目前, 地上与地下的关系已经成为生态学领域的研究热点^[1]。底栖动物是湿地生态系统中重要的消费者和分解者, 对生态系统物质循环和能量流动的维持及湿地生态系统结构和功能的稳定都具有重要作用^[2-4]。底栖动物群落受到植物群落组成和沉积物理化性质的影响^{[3, 5-6]}, 同时底栖动物群落也通过反馈作用影响植物群落^[7-8]。因此, 底栖动物是湿地生态系统物质循环和能量流动的中心环节, 也是湿地生态系统演化的重要驱动因子。

红树林湿地素有“地球之肾”的美称^[9], 并以高生产力、高归还率和高生物多样性著称^[9], 是存储“蓝碳”的宝库^[10]。红树林植被通常会促进潮间带生境的异质性进而影响林下底栖动物的分布和生存^[5-6]。不同红树植被类型和林型对大型底栖动物群落密度、生物量以及功能多样性具有显著影响^[5-6]。另外, 由于红树林植被变化引起的生境变化也将导致大型底栖群落的变化^{[3, 6]}。受城市化和人类活动的影响, 红树林湿地严重退化, 表现为湿地面积严重萎缩、植物群落退化、功能明显变化^{[9, 11-12]}, 但是目前对红树林湿地生态系统的地下结构和功能变化趋势并不清楚。因此, 对红树林湿地生态系统变化过程中不同大型底栖动物群落的研究具有重要的生态学意义。

本研究以福建漳江口国家级红树林自然保护区中主要的红树林大型底栖动物群落为研究对象, 旨在探究红树林湿地生态系统中植物群落周转(即, 物种替换和丰度变化)对大型底栖动物群落周转的影响。研究结果不仅能够提供红树林湿地底栖动物群落特征的基础资料, 还能揭示城市化背景下红树林湿地生态系统地下过程的变化趋势, 为红树林生态系统健康评价和退化红树林湿地的生态修复提供科学依据。

1 研究区域概况

福建漳江口国家级红树林自然保护区位于福建省南部的云霄县境内, 地处东经117°24′—117°30′, 北纬23°53′—23°56′, 总面积2360 hm², 是国家级红树林湿地保护区的自然地理分布北界。保护区属亚热带海洋季风气候, 年均气温21.3 ℃, 年均降雨量1714.5 mm, 年均蒸散发量1718.4 mm。红树植物的优势种有秋茄(Kandelia obovata)、桐花树(Aegiceras corniculatum)、白骨壤(Avicennia marina)和老鼠簕(Acanthus ilicifolius)等。近几十年来, 在城市化和人类活动等因素的影响下, 漳江口红树林湿地不断退化, 如水质恶化、生境破碎化、植物群落结构变化等问题层出不穷。

2 研究方法 2.1 样地设置

2017年12月—2018年1月及2018年6月—10月, 本研究在福建漳江口国家级红树林自然保护区设置了6条断面(图 1)。每条断面设置高潮带、低潮带和中潮带3个采样点, 每个采样点设置3个10 m×10 m的植物样方进行植物群落调查, 记录树种和植株数等指标。每个植物样方设置三个重复, 并对沉积物水质的理化参数进行原位测定, 包括盐度、pH、溶解氧、氧化还原电位、电导率和温度。每个植物样方采集3—4个底泥样品进行大型底栖动物调查, 样方规格为25 cm × 25 cm, 深度为30 cm。泥样用0.5 mm筛网淘洗, 挑选出软体动物和蟹类样本固定在5%福尔马林溶液中, 带回实验室分类鉴定。所收集软体动物样品的处理按照《海洋调查规范第6部分:海洋生物调查》(GB/T 12763.6—2007)进行。

2.2 数据分析

用基于蒙特卡洛的零模型模拟分别分析软体动物和蟹类的共存格局(非随机/随机)^[13-14]。采用R软件v4.0.2版本“EcoSimR”包随机模拟运行50000次, 计算群落的C-score指标^[14]。采用置换检验判断观测值和模拟值之间的显著差异(P < 0.05)。如果C-score的观测值比模拟值大, 说明群落为非随机分散结构；如果C-score的观测值比模拟值小, 说明群落为非随机聚集结构；如果C-score的观测值等于模拟值, 说明群落为随机结构^[13-14]。另外, 基于Spearman相关性, 使用“igraph”包对软体动物共存网络结构进行模块化分析^[15]。模块化程度越高, 表示群落结构越复杂, 抵抗干扰的能力越强。

采用R软件v4.0.2版本“Biodiversity”和“geosphere”包分别计算软体动物、蟹类和红树植物群落的Bray-Curtis不相似性, 环境的欧式距离(Euclidean distance)以及采样点的地理距离^[16], 以探测群落周转、环境变化程度和地理尺度。群落的不相似性越高表示群落周转程度越高。欧式距离越大表示环境异质性和变化程度越大。采用广义加性模型(Generalized additive models, GAM)分析底栖动物群落与植物群落、环境距离和地理距离的关系, 以探究植物群落周转、环境过程和空间过程对底栖动物群落周转的影响。用Spearman相关系数进行Mantel检验进一步量化各个因子(环境、植被和空间)对底栖动物群落周转的影响。

3 结果与分析 3.1 蟹类、软体动物、植物群落的周转和环境变化程度

本研究采样点间的最小地理距离为8.5 m, 最大距离为1628 m, 平均地理距离为669.3 m(图 2)。漳江口红树林湿地的环境距离最小值为0.24, 最大值为7.19, 平均值为3.28(图 2)。表明, 在1.6 km的地理尺度上, 漳江口红树林湿地的环境变化较大, 出现7.19个环境梯度。本研究共采集20种蟹类、12种软体动物并记录了5种红树植物。其中, 蟹类群落的平均不相似性为0.89, 软体动物群落的不相似性为0.83, 植物群落的不相似性为0.76(图 2)。说明漳江口蟹类、软体动物和红树植物群落的周转率较高。漳江口红树林湿地是研究群落随环境梯度变化的理想生态系统。

3.2 蟹类、软体动物的共存格局

漳江口软体动物群落的实测C-score值小于零模型的模拟值(置换检验P=0.043), 表现为非随机聚集群落格局。蟹类群落的实测C-score值大于零模型的模拟值(置换检验P=0.038), 表现为非随机分散群落格局。软体动物和蟹类的共存网络都很复杂, 但蟹类的网络模块化程度比软体群落高(5:3；图 3)。说明软体动物群落和蟹类群落可能受到不同生态过程地驱动。

3.3 蟹类和软体动物群落与植被、环境和空间因子的关系

广义加性模型结果显示, 环境距离、地理距离和植物群落不相似性及其两两交互作用均与蟹类和软体动物群落不相似性存在显著的正相关关系(P < 0.05；图 4)。单因素效应分析显示, 环境距离对软体动物群落的影响效应为线性效应(自由度等于1；图 4)。地理距离和植物群落不相似性对软体动物群落的影响则呈非线性效应(自由度为6.88和5.77, 大于1；图 4)。环境距离、地理距离和植物群落不相似性对蟹类群落的影响均为线性效应(自由度为1；图 4)。双因素效应分析显示, 环境距离、地理距离和植物群落不相似性的两两交互作用均对蟹类和软体动物群落产生非线性效应(自由度大于1；图 4)。说明蟹类和软体动物群落均受到环境过程、空间过程和植物群落周转过程的影响, 并以非线性效应为主。

Mantel检验的分析结果显示, 温度、pH、氧化还原电位、秋茄、白骨壤和空间因子显著影响蟹类群落(P < 0.05；图 5)。温度、盐度、氧化还原电位、秋茄、老鼠簕和空间因子则显著影响软体动物群落(P < 0.05；图 5)。温度、氧化还原电位、秋茄和空间距离是蟹类群落和软体动物群落的共同影响因子, pH和白骨壤显著影响蟹类群落, 盐度和老鼠簕则显著影响软体动物群落。

4 讨论和结论

基于距离方法(distance-based method)的beta多样性表示沿着某一环境梯度物种替代的程度或速率、物种周转率、生物变化速度, 可以灵敏地探测群落某个物种的得失, 是研究群落随环境变化的有效方法^[17-18]。本研究结果表明, 在漳江口红树林湿地1.6 km地理尺度的7.19个环境梯度上(图 2), 植物群落平均物种周转率为76%(图 2), 蟹类和软体动物群落平均物种周转率分别为89%和83% (图 2)。高群落周转率跟红树林湿地生态系统的特点有关。首先, 红树林湿地是潮汐周期性淹没的开放生态系统, 这不仅为红树林湿地提供物种补充还可以为在此定殖的海洋物种提供源源不断的食物^[8]。其次, 红树林湿地生态系统生境异质性很高, 导致物种的空间分布差异巨大^[2]。此外, 有研究表明, 不同生物类群存在功能差异, 因此这些生物类群的群落结构以及周转率差异明显^[19-20]。例如：本研究发现漳江口红树林湿地蟹类群落结构为非随机分散格局, 而软体动物群落结构为非随机聚集格局(图 3)；蟹类群落的网络模块化程度比软体动物群落的网络模块化程度高(图 3)；活动性较高的蟹类群落周转率比活动性较低的软体动物群落周转率高6%(图 2)。因此, 将蟹类和软体动物整合在大型底栖动物的框架下研究必将导致一些重要生态过程被忽略。

在本研究中, 随着植物群落不相似性的增加, 软体动物和蟹类群落组成也分别发生明显的线性和非线性变化(P < 0.05；图 4)。其中, 秋茄、白骨壤和老鼠簕种群周转是红树林大型底栖动物群落的驱动因子(P < 0.05；图 5)。这些结果表明红树植物群落周转促进底栖软体动物和蟹类群落的周转。有研究表明, 底栖动物种类分布与红树植物种类关系密切^[3], 例如在泰国红树林中, 拟沼螺种群密度与红树植物群落密度呈显著正相关, 相手蟹的分布与红树植物群落类型关系明显^[21]；在广东湛江红树林不同的植物群落(白骨壤+桐花树群落、桐花树群落和木榄(Bruguiera gymnorhiza)+桐花树群落)中, 大型底栖动物群落的物种数、种群密度、丰富度指数和多样性指数均存在显著差异^[7]；在福建九龙江口, 秋茄和桐花树恢复推动了大型底栖动物群落发育和演替^[22-23]；红树林植被恢复初期改变底栖滨螺科动物群落结构^[24]。因此, 植物群落是影响底栖动物群落结构的重要因素^{[6-7, 25]}。植物群落为底栖动物提供充足的食物来源, 满足其生长发育需求, 还能为底栖动物提供安全、适宜的栖息生境, 由此形成对底栖动物自下而上的调控机制^{[6, 26]}。有研究发现, 高植被密度导致低地下动物群落多样性, 而中等和低植被密度促进林下动物多样性^[27]。在漳江口红树林中, 桐花树、秋茄、白骨壤和老鼠簕为优势树种。桐花树的种群密度非常高(618株/100 m²), 不利于大型底栖动物活动；而种群密度相对较低的秋茄(36株/100 m²)、白骨壤(54株/100 m²)和老鼠簕(74株/100 m²)生境则吸引更多大型底栖动物定殖。因此, 超高密度的红树林并不利于维持底栖动物群落多样性。种群密度较低的秋茄、白骨壤和老鼠簕不仅可以为底栖动物提供充足的生存空间, 还可以为底栖动物提供多种微生境以维持底栖动物多样性。例如, 秋茄的板状根是蟹类栖息的场所, 白骨壤的密集呼吸根可以营造丰富的微生境以吸引底栖动物栖息和觅食。本研究强调红树植物群落变化显著影响底栖软体动物和蟹类群落结构。

环境过滤是影响红树林底栖生物群落的重要生态过程^{[13, 20]}。底栖蟹类和软体动物群落的不相似性均与环境距离呈显著正相关非线性关系(图 4), 其中, 温度、盐度、pH、氧化还原电位等影响显著(P < 0.05；图 5), 表明漳江口红树林大型底栖群落受环境过滤的影响显著^{[13, 20]}。在全球变化的背景下, 环境压力是红树林湿地退化的主要问题之一^[11]。例如, 养殖污水和生活污水任意排放等。有研究表明, 红树林大型底栖动物群落受环境的影响较大, 主要包括温度、海水盐度、pH、潮汐的影响^[3]。在东寨港和浙江西门岛红树林中, 大型底栖动物分布与温度明显相关^[28]。在河口尺度上, 温度对底栖群落的影响主要表现在季节差异上。温度对漳江口红树林大型底栖动物的影响跟本研究进行夏季(湿季)和冬季(旱季)的采样调查有关^[29]。在漳江口红树林湿地, pH和盐度与底栖动物群落呈高度相关(图 5)。但是, 植物群落变化也会通过改变环境因素而间接影响底栖动物的生态过程^{[6, 20, 30]}。红树植物群落结构退化已然成为一个全球性的问题^[11-12]。红树植物群落在变化过程中, 会产生诸如水文条件变化等环境因素的改变, 影响着与之伴生的海洋生物^[5]。一方面, 红树林通常导致生境沉积物酸化和盐渍化, 植物群落变化往往改变沉积物酸化和盐渍化^[5]。另一方面, 漳江口红树林湿地的上游有大量的养殖塘和云霄县居住区, 养殖废水和生活污水的排放会降低水体盐度和酸度。另外, 最近的研究表明红树林大型底栖动物群落结构受扩散限制等随机过程的影响^[30]。在漳江口红树林湿地, 底栖蟹类和软体动物均与地理距离呈显著正相关关系(图 4), 且与空间因子关系显著(图 5), 表明漳江口红树林大型底栖动物群落也显著受到扩散限制的影响。一方面, 红树植物群落结构变化导致水文过程改变, 进而影响大型底栖动物的扩散^[30]。另一方面, 水文条件的变化(如, 酸化、盐渍化或富营养化)不仅影响底栖动物的扩散过程而且还影响底栖动物扩散后的定殖^[30]。因此, 红树植物群落变化同样影响底栖群落的扩散限制等随机生态过程。本研究强调红树植物群落变化对底栖群落生态过程的影响。

因此, 红树植物群落变化(即物种更替和植株数量增减), 导致理化环境因子和大型底栖动物的内禀特征变化, 进而影响环境过滤和扩散限制等生态过程, 使大型底栖动物群落结构发生变化。红树植物群落结构变化会驱动地下底栖生物群落的结构, 进而改变底栖群落功能, 最终影响整个红树林生态系统功能。