2019, Vol. 39文章信息
- 赵信国, 刘广绪, 陈碧鹃, 曲克明, 夏斌, 单秀娟
- ZHAO Xinguo, LIU Guangxu, CHEN Bijuan, QU Keming, XIA Bin, SHAN Xiujuan
- 海洋酸化对海洋鱼类行为的影响及机制研究进展
- Effects and mechanisms of CO2-driven ocean acidification on marine fish behavior: A review
- 生态学报. 2019, 39(15): 5389-5403
- Acta Ecologica Sinica. 2019, 39(15): 5389-5403
- http://dx.doi.org/10.5846/stxb201807191556
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文章历史
- 收稿日期: 2018-07-19
- 网络出版日期: 2019-05-16
2. 青岛海洋科学与技术国家实验室海洋生态与环境科学功能实验室, 青岛 266237;
3. 浙江大学动物科学学院, 杭州 310058
2. Laboratory for Marine Ecology and Environment Science, Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology, Qingdao 266237, China;
3. College of Animal Sciences, Zhejiang University, Hangzhou 310058, China
海洋酸化(Ocean Acidification)是由于人源CO2的大量排放, 致使海洋吸收过量CO2, 造成海水pH值降低(酸度增加)和碳酸盐平衡体系变化的现象[1-3]。当前表层海水pH值约为8.1—8.2, 据预测到21世纪末pH值将降低至7.7—7.8, 到2300年将降低至7.3—7.4[4-5]。研究表明日趋严重的海洋酸化现象, 将对海洋生物产生深远影响, 已经成为威胁海洋生态系统稳定和功能的又一重大环境问题[6-8]。作为鱼类对外界或内部刺激的外在反应, 行为在鱼类的繁殖、捕食、抵御捕食等一系列生命过程中发挥着关键作用[9]。鉴于行为的重要生物学意义和对海洋酸化潜在生态风险的担忧, 已有越来越多学者(尤其是国外学者)开始关注海洋酸化是否以及如何影响海洋鱼类的行为[10-12]。当前研究结果显示海洋酸化不仅会显著干扰包括嗅觉、听觉、视觉在内的鱼类感官功能, 还将对神经生理功能和细胞信号传导等过程产生不利影响, 继而改变海洋鱼类的捕食、逃避捕食、行为侧向化、栖息地识别与选择等行为[13-15]。可以预见, 行为的改变不仅会影响海洋鱼类种群本身的生存与繁衍, 还将进一步威胁海洋生态系统的稳定与功能。
我国海岸线漫长, 海域辽阔, 鱼类资源丰富, 鱼类捕捞和养殖业发达。但与国外相比, 国内相关研究十分匮乏, 仅见零星报道[13, 16-17], 这种现状严重制约了我国相关应对策略的制定, 对我国海洋生态保育和渔业发展非常不利。此外, 当前的研究也还存在研究范围窄、研究手段不合理、潜在机制及生态效应考察不足、研究结果难以整合等问题亟待改进。为此, 本文对国内外相关研究进展进行了梳理和总结, 同时分析了现有研究的特点, 并对未来的研究进行了展望, 以期弥补上述缺憾, 促进国内相关研究的广泛开展。
1 海洋酸化对海洋鱼类行为的影响目前, 相关研究涉及的主要是鱼类的捕食、逃避捕食、行为侧向化、栖息地识别与选择等行为, 也少量研究涉及到了鱼类的趋性行为、生殖行为、集群行为、勇气水平(焦虑水平)等, 研究结论以海洋酸化对行为的不利影响为主(表 1)。由此可见, 未来海洋酸化极有可能会对海洋鱼类的行为产生广泛影响, 从而威胁海洋生态系统的稳定和功能。
| 物种 Species |
生活史阶段 Life-stage |
海水pCO2/pH(实验条件) Seawater pCO2/pH |
行为变化 Behavioral response |
效应 Effects |
文献 References |
| 海水pCO2/pH(实验条件)一栏中, 海水pCO2较小或pH较大者为相应文献中的对照组, 其余为海洋酸化处理组 | |||||
| 软骨鱼(Elasmobranch) | |||||
| 斑点长尾须鲨(Hemiscyllium ocellatum) | 稚鲨 | 400μatm；615μatm；910μatm | 觅食和生境定位行为无明显变化 | 无 | [18] |
| 斑点长尾须鲨(H. ocellatum) | 胚胎 | 420μatm；945μatm | 尾部摆动频率和通气频率无明显变化 | 无 | [19] |
| 澳大利亚虎鲨(Heterodontus portusjacksoni) | 稚鲨 | 400μatm；1000μatm | 捕食行为受抑制 | 负 | [20] |
| 澳大利亚虎鲨(H. portusjacksoni) | 胚胎-稚鲨 | 400μatm；1000μatm | 嗅觉依赖的觅食行为受损, 觅食时间延长 | 负 | [21] |
| 玲珑星鲨(Mustelus canis) | 成体 | 405μatm；741μatm；1064μatm | 嗅觉依赖的觅食行为受损；捕食能力减弱 | 负 | [22] |
| 点纹斑竹鲨(Chiloscyllium punctatum) | 胚胎 | pH 8.0；7.5 | 通气频率降低 | 负 | [23] |
| 小斑星鲨(Scyliorhinus canicula) | 稚鲨 | 401μatm；990μatm | 行为侧向化程度增强；游泳行为特征由断断续续转变为更加连续 | 负 | [24] |
| 硬骨鱼(Teleost) | |||||
| 澳氏雀鲷(Pomacentrus wardi) | 稚鱼 | 385μatm；925μatm | 躲避捕食能力减弱 | 负 | [25] |
| 澳氏雀鲷(P. wardi) | 稚鱼 | 405μatm；930μatm | 逃跑速度降低；捕食-被捕食关系改变 | 负 | [26] |
| 澳氏雀鲷(P. wardi) | 稚鱼 | pH 8.17；7.87 | 行为侧向化方向由右侧转变为左侧 | 负 | [27] |
| 澳氏雀鲷(P. wardi) | 仔鱼 | 390μatm；550μatm；700μatm；850μatm | 嗅觉依赖的躲避行为受损；行为更加大胆 | 负 | [28] |
| 多棘雀鲷(Acanthochromis polyacanthus) | 亲本-胚 胎-稚鱼 |
450μatm；750μatm | 嗅觉依赖的躲避天敌行为受损 | 负 | [29] |
| 多棘雀鲷(A. polyacanthus) | 稚鱼 | 420μatm；1000μatm | 常规运动水平和嗅觉依赖的躲避行为无明显变化 | 无 | [30] |
| 多棘雀鲷(A. polyacanthus)； 三带双锯鱼(Amphiprion percula) |
稚鱼 | 实验1 480μatm；1000μatm； (1000±300)μatm；(1000±500)μatm 实验2 460μatm；750μatm；1000μatm； (750±300)μatm；(1000±300)μatm |
多棘雀鲷行为侧向化强度减弱；三带双锯鱼嗅觉依赖的躲避行为受损 | 负 | [31] |
| 多棘雀鲷(A. polyacanthus) | 成鱼 | 450μatm；1900μatm | 嗅觉依赖的躲避行为受损 | 负 | [32] |
| 多棘雀鲷(A. polyacanthus) | 稚鱼 | 446μatm；656μatm；912μatm | 嗅觉依赖的躲避行为受损；行为侧向化强度减弱 | 负 | [33] |
| 多棘雀鲷(A. polyacanthus) | 成鱼 | 466μatm；944μatm | 视网膜功能及视觉受损 | 负 | [34] |
| 斑鳍光鳃鱼(Chromis punctipinnis) | 稚鱼 | 540μatm；921μatm； 560μatm(昼)—955μatm(夜) |
个体明暗偏好性和集群行为无明显变化 | 无 | [35] |
| 黄体尻鰕虎鱼(Gobiusculus flavescens) | 成鱼 | 400μatm；1000μatm | 行为侧向化方向由右侧转变为左侧, 但行为侧向化绝对强度不变 | 负 | [36] |
| 黄体尻鰕虎鱼(G. flavescens) | 仔鱼 | 370μatm；1400μatm | 视觉依赖的趋光行为加强 | 负 | [37] |
| 大眼长臀鰕虎鱼(Pomatoschistus pictus) | 仔鱼 | 532μatm；1503μatm | 听觉依赖的定居行为受损 | 负 | [38] |
| 黄副叶鰕虎鱼(Paragobiodon xanthosomus) | 成鱼 | 440μatm；880μatm | 嗅觉依赖的生境偏爱性改变 | 负 | [39] |
| 大西洋白姑鱼(Argyrosomus regius) | 稚鱼 | 500μatm；1500μatm | 探索行为和集群行为受损；行为侧向化方向逆转 | 负 | [40] |
| 日本白姑鱼(Argyrosomus japonicus) | 仔鱼 | 606μatm；1368μatm | 听觉依赖的生境定位和定居行为受损 | 负 | [41] |
| 新西兰竹荚鱼(Trachurus novaezelandiae) | 稚鱼 | pH 7.9；7.6 | 新西兰竹荚鱼接近马赛克水母的时间缩短、尝试接近的次数减少；鱼-水母共生关系改变 | 负 | [42] |
| 沙真银汉鱼(Atherina presbyter) | 仔鱼 | pH 8.1；7.6 | 集群强度和行为侧向化强度减弱；常规运动速率无明显变化 | 负 | [43] |
| 宅泥鱼(Dascyllus aruanus)； 黄雀鲷(Pomacentrus moluccensis)； 金线天竺鲷(Apogon cyanosoma)； 六线巨齿天竺鲷(Cheilodipterus quinquelineatus) |
稚鱼 | 346—413μatm；441—998μatm | 嗅觉依赖的躲避行为受损；运动水平减弱；行为更加大胆 | 负 | [44] |
| 安邦雀鲷(Pomacentrus amboinensis) | 稚鱼 | 440μatm；987μatm | 识别捕食者的能力下降 | 负 | [45] |
| 安邦雀鲷(P. amboinensis) | 稚鱼 | 440μatm；880μatm | 嗅觉依赖的躲避行为受损；视觉依赖的躲避行为部分受损；摆动行为被抑制 | 负 | [46] |
| 安邦雀鲷(P. amboinensis) | 稚鱼 | 440μatm；880μatm | 躲避捕食行为受损 | 负 | [47] |
| 军曹鱼(Rachycentron canadum) | 仔鱼 | 800μatm；2100μatm | 耳石体积和密度增大；听力增强 | 正 | [48] |
| 豹纹鳃棘鲈(Plectropomus leopardus) | 稚鱼 | 490μatm；570μatm；700μatm；960μatm | 嗅觉依赖的躲避行为受损；行为更加大胆 | 负 | [49] |
| 黑班小丑鱼(Amphiprion melanopus) | 稚鱼 | 400μatm；1087μatm | 逃跑行为受损 | 负 | [50] |
| 黑班小丑鱼(A. melanopus) | 稚鱼 | 420μatm；530μatm；960μatm | 觅食行为和捕食率无明显变化 | 无 | [51] |
| 黄尾新雀鲷(Neopomacentrus azysron) | 仔鱼 | 450μatm；900μatm | 行为侧向化强度减弱 | 负 | [52] |
| 黄尾新雀鲷(N. azysron) | 仔鱼 | 440μatm；880μatm | 行为侧向化强度减弱 | 负 | [53] |
| 六线巨齿天竺鲷(C. quinquelineatus) | 成鱼 | 390μatm；550μatm；700μatm；950μatm | 嗅觉依赖的归巢成功率降低 | 负 | [54] |
| 黄雀鲷(P. moluccensis)； 安邦雀鲷(P. amboinensis)； 白尾雀鲷(Pomacentrus chrysurus) |
仔鱼 | 440μatm；700μatm；850μatm | 嗅觉依赖的栖息地识别能力受损；栖息地选择无明显变化；定居行为时间节律改变 | 负 | [55] |
| 黄雀鲷(P. moluccensis)； 安邦雀鲷(P. amboinensis)； 长崎雀鲷(Pomacentrus nagasakiensis)； 白尾雀鲷(P. chrysurus) |
稚鱼 | 390μatm；700μatm；850μatm | 嗅觉依赖的躲避行为受损 | 负 | [56] |
| 棕拟雀鲷(Pseudochromis fuscus) | 成鱼 | 385μatm；925μatm | 捕食行为受损 | 负 | [25] |
| 棕拟雀鲷(P. fuscus) | 成鱼 | 405μatm；930μatm | 捕食行为无明显变化 | 无 | [26] |
| 棕拟雀鲷(P. fuscus) | 成鱼 | 440μatm；995μatm | 食物选择性被逆转 | 负 | [57] |
| 棕拟雀鲷(P. fuscus) | 成鱼 | 440μatm；880μatm | 捕食率降低 | 负 | [47] |
| 棕拟雀鲷(P. fuscus) | 成鱼 | 440μatm；700μatm | 食物选择性被逆转 | 负 | [58] |
| 棕拟雀鲷(P. fuscus) | 成鱼 | 400μatm；600μatm；950μatm | 嗅觉依赖的食物选择行为受损；运动水平增强；捕食行为减弱 | 负 | [59] |
| 三带双锯鱼(A. percula)； 安邦雀鲷(P. amboinensis) |
仔鱼 | 496/464μatm；1022/1051μatm | 嗅觉依赖的躲避行为受损；外界刺激触发躲避行为所需时间延长 | 负 | [60] |
| 三带双锯鱼(A. percula) | 仔鱼 | 450μatm；900μatm | 嗅觉依赖的躲避行为受损 | 负 | [52] |
| 三带双锯鱼(A. percula) | 稚鱼 | 390μatm；600μatm；700μatm；900μatm | 听觉依赖的躲避行为受损 | 负 | [61] |
| 三带双锯鱼(A. percula) | 仔鱼 | 390μatm；550μatm；700μatm；850μatm | 嗅觉依赖的躲避行为受损；行为更加大胆 | 负 | [28] |
| 三带双锯鱼(A. percula) | 仔鱼 | pH 8.15；7.8 | 嗅觉依赖的躲避行为受损 | 负 | [62] |
| 三带双锯鱼(A. percula) | 仔鱼 | 390μatm；550μatm；750μatm；1030μatm | 关键游泳速度无明显变化 | 无 | [63] |
| 三带双锯鱼(A. percula) | 仔鱼 | pH 8.15；7.8；7.6 | 嗅觉识别和归巢能力受损 | 负 | [64] |
| 大西洋鳕鱼(Gadus morhua) | 稚鱼 | 500μatm；1000μatm | 游泳速度、躲避行为、行为侧向化无明显变化 | 无 | [65] |
| 大西洋鳕鱼(G. morhua) | 稚鱼 | 532μatm；1014μatm | 嗅觉依赖的躲避行为无明显变化 | 无 | [66] |
| 大西洋鳕鱼(G. morhua) | 仔鱼 | 370μatm；1800μatm；4200μatm | 游泳行为无明显变化 | 无 | [67] |
| 大西洋鳕鱼(G. morhua) | 稚鱼 | 实验1 537μatm；5792μatm 实验2 528μatm；3080μatm |
游泳速度无明显变化 | 无 | [68] |
| 大西洋鲑(Salmo salar) | 稚鱼 | pH 7.49—5.71 | 嗅觉依赖的躲避行为受损 | 负 | [69] |
| 尖吻鲈(Lates calcarifer) | 仔鱼 | 359—419μatm；1368—1541μatm | 听觉依赖的生境识别及定居行为受损 | 负 | [70] |
| 尖吻鲈(L. calcarifer) | 仔鱼 | 400μatm；1675μatm | 定居行为受损；游泳速度降低；焦虑水平升高 | 负 | [71] |
| 三刺鱼(Gasterosteus aculeatus) | 成鱼 | 400μatm；1000μatm | 生殖行为无明显变化 | 无 | [72] |
| 三刺鱼(G. aculeatus) | 成鱼 | pH 8.0；7.7 | 行为侧向化强度减弱 | 负 | [73] |
| 三刺鱼(G. aculeatus) | 成鱼 | 405μatm；1015μatm | 躲避行为无明显变化；行为侧向化强度(右侧)减弱；僵立时间缩短 | 负 | [74] |
| 三刺鱼(G. aculeatus) | 成鱼 | 333μatm；991μatm | 行为侧向化强度减弱；行为更加谨慎；发生逃跑行为所需时间延长 | 负 | [75] |
| 黑点青鳉(Oryzias melastigma) | 胚胎-仔鱼 | 450μatm；1160μatm；1783μatm | C形启动的躲避行为频率降低 | 负 | [16] |
| 睛斑扁隆头鱼(Symphodus ocellatus) | 成鱼 | 400μatm；1100μatm | 交配行为受损 | 负 | [76] |
| 日本鳀(Engraulis japonicus) | 成鱼 | 400μatm；1000μatm | 逃跑行为和游泳行为无明显变化 | 无 | [77] |
| 裂吻平鲉(Sebastes diploproa) | 稚鱼 | pH 8.1；7.8 | 焦虑水平升高；行为更加谨慎 | 负 | [78] |
| 鲯鳅(Coryphaena hippurus) | 仔鱼 | 400μatm；1600μatm | 游泳行为受损 | 负 | [79] |
捕食行为是捕食者为了猎食食物而采取的一系列动作, 包括搜寻、追逐、捕捉、处理及摄入等过程。然而, 通过食物气味追逐实验, Dixson等发现海洋酸化暴露使玲珑星鲨(M. canis)成鱼对食物气味的反应迟钝, 追逐时间缩短, 追逐次数减少[22]。这意味着海洋酸化将削弱鱼类对食物的感知能力, 并最终损害其捕食行为。其实, 在捕食者捕食的过程中, 作为食物的一方并非坐以待毙, 当感知到危险来临时, 它们也会采取逃跑、拟态等多种措施来躲避捕食。即便最后不幸受伤或被捕食, 也会释放化学信号, 警示同类个体采取防御措施。不过, Munday等发现经过4天海洋酸化处理后, 澳氏雀鲷(P. wardi)仔鱼对捕食危险信号敏感性下降, 在捕食威胁环境中的停留时间延长[28]。这说明海洋酸化也将削弱鱼类对捕食危险的感知能力, 从而使其不能快速有效的采取行动以躲避捕食。
为了更加真实的反映海洋酸化对捕食者-猎物相互作用过程(predator-prey dynamics)的影响, 近年来已有不少学者尝试同时对猎物和捕食者进行实验。例如, Allan等将棕拟雀鲷(P. fuscus)和食物安邦雀鲷(P. amboinensis)同时进行酸化暴露和捕食实验, 发现安邦雀鲷(P. amboinensis)逃避棕拟雀鲷(P. fuscus)捕食的能力被严重削弱, 棕拟雀鲷(P. fuscus)对安邦雀鲷(P. amboinensis)的捕食能力没有明显变化, 使得最终捕食率增加[47]。与之类似, McCormick等通过同时实验, 发现棕拟雀鲷(P. fuscus)对澳氏雀鲷(P. wardi)的捕食积极性降低, 追逐距离变短, 攻击速度减小, 与此同时澳氏雀鲷(P. wardi)逃避棕拟雀鲷(P. fuscus)捕食的能力也降低, 使得最终的捕食率并没有明显变化[25]。这些研究说明海洋酸化虽然不一定影响最终的捕食成功率, 但必然会使捕食者-猎物相互作用的动态过程发生变化。
在自然环境中, 其实有多种猎物可供捕食者捕食。由于捕食难度等限制, 捕食者往往选择捕食某些特定的猎物, 这便是捕食者的食物选择性。猎物的捕食难度与捕食者的捕食能力及自身躲避捕食的能力密切相关, 因此不难推测海洋酸化造成的捕食和逃避捕食行为变化, 极有可能改变捕食者的食物选择性(food selectivity)。Ferrari等通过对棕拟雀鲷(P. fuscus)和它的4种食物黄雀鲷(P. moluccensis)、安邦雀鲷(P. amboinensis)、长崎雀鲷(P. nagasakiensis)及白尾雀鲷(P. chrysurus)同时进行酸化暴露和捕食实验, 证实了这一推论, 发现棕拟雀鲷(P. fuscus)对4种食物的选择性发生改变, 由喜好捕食长崎雀鲷(P. nagasakiensis)和白尾雀鲷(P. chrysurus)转变为喜好捕食黄雀鲷(P. moluccensis)和安邦雀鲷(P. amboinensis)[58]。
1.2 海洋酸化对行为侧向化的影响行为侧向化(behavioral lateralization)是动物进行某一行为时, 偏好使用某一侧肢体或感觉器官的现象[80], 是大脑功能非对称性的一种外在表现, 能有效缩短动物的决策时间, 提升动物对环境的适应能力(fitness)。T形迷宫实验证实海洋酸化能显著改变鱼类的行为侧向化强度。例如, 经过4天酸化暴露后, 黄尾新雀鲷(N. azysron)仔鱼的行为侧向化绝对指数相比对照组显著减小[52-53]。不过, Jutfelt等发现经过30天酸化暴露后, 大西洋鳕鱼(G. morhua)稚鱼的行为侧向化绝对指数与对照组并无明显差异[65], 但这与上述研究并不矛盾, 因为其绝对指数仍表现出了下降趋势。Green等则发现海洋酸化使小斑星鲨(S. canicula)稚鲨的行为侧向化绝对指数显著升高[24]。
不仅如此, T形迷宫实验证实海洋酸化甚至还能转变鱼类行为侧向化的方向。例如, 酸化暴露不仅降低了三刺鱼(G. aculeatus)成鱼行为侧向化的绝对指数, 还使其在群体水平表现出一定的左侧侧向化[73-75]。Domenici等的研究更是直接证实了这一推论, 他们发现经过7天酸化暴露后, 澳氏雀鲷(P. wardi)稚鱼的行为侧向化方向由右侧转变至左侧[27]。与之相同, Sundin等发现经过酸化处理后, 黄体尻鰕虎鱼(G. flavescens)成鱼的行为侧向化方向, 同样由右侧转变至左侧[36]。对鱼类而言, 行为侧向化与其捕食、逃避捕食、空间定位、集群等行为密切相关[13, 81-82], 这意味着海洋酸化所引起的行为侧向化强度和方向变化将对海洋鱼类产生深远影响。
1.3 海洋酸化对栖息地识别与选择的影响栖息地识别与选择是指鱼类在化学(嗅觉)信号、声音(听觉)信号、光(视觉)信号等的指引下, 寻找、定位并选择适宜栖息地定居的行为。作为鱼类种群补充的重要来源, 幼鱼在完成浮游期后, 需要寻找适宜的环境定居, 能否顺利完成这一过程直接关系到鱼类种群能否维持。Munday等发现经过11天的酸化暴露后, 珊瑚礁鱼类三带双锯鱼(A. percula)仔鱼通过化学信号识别栖息地的能力下降, 在珊瑚礁中的停留时间缩短[64]。这意味着在日趋严重的海洋酸化影响下, 幼鱼完成定居行为的难度增大。在针对安邦雀鲷(P. amboinensis)、白尾雀鲷(P. chrysurus)和黄雀鲷(P. moluccensis)仔鱼的实验中, Devine等则发现海洋酸化不仅会削弱它们借助化学信号识别栖息地的能力, 甚至还会改变它们定居的时间节律[55]。研究显示海洋酸化也会影响鱼类通过声音信号识别栖息地的能力。例如, 经酸化暴露后, 日本白姑鱼(A. japonicus)仔鱼[41]和大眼长臀鰕虎鱼(P. pictus)仔鱼[38]对栖息地声音信号不再敏感、识别能力下降、定居成功率降低。不仅如此, 海洋酸化甚至还会造成幼鱼被无关声音信号吸引。例如, Rossi等研究发现尖吻鲈(L. calcarifer)幼鱼在经过酸化暴露后, 对栖息地声音信号识别力下降, 并被无关声音信号吸引[70]。
与幼鱼类似, 海洋酸化也会影响成鱼对栖息地的识别能力, 继而影响后续的栖息地定位和定居行为。Devine等研究发现经过4天酸化暴露后, 六线巨齿天竺鲷(C. quinquelineatus)成鱼对栖息地化学(嗅觉)信号的敏感度降低、识别能力下降, 最终的成功归巢率仅为对照组的69%—78%[54]。不仅如此, 海洋酸化甚至还能改变海洋鱼类对栖息地的偏爱性。例如, 原本喜好栖息于尖枝列孔珊瑚(S. hystrix)周围的黄副叶鰕虎鱼(P. xanthosomus)成鱼, 在经过4天酸化暴露后, 不再喜好栖息于尖枝列孔珊瑚(S. hystrix)周围[39]。
1.4 海洋酸化对其他行为的影响除上述行为外, 也有少量研究报道了海洋酸化对鱼类趋性行为、生殖行为、集群行为(shoaling behavior)及胆量(boldness)的影响。例如, Forsgren等发现海洋酸化使黄体尻鰕虎鱼(G. flavescens)仔鱼对光源的敏感性增强、趋光个体数量增加、正趋光性增强[37]。与之不同, Hamilton等发现使裂吻平鲉(S. diploproa)稚鱼的焦虑水平升高、胆量变小、行为谨慎、偏好驻留于暗处[78]。不论如何, 这说明海洋酸化能显著改变浮游期幼鱼的趋光行为和勇气水平。不难推测, 这有可能会进一步影响浮游期幼鱼的扩布(dispersal)。此外, 海洋酸化也会影响海洋鱼类的集群行为。例如, Lopes等发现经过7天酸化暴露后, 沙真银汉鱼(A. presbyter)仔鱼的集群强度相比于对照组显著降低[43]。与之类似, Maulvault等发现海洋酸化使大西洋白姑鱼(A. regius)稚鱼的集群时间显著缩短[40]。另外, 海洋酸化也能损害海洋鱼类的生殖行为, 从而威胁种群的繁衍。例如, Milazzo等发现海洋酸化会显著降低睛斑扁隆头鱼(S. ocellatus)的求偶和交配效率, 使求偶和交配持续时间延长[76]。
2 海洋酸化影响海洋鱼类行为的生态效应如前所述, 海洋酸化会导致海洋鱼类的众多行为异常。不难推测, 这些变化极有可能将削弱鱼类的适应能力, 降低其繁殖和生存能力, 从而危及种群规模和种群结构的维持, 并影响种群内部的竞争及合作关系。例如, Munday等发现海洋酸化在削弱澳氏雀鲷(P. wardi)仔鱼逃避捕食能力的同时, 还造成仔鱼成活率降低、数量减少, 从而严重制约鱼群的补充(recruitment)和恢复(replenishment)[28]。另外, 在前文中, 我们提到海洋酸化会损害沙真银汉鱼(A. presbyter)[43]和大西洋白姑鱼(A. regius)的集群行为[40]。由于集群行为在鱼类的繁殖、扩布、洄游(migration)、捕食、逃避捕食等过程中发挥着至关重要的作用[84-85], 因此可以预见海洋酸化将通过这一方式, 进一步削弱鱼类的适应能力。
除对种群本身的影响外, 鱼类行为变化还将影响种间关系(species interaction)。其中, 最为突出的就是对捕食关系的影响, 造成捕食率、捕食偏好性的改变。另外一个就是对共生关系的影响, 改变鱼类对生境的利用(habitat use)。例如, Nagelkerken等发现原本存在共生关系的新西兰竹荚鱼(T. novaezelandiae)和马赛克水母(C. mosaicus), 在新西兰竹荚鱼(T. novaezelandiae)经过7—8天的酸化暴露后, 两者在一起的时间缩短, 尝试靠近的次数减少[42]。其实, 由栖息地识别能力下降, 造成的三带双锯鱼(A. percula)等珊瑚礁鱼类栖息率降低现象, 也属于这一范畴。野外原位研究证实由鱼类行为变化引起的种间关系改变, 会进一步造成鱼类丰度和群落生物多样性的变化[86]。
由此可见, 海洋酸化对鱼类各个生命时期行为的影响, 将导致鱼类种群动力学和种间关系的改变, 进而引发生物多样性降低等一系列生态后果(图 1)。不过, 庆幸的是有研究显示海洋鱼类似乎能做出适应性调整, 以保持行为正常。例如, Heinrich等发现在自然环境中经常遭受酸化、缺氧等胁迫的斑点长尾须鲨(H. ocellatum), 在经过30天酸化暴露后, 识别及寻找栖息地的能力保持不变[18]。
鱼类行为的触发包括外界信号识别与传导、神经中枢处理信号并发出指令、效应器官做出动作3个环节, 其中任何一个环节出现问题都会导致鱼类行为异常。不过, 当前研究主要集中在前两个环节, 即感官功能和神经功能方面。如图 2所示, 海洋酸化可以通过干扰多种感官功能和神经功能, 造成海洋鱼类行为异常。
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| 图 2 海洋酸化影响海洋鱼类行为的潜在机制 Fig. 2 Potential mechanisms leading to marine fish behavior alteration |
同许多动物一样, 鱼类也拥有嗅觉、视觉、听觉等感官功能。正是在这些感官功能的协助下, 外界的各种信号才得以被鱼类识别, 进而触发各种行为。从表 1可知, 由嗅觉介导的鱼类行为(olfactory-mediated behavior)是当前研究的主要对象。研究发现正是由于海洋酸化妨碍了嗅觉功能, 才导致这些行为异常。充当鱼类化学(嗅觉)信号的化学物质包括嘌呤类、蝶呤类、固醇类、氨基酸类、多肽类等[87-88], 而这些物质的质子化和去质子化过程恰恰对pH极为敏感[89]。因此海洋酸化极有可能通过影响质子化和去质子化过程, 改变化学信号物质的构象, 造成海洋鱼类化学信号识别异常。尽管对海洋鱼类而言, 尚无研究报道直接证实这一观点。但该机制早已被证实是海洋酸化造成海洋无脊椎动物行为异常的原因之一。例如, Roggatz等通过核磁共振确认海洋酸化会改变信号肽GGR的构象, 从而影响信号肽的识别, 造成普通滨蟹(Carcinus maenas)卵通气次数减少[90]。与此同时, 类似机制也早已被广泛证实同样是造成淡水鱼类行为异常中的原因之一[12]。这说明该机制在海洋鱼类应该也普遍存在。此外, 刘广绪等发现海洋酸化会阻碍信号在细胞内的信号传导过程, 从而抑制黑鲷(Acanthopagrus schlegelii)的觅食行为(在审)。由此可见, 化学信号识别及传导异常是造成海洋鱼类嗅觉功能和相关行为损伤的原因。
除嗅觉外, 海洋酸化也会干扰听觉功能, 从而导致海洋鱼类行为异常。例如, Simpson等发现海洋酸化使三带双锯鱼(A. percula)依赖于听觉的躲避行为受损, 对珊瑚礁噪音的躲避能力下降[61]。又如, 我们在前文中提及的, 多种浮游期幼鱼通过声音识别栖息地的能力下降[38, 41, 70]。研究发现海洋酸化会影响耳石的发育, 致使耳石形态和密度等发生改变[17, 91-92]。而鱼类的听觉功能与耳石密切相关, 因此目前普遍认为耳石的变化可能是导致鱼类听觉功能异常的原因。例如, 在海洋酸化影响下, 军曹鱼(R. canadum)仔鱼耳石体积和密度增大, 根据模型预测这将使其听觉增强, 能够辨识到更多声音[48]。对海水鱼类而言, 听觉功能增强可能并非好消息, 这可能会导致鱼类被无关声音干扰, 增加靶标声音的辨识难度。例如, 海洋酸化使日本白姑鱼(A. japonicus)耳石增大、听觉增强, 但却使其通过声音辨别栖息地的能力和定居率下降[41]。尖吻鲈(L. calcarifer)幼鱼对栖息地声音识别能力下降, 并被无关声音吸引[70]。
此外, 海洋酸化还将损害海洋鱼类的视觉功能, 致使依赖于视觉的行为异常[93]。例如, Lönnstedt等发现海洋酸化使安邦雀鲷(P. amboinensis)依赖于视觉(光)信号的逃避捕食行为受损[46]。研究发现鱼类视觉功能损伤主要是由视网膜功能异常或眼睛发育异常所致。例如, Chung等发现海洋酸化通过降低多棘雀鲷(A. polyacanthus)视网膜的最大闪烁频率, 从而危及视网膜功能, 致使视觉水平下降[34]。Wang等发现海洋酸化引起黑点青鳉(O. melastigma)眼睛发育异常, 导致眼睛畸形或缺失, 影响视觉功能, 最终导致其“C”形启动的逃跑行为异常[16]。
除上述已探明的感官功能外, 海洋酸化也极有可能会影响鱼类的味觉、触觉、电感应、磁感应等功能, 但目前尚无相关研究报道。
3.2 海洋酸化对海洋鱼类神经功能的影响2012年, Nilsson等报道称经酸化暴露后, 三带双锯鱼(A. percula)仔鱼对捕食者化学(嗅觉)信号的敏感性降低、在捕食威胁中的驻留时间延长、逃避捕食行为受损, 黄尾新雀鲷(N. azysron)仔鱼的行为侧向化强度降低, 但这两种行为损伤都能被GABAA受体的特异性拮抗剂gabazine逆转, 他们据此推测海洋酸化通过影响GABAA受体的功能, 进而改变两种鱼类的行为[52]。这是科学家首次从神经功能角度, 解释海洋酸化引起海洋鱼类行为变化的原因。利用类似研究方法, 随后有越来越多的研究相继证实这一机制在海洋鱼类中普遍存在, 并将其被命名为GABAA受体模型(GABAAR model)[14]。
GABAA受体是一种抑制性的中枢神经受体, 其全称是γ-氨基丁酸A型受体。它是一种离子型受体, 而且是一类配体门控型离子通道, 与内源性配体神经递质GABA结合后, 离子通道开启, 大量Cl-和少量HCO3-由胞外流入胞内, 引起神经元的超极化, 发挥抑制作用[94]。在面临海洋酸化胁迫时, 海洋鱼类为了维持体内的酸碱平衡状态, 会将细胞外液中的H+和Cl-排出至海水中, 并在胞内积累HCO3-, 从而造成细胞内外的Cl-和HCO3-浓度梯度会发生改变[14, 32, 52]。在此情况下, 当GABAA受体被激活、离子通道开启后, Cl-和HCO3-流动方向改变, 由胞内流出至胞外, 引起神经元的去极化, 发挥兴奋作用。因此在海洋酸化影响下, GABAA受体的功能将由“抑制性(inhibitory)”转变为“兴奋性(excitatory)”, 从而引起海洋鱼类感官功能和行为发生变化[95]。该过程与哺乳动物发育过程中的神经元GABAA受体功能转变现象类似[14], 因此这从另一个角度佐证了GABAA受体模型的正确性。
作为一类脊椎动物, 海洋鱼类拥有相对发达的神经系统, 但除GABAA受体外, 海洋酸化是否还会影响神经系统的其他方面, 如甘氨酸受体(glycine receptor, GlyR), 外周CO2感受神经元(CO2-sensing peripheral neuron)和神经元网络动力学(neuronal network dynamics)等, 目前尚不可知[96]。因此仍需深入研究, 以全面揭示海洋酸化影响海洋鱼类行为的神经机制。
4 结语与展望如前所述, 日趋严重的海洋酸化现象已经成为危害海洋生态安全的又一重大问题。当前, 海洋酸化对海洋鱼类行为的影响受到了越来越多的关注。现有研究结果表明海洋酸化能通过干扰生理状态、外界信号感知与识别、神经传导等多种方式, 改变海洋鱼类的捕食、逃避捕食、行为侧向化、栖息地识别与选择等行为。鉴于海洋鱼类的重要渔业价值和生态功能, 因此我们需要对海洋酸化的后继风险保持足够警惕。不过, 与国外繁荣的研究现状相比, 国内该方向研究匮乏, 仅见零星报道[13, 16-17], 这极大限制了我国相关应对策略的制定。目前, 相关研究涉及的大多是硬骨鱼类, 软骨鱼类较少, 而硬骨鱼类中又以热带珊瑚礁鱼类为主, 且多集中在仔稚鱼时期(图 3)。尽管大多数研究表明海洋酸化会损害海洋鱼类的行为, 但也有部分研究显示没有显著影响, 甚至是有正面效应(图 3)。这意味着不同鱼类、同种鱼类的不同生命阶段以及不同行为对海洋酸化的耐受性应该存在较大差异[97], 因此在未来的研究中需要注意这一点。与此同时, 有必要选择一些有代表性的经济鱼类开展研究, 以预测海洋酸化对渔业生产的影响。此外, 当前研究还存在研究手段不合理、行为效应、潜在机制及生态风险考察不足、研究结果难以整合等问题亟待改进。
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| 图 3 现有文献分类概况(括号内数字表示相关文献数量) Fig. 3 Available studies assessed the effects of ocean acidification on marine fish behavior (values in parentheses indicate the total number of publications of the corresponding group) |
(1) 当前绝大部分研究是通过恒定pCO2酸化(constant acidification)暴露的方式, 展现海洋酸化对海洋鱼类行为的影响。但在野外真实环境中, 海水pCO2往往是波动的, 即海水表现出的是波动型海洋酸化(oscillating acidification)。有研究发现波动型海洋酸化对海洋鱼类行为的影响远小于恒定型海洋酸化[31]。这说明短期海洋酸化对鱼类行为的影响极有可能是一种可逆性的生物效应, 但现有研究对此关注较少, 未来需要对此加以确认。另外, 当前研究大多是通过短期、单一世代暴露实验, 来模拟未来100—300年后的海洋酸化情况对海洋鱼类行为的影响。但真实环境中, 海洋酸化是一个相对漫长的过程, 在此期间鱼类是否会被海洋酸化驯化(acclimation)[29, 33]或产生适应性调节(adaptation)[98], 目前仅有极个别研究对此做了考察, 且结论不一, 存在诸多矛盾之处。因此未来需要开展更多长期、跨世代暴露研究, 以判断海洋鱼类是否能够适应未来的海洋酸化情况。
(2) 由于海洋酸化是由人源CO2引发、与全球变暖伴随发生的又一环境问题, 因此已有不少研究开始关注海洋酸化与海水升温复合作用下, 海洋鱼类行为的变化[20-21, 26, 51, 57, 99-100], 并发现海洋酸化与海水升温之间存在协同效应。这意味着与单独作用相比, 两者复合作用的生物效应更为严重, 因此未来更应该关注复合胁迫下的鱼类行为变化。不过, 在海洋中, 鱼类还同时面临着低氧、噪声、重金属、微塑料、持久性有机污染物等多种胁迫, 但目前仅有极少数研究对海洋酸化与这些环境胁迫的复合效应进行了报道[25]。因此亟需开展多种胁迫下的复合效应研究, 以准确评估海洋环境变化对海洋鱼类行为的影响。
(3) 鱼类行为的触发包括外界信号识别与传导、神经中枢处理信号并发出指令、效应器官做出动作3个环节, 其中任何一个环节出现问题都会导致鱼类行为异常。但目前我们对具体机制的了解还远远不够, 尤其是在神经机制方面所知甚少, 只关注到了GABAA受体功能的变化[14], 而海洋酸化是否还影响诸如甘氨酸受体(glycine receptor, GlyR), 外周CO2感受神经元(CO2-sensing peripheral neuron)和神经元网络动力学(neuronal network dynamics)等尚不得知。并且, 海洋酸化通过改变化学信号分子构象的方式, 干扰海洋鱼类的化学信号识别(嗅觉), 这一机制也有待研究证实[12]。除上述鱼类行为外, 海洋酸化是否还会影响鱼类的其他行为(如学习行为)也尚未可知。因此, 未来要加强这几个方面的研究。
(4) 海洋酸化在直接引起海洋鱼类个体行为变化的同时, 会间接造成鱼类种群动力学和种群规模及结构的变化, 借助生物间的相互作用甚至还将对生物群落和生态系统产生深远影响[83]。不过, 目前我们的研究主要集中在个体水平, 对此揭示的并不充分。因此, 未来需要适度加强种群、群落水平的研究, 并结合模型预测海洋酸化对渔业生产和生态系统的影响。
(5) 虽然相关研究越来越多, 但由于实验方法和实验设计上的差异, 导致研究结果难以直接比较和整合, 限制了海洋酸化生态效应的准确评估。近年来, 有学者尝试使用meta-analysis来整合分析已有研究结果[7, 101], 这可能是一个值得借鉴的做法。
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