10—20 min, 针对水鸟的补充调查样点定点每次观察约30 min。利用双筒望远镜(Kowa 10 × 42)和相机(Nikon P900s)观察和拍摄, 每次观察记录鸟类物种、数量、微生境、距离观察者的水平距离等参数。2年的调查周期内, 每条样线和样点重复调查40次, 累积调查时间约120 h。根据《中国野外鸟类手册》^[35]鉴定物种, 根据《中国鸟类分类与分布名录· 第三版》^[36]确定物种编目和居留型, 根据《中国动物地理》确定物种区系^[37]。

1.3 小型兽类调查

将东岛和永兴岛的小型兽类栖息地分为房舍、道路等人类活动区和林灌丛两类, 分别在各类栖息地中选取4条样线, 沿样线各放置鼠铗15—20只, 铗间距5—7 m, 以花生米或火腿肠为诱饵, 17:00—19:00布置鼠铗, 第二天6:00—9:00检查, 每次连续铗捕5—7 d, 捕获小型兽类的鼠铗用新鼠铗替换以减少气味的影响。记录捕获动物的种类、数量、生境、性别等, 并进行称重和体型特征测量。2018年和2019年分别对各样线进行了4次重复调查。

1.4 数据分析

采用Shannon-Wiener多样性指数, Pielou均匀度指数分别对鸟类和小型兽类进行物种多样性分析^[38]：

式中, P_i=n_i/N, n_i为第i种的个体数, N为样本的总个体数, S为群落的物种数。

2 调查结果 2.1 鸟类

本次调查共记录鸟类65种17387只, 隶属于13目26科, 新记录到鸟类29种, 其中永兴岛9目19科33种, 东岛11目22科57种(附表 1)。常见种类为鸻形目(21种, 占总种数的32.3%)、雀形目(18种, 27.7%)和鹈形目(9种, 13.9%)鸟类(图 2)。国家Ⅱ级保护动物有红隼(Falco tinnunculus)、鹗(Pandion haliaetus)、鹰鸮(Ninox scutulata)和红脚鲣鸟；“三有”动物59种；海南省重点保护动物40种；IUCN附录近危物种有凤头麦鸡(Vanellus vanellus)和灰尾漂鹬(Tringa brevipes)；CITES附录Ⅱ有鹗和鹰鸮；《中国物种红色名录》近危物种有树麻雀(Passer montanus)^[39]；《中国脊椎动物红色名录》近危物种有红脚鲣鸟、鹗和鹰鸮(附表 1)^[40]。

本次调查记录到冬候鸟28种, 占43.1%；留鸟23种, 占35.4%；旅鸟6种, 占9.2%；夏候鸟5种, 占7.7%；迷鸟3种, 占4.6%。广布种34种, 占52.3%；古北种20种, 占30.8%；东洋种11种, 占16.9%。东岛鸟类物种数显著高于永兴岛(表 1), 其中32种仅见于东岛, 8种仅见于永兴岛(附表 1)。

在生境分布上, 湿地(半咸水)的鸟类37种, 占56.9%；沙滩28种, 占43.1%；森林26种, 占40%；草地23种, 占35.38%；灌丛12种, 占18.5%。其中湿地、沙滩和草地鸟类以涉禽类冬候鸟为主, 森林和灌丛鸟类以鸣禽类留鸟为主(表 2)。

与1974年和2005年的调查结果相比, 新增记录鸟类29种, 留鸟物种数从1974年的9种增加到2005年的17种, 再到本次调查记录的23种(图 3)。物种丰富度、Shannon-Wiener多样性、Pielou均匀度雨季均高于旱季(表 3)。

2.2 小型兽类

1022铗夜, 共捕获小型兽类60只。永兴岛有臭鼩(Suncus murinus)、褐家鼠(Rattus norvegicus)和黄胸鼠(R. flavipectus)。臭鼩在林灌丛及废弃的房舍附近常见, 捕获率为10.6%；褐家鼠见于房舍, 黄胸鼠见于林灌丛边缘(表 4)。东岛仅发现黄胸鼠, 见于民房附近, 捕获率8.6%。

历史数据对永兴岛的记录最完整, 与历史记录相比, 与人类活动密切相关的褐家鼠、黄胸鼠始终较常见, 缅鼠(Rattus exulans)消失, 臭鼩数量较大(图 4)。东岛历史至今仅记载了黄胸鼠, 捕获率从1983年的46.04%降至如今的3.2%。

3 讨论 3.1 鸟类

结合文献记载, 本次调查共记录到西沙群岛有鸟类16目33科103种, 与中国科学院北京动物研究所等于1974年报道的10目21科43种和潘永良等于2005年报道的11目21科55种相比, 物种数较高^{[20, 22]}。本次调查时间较长, 重复调查次数较多, 记录的物种数也可能更多。此外, 物种数增加也可能与近年来对海岛植被恢复与保护等相关。由于大量冬候鸟迁入, 鸟类物种数和多样性均雨季高于旱季, 可见, 西沙群岛是冬候鸟的重要越冬地和迁徙中转站, 需要予以重视。

3.1.1 岛屿间多样性与群落结构差异

东岛鸟类物种丰富度明显高于永兴岛, 可能因为东岛具有较大的栖息地面积, 更高的栖息地多样性, 人为活动干扰程度较低。东岛除特有的湿地(半咸水)生境外, 其他生境的多样性也更高, 如东岛的灌丛生境由草海桐(Scaevola toccada)群落、银毛树(Tournefortia argente)群落、水芫花(Pemphis acidula)群落、伞序臭黄荆(Premna corymbose)群落、海人树(Suriana maritima)群落等组成；而永兴岛的灌丛生境主要由草海桐群落和银毛树群落以及部分人工植被等组成^{[19, 33]}。但是东岛聚集有35500余对红脚鲣鸟繁殖种群, 占东岛鸟类个体总数的90%以上^[24-25], 导致东岛鸟类的多样性指数和均匀度指数较低。永兴岛为三沙市政府驻地, 人类干扰较明显, 原生植被缩减, 被自然—人文复合生态系统所取代, 森林和灌丛生境的破碎化严重, 鸟类减少或数量下降明显(如鸻形目和鹈形目)^[24], 一些伴人居型鸟类(如雀形目)维持较大种群。东岛植被系统发育良好, 生态系统完整。虽然早期人为干扰对其造成一定破坏^{[16, 23-24]}, 但自1980年东岛白鲣鸟自然保护区的成立以来, 人为活动受到限制, 自然生态系统受到严格保护, 生态系统多样性得到较好的恢复和保存^[17], 使其拥有更高的鸟类多样性。

3.1.2 生境利用差异

湿地(半咸水)鸟类物种丰富度最高, 以涉禽类为主；其次为沙滩、森林和草地；灌丛鸟类物种丰富度最低。湿地能为涉禽等提供重要的栖息地和食物来源, 成为候鸟迁徙的重要中转站；沙滩和草地能为涉禽、鸣禽等提供鱼虾、昆虫等食物来源, 但隐蔽性较差, 因此丰富度较湿地低；高大隐蔽的森林能够为鸟类提供安全的栖息地, 并为鸣禽、攀禽、猛禽等提供食物资源, 因此多样性较高, 留鸟种类较多；灌丛生境因植被低矮浓密、种类单一、食物匮乏且不利活动, 鸟类物种数相对较少, 主要为暗绿绣眼鸟等小型鸟类的栖息地之一。

3.1.3 鸟类群落历史变化

与中国科学院北京动物研究所等和潘永良等的报道相比, 鸟类的居留型比例发生了明显变化, 候鸟物种丰富度差异较小, 而留鸟物种丰富度明显上升, 由1973年的20.9%(9种)增加到2004年的30.9%(17种), 再到本次调查的35.4%(23种)。除了因本次调查时间长、重复次数多, 可能记录到更多的留鸟外, 也一定程度反映了岛屿植被恢复与保护初见成效。

鸟类群落结构发生较大变化, 鸻形目鸥科由1973年的4种、2004年的6种降低到本次调查的1种, 未记录到夜鹰目、鹳形目、犀鸟目、鹰形目鹰科、雀形目树莺科和佛法僧目佛法僧科, 但新记录到目、鸽形目、鸮形目、鹰形目鹗科、雀形目卷尾科、椋鸟科和雀科, 雀形目由1973年的7科15种, 2004年的5科6种, 增加到本次调查的9科18种。这可能是由于：(1)西沙群岛位于世界公认的四条候鸟迁徙路线之一：东亚-澳大利西亚迁徙路线上, 为大量候鸟提供了临时栖息地, 鸟类迁入迁出率高, 鸟类群落结构不稳定, 季节及年间变化均较大^[41]；(2)环境随机变化中的种群统计随机性是由于偶然性对种群中个体的死亡率和繁殖率产生影响, 对小种群起到重要作用^[42], 而西沙群岛各岛屿面积都很狭小, 环境容纳量有限, 许多物种的种群规模较小, 面临着更大的种群统计随机性带来的灭绝风险；(3)人类干扰和岛屿植被的恢复与保护等对永兴岛和东岛上的植被群落结构具有差异性的影响^{[16-17, 23, 34]}, 改变了岛屿景观生态格局, 导致部分鸟类的生态位丧失, 进而影响了鸟类群落结构。但是由于地理位置偏远, 交通不便, 缺乏岛屿观测位点, 整个西沙群岛的鸟类及其栖息生境均缺乏长期的、系统的监测数据；历史上历次调查均具有调查期短、调查范围仅限于主要岛屿、调查时间和方法不一致等问题；以候鸟为主体的西沙群岛鸟类群落种类组成在季节及年间变化均较大；由于人为活动的加强, 一些小岛可能不再适宜某些留鸟生存或候鸟停歇等。这些原因导致历次调查结果难以反映西沙群岛鸟类群落实际变化情况及其变化原因。因此, 需要对西沙群岛鸟类群落种类组成及结构变化进行长期的、系统的监测, 以深入了解导致群落变化的关键影响因子。

3.2 小型兽类

永兴岛有臭鼩、褐家鼠和黄胸鼠, 臭鼩常见于林灌丛, 褐家鼠见于人类活动区；东岛仅有黄胸鼠, 多见于房舍附近。鼠类主要分布在人类活动区, 较少参与到自然生态网络中, 但其生态效应尚需进一步研究。臭鼩主要分布在林灌丛, 取食昆虫幼虫、土壤动物等, 可能间接影响凋落物的分解, 但其生态功能尚需进一步研究。与历史记录相比, 永兴岛林灌丛的臭鼩变化较少, 褐家鼠取代了黄胸鼠成为优势种, 这可能与人类活动强度的变化有关, 优势鼠种替换原因及生态效应尚需进一步研究。东岛黄胸鼠捕获率下降明显, 可能与鼠害防治相关, 也可能与人为活动受到限制, 民房较少等相关。伴人居鼠类向林灌从扩散, 可能会对原生的林灌从生境带来难以预料的影响, 需要加强监测和管理, 妥善管理生活垃圾、仓库等吸引鼠类聚集的位点, 采取合理的防控措施, 避免局域性鼠害爆发或鼠源性疾病流行等问题。加强船只等往来交通工具的检疫和防控, 避免新的鼠种或个体的带入。

致谢: 感谢中国科学院华南植物园在野外调查工作中提供的支持。