2020, Vol. 40文章信息
- 李云凯, 汪惠琼, 陈新军, 贡艺
- LI Yunkai, WANG Huiqiong, CHEN Xinjun, GONG Yi
- 柔鱼科近缘种茎柔鱼与鸢乌贼营养生态位及相互关系
- Trophic niches and interspecific relationships between closely related Ommastrephidae species, Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis
- 生态学报. 2020, 40(15): 5418-5423
- Acta Ecologica Sinica. 2020, 40(15): 5418-5423
- http://dx.doi.org/10.5846/stxb201905050908
-
文章历史
- 收稿日期: 2019-05-05
- 网络出版日期: 2020-05-21
2. 农业农村部大洋渔业开发重点实验室, 上海 201306;
3. 国家远洋渔业工程技术研究中心, 上海 201306;
4. 大洋渔业资源可持续开发教育部重点实验室, 上海 201306;
5. 同济大学海洋与地球科学学院, 上海 200092
2. Key Laboratory of Oceanic Fisheries Exploration, Ministry of Agriculture and Rural Affairs, Shanghai 201306, China;
3. National Engineering Research Center for Oceanic Fisheries, Shanghai 201306, China;
4. Key Laboratory of Sustainable Exploitation of Oceanic Fisheries Resources, Ministry of Education, Shanghai 201306, China;
5. School of Ocean and Earth Science, Tongji University, Shanghai 200092, China
大洋性头足类是人类目前开发的重要海洋生物资源, 也是大型鲨鱼、金枪鱼类和鲸鱼等海洋顶级捕食者的重要食物来源, 在海洋生态系统食物网中占有重要地位。大洋性头足类近缘种茎柔鱼(Dosidicus gigas)和鸢乌贼(Sthenoteuthis oualaniensis)同属头足纲枪形目(Teuthoidea)柔鱼科(Ommastrephidae), 二者外部形态相似, 且都具有运动性强、摄食量大、生长迅速和昼夜垂直洄游等特性[1]。依据稳定进化对策, 栖息在同一海域的近缘种会调节各自的摄食策略来缓和食物竞争, 进而可能形成平衡而共存。而摄食策略的差异包括不同的摄食时间、水层和食物分化[2]。在热带东太平洋, 茎柔鱼和鸢乌贼的分布海域存在重叠, 因此二者可能存在食物竞争关系。然而目前, 对二者摄食策略差异的研究仍十分有限, 已成为掌握其种群动态变化的瓶颈。
生物地球化学示踪物在海洋生物摄食生态学研究中发挥着重要作用[3]。学者们通过解析生物机体携带的碳、氮稳定同位素比值(δ13C和δ15N值)或脂肪酸组成来了解其摄食策略, 而基于δ13C和δ15N值或特征脂肪酸绘制的二维图形则可以指示其营养生态位, 其重叠和分离程度可以反映种间关系[4-5]。据此, 本研究以栖息在热带东太平洋海域相同个体大小的茎柔鱼与鸢乌贼为研究对象, 对其胴体肌肉的稳定同位素和脂肪酸组成进行测定和比较, 并构建营养生态位, 进而分析两种柔鱼类的营养生态位差异及相互关系, 并推测可能造成种间差异的原因。
1 材料与方法 1.1 样品采集2017年6—7月在东太平洋赤道海域(96°W—103°W、2°N—6°S)进行了茎柔鱼和鸢乌贼样品采集(图 1)。样品经冷冻保存(-20 ℃)运回实验室, 在实验室解冻后进行基础生物学参数测量。选取个体大小相近的105尾茎柔鱼和46尾鸢乌贼进行稳定同位素和脂肪酸组成分析。取茎柔鱼和鸢乌贼胴体肌肉组织约4 cm2, 去除表皮, 并用超纯水清洗后, 冷冻(-20 ℃)2h再置于冷冻干燥机(Christ Alpha 1-4, Martin Christ)内-55 ℃干燥24 h, 取出后用混合型球磨仪(Mixer mill MM440, Retsch)研磨至呈均匀的细粉末状。
|
| 图 1 茎柔鱼与鸢乌贼采样点 Fig. 1 Sampling locations of Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis |
称取样品粉末1.0 mg并用铝箔包样后送入ISOPRIME 100稳定同位素质谱仪(IsoPrime Corporation, Cheadle, UK)和VARIO ISOTOPE cube元素分析仪(Elementar Analysensysteme GmbH, Hanau, Germany)中进行稳定同位素测定, 结果以δ13C和δ15N值形式来表示。为保证试验结果的精度和准确度, 每10个样品中放入3个标准品(蛋白质(δ13C=-26.98‰和δ15N=5.96‰))校准碳、氮稳定同位素, 分析精度为0.05‰(δ13C)、0.06‰(δ15N)。稳定同位素测定在上海海洋大学稳定同位素分析实验室进行。
1.2.2 脂肪酸组成分析称取样品粉末200 mg, 采用Gong等[6]的方法提取脂肪酸。脂肪酸样品采用气相色谱/质谱联用仪(7890B/5977A, Agilent)进行分析。脂肪酸组成采用内标法(GLC 37, Nu-Chek Prep Inc, Elysian)进行定量分析。每种脂肪酸以占各脂肪酸总含量的百分比表示。
1.2.3 数据处理采用单因素方差分析(ANVOA)对茎柔鱼和鸢乌贼的稳定同位素比值和脂肪酸组成进行差异分析。所有数据以均值±标准差表示。
根据Cucherousset和Villéger[4]的方法, 茎柔鱼和鸢乌贼的稳定同位素营养生态位(Stable isotopic niche, SIN)的相互关系采用嵌套指数(Index of nestedness, INes)表示, 该指数为两个多边形重叠面积与其中较小多边形面积的比值, 范围为0—1, 数值“0”表示二者营养生态位间没有重叠, 数值“1”表示营养生态位完全重叠。对于脂肪酸数据, 先采用非度量多维标度(Non-metric multidimensional scaling, NMDS)对脂肪酸数据进行降维处理。计算后获得的二维数据用于分析脂肪酸营养生态位(Fatty acid niche, FAN), 其相互关系也采用INes表示。
2 结果与分析 2.1 稳定同位素本研究选取的茎柔鱼胴长范围为20.1—34.6 cm(27.76±3.61)；鸢乌贼胴长范围为21.0—33.4 cm(27.64±3.70)。两种柔鱼类的个体大小无显著差异(P>0.05)。茎柔鱼与鸢乌贼肌肉的δ13C和δ15N值的测定结果如表 1所示。比较发现, 茎柔鱼和鸢乌贼的δ13C(F < 0.001, P=0.985)和δ15N(F=1.076, P=0.301)值均未呈显著差异, 且相同胴长组间亦未见显著差异(表 1)。
| 物种 Species |
胴长/mm Mantle length |
样本量 Number |
δ13C /‰ 均值±标准差(最小值, 最大值) Mean±SD (Min, Max) |
δ15N /‰ 均值±标准差(最小值, 最大值) Mean±SD (Min, Max) |
| 茎柔鱼 | 200—225 | 8 | -17.86±0.35 (-18.45, -17.39) | 9.88±0.79 (8.32, 10.94) |
| Dosidicus gigas | 225—250 | 18 | -17.98±0.19 (-18.33, -17.63) | 9.42±0.60 (8.54, 10.80) |
| 250—275 | 26 | -17.97±0.27 (-18.96, -17.38) | 9.67±0.72 (7.89, 10.92) | |
| 275—300 | 16 | -18.19±0.54 (-19.21, -17.29) | 9.19±1.03 (7.61, 11.09) | |
| 300—325 | 24 | -18.29±0.41 (-19.27, -17.80) | 9.10±0.90 (7.64, 11.25) | |
| 325—350 | 13 | -18.29±0.44 (-19.22, -17.56) | 9.22±1.09 (7.65, 10.82) | |
| 整体 | 105 | -18.11±0.40 (-19.27, -17.29) | 9.39±0.87 (7.61, 11.25) | |
| 鸢乌贼 | 200—225 | 5 | -17.83±0.35 (-18.16, -17.26) | 9.41±0.80 (8.72, 10.71) |
| Sthenoteuthis oualaniensis | 225—250 | 8 | -18.03±0.27 (-18.39, -17.55) | 9.54±1.51 (8.58, 13.19) |
| 250—275 | 7 | -18.19±0.31 (-18.60, -17.79) | 9.14±0.79 (8.48, 10.58) | |
| 275—300 | 8 | -18.23±0.23 (-18.50, -17.81) | 9.27±1.06 (8.47, 11.00) | |
| 300—325 | 15 | -18.19±0.45 (-18.94, -17.00) | 8.98±0.92 (6.59, 10.38) | |
| 325—350 | 3 | -17.88±0.48 (-18.38, -17.42) | 9.32±0.48 (8.90, 9.85) | |
| 整体 | 46 | -18.11±0.37 (-18.94, -17.00) | 9.22±0.99 (6.59, 13.19) |
本研究共测定42尾茎柔鱼和19尾鸢乌贼肌肉的脂肪酸组成。二者所含脂肪酸种类一致, 共28种, 包括10种饱和脂肪酸(Saturated fatty acid, SFA), 8种单不饱和脂肪酸(Monounsaturated fatty acid, MUFA)和10种多不饱和脂肪酸(Polyunsaturated fatty acid, PUFA)(表 2)。比较发现, 有9种脂肪酸存在种间差异, 包括SFA中的C14:0、C15:0和C18:0, MUFA中的C20:1n9以及PUFA中的C18:2n6、C20:2n6、C20:3n3、C20:4n6和C20:5n3。两种柔鱼类含量均高于1%的脂肪酸有10种, 即C16:0、C17:0、C18:0、C18:1n9、C20:1n9、C20:3n3、C20:4n6、C20:5n3、C22:2n6和C22:6n3, 占脂肪酸含量的91.53%(茎柔鱼)和91.86%(鸢乌贼)以上(表 2)。这些脂肪酸将用于后续NMDS分析[4]。
| 脂肪酸 Fatty acid |
茎柔鱼/% Dosidicus gigas |
鸢乌贼/% Sthenoteuthis oualaniensis |
P | |
| 饱和脂肪酸 | 肉豆蔻酸C14:0 | 0.98±0.13 | 0.78±0.09 | < 0.01 |
| Saturated fatty acid | 十五碳酸C15:0 | 0.77±0.17 | 0.66±0.08 | < 0.01 |
| 棕榈酸*C16:0 | 20.42±1.50 | 20.70±0.99 | 0.46 | |
| 十七碳酸*C17:0 | 1.24±0.15 | 1.21±0.07 | 0.40 | |
| 硬脂酸*C18:0 | 6.30±0.62 | 6.99±0.75 | < 0.01 | |
| 花生酸C20:0 | 0.43±0.16 | 0.42±0.08 | 0.64 | |
| 二十一碳酸C21:0 | 0.31±0.13 | 0.30±0.06 | 0.71 | |
| 二十二碳酸C22:0 | 0.40±0.17 | 0.39±0.08 | 0.71 | |
| 二十三碳酸C23:0 | 0.37±0.17 | 0.39±0.08 | 0.74 | |
| 二十四碳酸C24:0 | 0.35±0.15 | 0.32±0.09 | 0.48 | |
| 饱和脂肪酸总量ΣSFA | 31.63±1.19 | 32.20±1.02 | 0.08 | |
| 单不饱和脂肪酸 | 肉豆蔻油酸C14:1n5 | 0.29±0.20 | 0.37±0.08 | 0.10 |
| Monounsaturated fatty acid | 十五碳一烯酸C15:1n5 | 0.35±0.23 | 0.27±0.21 | 0.20 |
| 十六碳一烯酸C16:1n7 | 0.56±0.18 | 0.52±0.09 | 0.36 | |
| 十七碳一烯酸C17:1n7 | 0.33±0.21 | 0.36±0.08 | 0.56 | |
| 油酸*C18:1n9 | 1.93±0.33 | 1.92±0.23 | 0.90 | |
| 二十碳一烯酸*C20:1n9 | 4.87±0.49 | 4.40±0.50 | < 0.01 | |
| 芥酸C22:1n9 | 0.51±0.16 | 0.43±0.13 | 0.09 | |
| 二十四碳一烯酸C24:1n9 | 0.36±0.13 | 0.34±0.07 | 0.46 | |
| 单不饱和脂肪酸总量ΣMUFA | 9.25±1.22 | 8.65±0.83 | 0.06 | |
| 多不饱和脂肪酸 | 亚油酸C18:2n6 | 0.68±0.44 | 0.99±0.34 | < 0.01 |
| Polyunsaturated fatty acid | 十八碳三烯酸C18:3n3 | 0.40±0.16 | 0.38±0.08 | 0.57 |
| γ-亚麻酸C18:3n6 | 0.30±0.16 | 0.28±0.14 | 0.65 | |
| 二十碳二烯酸C20:2n6 | 0.63±0.14 | 0.52±0.08 | < 0.01 | |
| 二十碳三烯酸*C20:3n3 | 1.41±0.59 | 1.96±0.72 | < 0.01 | |
| 二十碳三烯酸C20:3n6 | 0.32±0.16 | 0.32±0.11 | 0.99 | |
| 花生四烯酸*C20:4n6 | 2.15±0.39 | 2.61±0.60 | < 0.01 | |
| 二十碳五烯酸*C20:5n3 | 10.17±0.63 | 9.53±0.70 | < 0.01 | |
| 二十二碳二烯酸*C22:2n6 | 3.56±0.84 | 3.95±0.30 | 0.05 | |
| 二十二碳六烯酸*C22:6n3 | 39.43±1.91 | 38.54±1.87 | 0.09 | |
| 多不饱和脂肪酸总量ΣPUFA | 59.11±1.11 | 59.13±0.86 | 0.93 | |
| *表示2种头足类的脂肪酸的百分含量均大于1% |
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以茎柔鱼和鸢乌贼胴体δ13C和δ15N值和脂肪酸组成分析结果分别绘制出SIN和FAN(图 2)。茎柔鱼和鸢乌贼SIN面积分别为0.192‰2和0.337‰2, 其INes为0.89。其FAN面积分别为0.499‰2和0.501‰2, 二者INes为0.54。
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| 图 2 茎柔鱼和鸢乌贼胴体稳定同位素营养生态位和脂肪酸营养生态位 Fig. 2 Scaled isotopic feeding niche and fatty acid feeding niche of Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis |
头足类会捕食甲壳类动物、鱼类和头足类动物, 也为大型鱼类和海洋哺乳类所捕食, 在海洋物质循环和能量传递中具有重要作用[7]。在热带东太平洋, 大洋性柔鱼类近缘种茎柔鱼与鸢乌贼呈同域分布的状态, 说明二者已形成稳定的种间共存关系, 这必然涉及对食物资源的有效利用[2]。因此, 对茎柔鱼与鸢乌贼营养生态位以及相互关系的研究将有助于深入了解二者的种群动态。
捕食者δ13C值在食物链传递过程中变化较小, 可指示其食物来源, 而δ15N值在捕食者体内富集, 可用于确定研究对象的营养级[8]。本研究中, 相同个体大小的茎柔鱼与鸢乌贼胴体肌肉的δ13C和δ15N值无显著差异(表 1), 表明栖息在热带东太平洋的两种柔鱼类处于相近的营养级, 且食物来源相似。这种现象在其他近缘海洋物种间也有发现。例如, 栖息在中东太平洋的真鲨科大青鲨(Prionace glauca)和镰状真鲨(Carcharhinus falciformis), 旗鱼科平鳍旗鱼(Istiophorus platypterus)与大西洋蓝枪鱼(Makaira nigricans)[9]。这种现象也显示出茎柔鱼与鸢乌贼可能存在较强的种间食物竞争, 这在营养生态位的分析结果中也得到了验证(图 2)。本研究中, 茎柔鱼与鸢乌贼的SIN高度重叠, INes达到0.89。然而, 茎柔鱼与鸢乌贼都是具有高度洄游性的大洋性头足类, 在栖息环境发生变化或洄游到一个新栖息地时, 其机体的δ13C和δ15N值会受到食物来源和稳定同位素基线变化的共同影响[10]。已有研究发现, 大洋性柔鱼类肌肉δ13C和δ15N值与纬度和离岸距离高度相关[11-12]。换言之, SIN的重叠可能是因为本研究中茎柔鱼与鸢乌贼均采集自相同海域。有学者对栖息在同一海域的幼年低鳍真鲨(Carcharhinus leucas)和高鳍真鲨(C. amboinensis)的胃含物和肌肉δ13C和δ15N值比较发现, 其胃含物组成存在显著差异, 但二者的δ13C和δ15N值无显著差异, 营养生态位呈现高度重叠的状况[13]。可见, 茎柔鱼与鸢乌贼的SIN会受食物来源和稳定同位素基线的共同影响, 即SIN的重叠关系可以反映同域近缘种摄食空间和食物来源的竞争程度, 为了区分这两种因素, 本研究利用脂肪酸组成分析进一步探讨两种头足类的食物来源的差异。
肌肉的同位素周转速率较慢, 这在一定程度上会掩盖头足类摄食洄游活动在时间上的变化。相对而言, 肌肉脂肪酸的周转速率较快, 且某些特征脂肪酸可以间接指示食物来源, 因此被广泛用于分析头足类食性变化及其种间差异[14-15]。随着研究的深入, 脂肪酸组成分析也逐步成为量化海洋生物营养生态位的有力工具[5, 16]。本研究中, 茎柔鱼与鸢乌贼均含有28种脂肪酸, 以PUFA为主, 其次是SFA和MUFA(表 2)。比较发现, 有5种PUFA存在种间差异(C18:2n6、C20:2n6、C20:3n3、C20:4n6和C20:5n3)。虽然对茎柔鱼与鸢乌贼必需脂肪酸种类的研究还未见报道, 但已有研究发现高营养级生物无法自身合成n-3和n-6系列的高度不饱和脂肪酸, 只能从食物中获取, 因此这5种PUFA可能与两种柔鱼类食性特化关系密切。此外, Stowasser等[17]对大西洋短鳍鱿鱼(Lolliguncula brevis)的室内投喂实验和贡艺等[18]对茎柔鱼脂肪酸组成的空间差异比较研究都发现C18:2n6对头足类食物来源有较好的指示作用, 这也验证了茎柔鱼与鸢乌贼存在食性上的特化。对比SIN和FAN可以发现, 茎柔鱼与鸢乌贼FAN的重叠程度较小(INes为0.54, 图 2), 说明两种柔鱼类食物来源的差异, 同时说明食性分化降低了二者的资源竞争。
综上所述, 在进化过程中, 茎柔鱼与鸢乌贼会借助摄食空间和食物分化来降低竞争的紧张度, 这在二者的共存中发挥着重要作用。同时, 本研究发现通过结合稳定同位素技术和脂肪酸组成分析各自的特点可以有效评估同域近缘种的营养生态位关系。但是, 本研究尚未考虑近缘种同位素分馏效应以及脂肪酸的吸收和利用效率差异对结果的潜在影响。
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