生物多样性的监测和评价是自然保护区的重要工作, 鸟类和兽类是生物多样性保护和评价中的重要指标类群^[1-4]。我国保护区对野生动物资源的调查主要采用样线法, 记录调查物种的数量、分布、活动规律以及人为干扰等, 然而大部分的野生动物在实际野外工作中很难见到实体^[5-7]。近年来, 红外相机(Camera-trapping)作为一种“非损伤性”的物种调查和记录技术, 可以用来探测和记录大中型兽类和鸟类。红外相机技术在20世纪90年代开始应用于野生动物的研究, 与传统调查方法相比, 红外相机调查技术具有对动物干扰小、能探测到活动隐蔽的物种、记录客观准确和受环境因素影响小等优势^[8-11]。

江西省桃红岭梅花鹿国家级自然保护区内分布着约300—400头野生梅花鹿, 其种群及栖息地受到国内外研究者的高度关注。有关研究主要集中在梅花鹿对栖息地的利用^[12]、梅花鹿种群动态^[13]、梅花鹿生境适宜性评价等^[14]。在2004—2007年期间, 保护区的生物多样性调查发现保护区内共记录到兽类7目17科44种、鸟类16目40科173种以及爬行类3目9科29种等^[15]。随着红外相机技术的发展, 桃红岭梅花鹿国家级自然保护区于2014年首次利用红外相机监测野生动物。但是, 迄今为止, 基于红外相机技术的桃红岭梅花鹿自然保护区鸟兽多样性研究未见报道, 本研究利用红外相机对保护区内的鸟兽多样性进行了监测, 旨在进一步摸清保护区本底资源现状, 为保护区制定科学的野生动物保护管理决策提供科学依据。

1 研究地概况

江西省桃红岭梅花鹿国家级自然保护区位于长江中下游南岸的江西省彭泽县境内(116°32′—116°43′E, 29°42′—29°53′N), 总面积12500 hm², 其中核心区2670 hm²。地貌为平缓起伏的低山丘陵, 海拔多在100—500 m。气候属亚热带季风气候类型, 全年季节性变化明显, 日照充足, 雨量充沛。地带性植被组成复杂, 主要植被类型有草丛、灌丛、针叶林、阔叶林以及竹林等^[13-16]。根据保护区当地的气象特征, 将3—5月划为春季, 6—8月为夏季, 9—10月为秋季, 12月—翌年2月为冬季。

2 研究方法 2.1 红外相机野外布设

借助地理信息系统(ArcGIS)将桃红岭梅花鹿国家级保护区划分为若干个1 km×1 km的网格, 从中选取60个网格进行红外相机的布设(图 1), 将相机置于每个网格中动物经常活动的地点(譬如, 兽径、水源地以及动物痕迹较多处等)。每两台相机之间至少相隔500 m, 以避免短时间内重复拍摄相同动物。相机固定于离地面80—100 cm的树干上, 相机镜头与地面平行或呈＜5°的俯视角, 避免阳光直射和确保视野开阔。红外相机正常工作后, 记录每一台相机的编号、放置日期、GPS位点、海拔以及植被类型等。红外相机每隔3—5个月进行电池和数据储存卡的更换。对于丢失或没有拍到野生动物的相机位点, 则在该位点的公里网格内另选一处位置重新放置红外相机。

2.2 红外相机野外设置

本研究使用Ltl6210红外相机, 设置其拍照的物理像素为1200万, 视频尺寸为1080 P, 灵敏度为高, 拍照模式为拍照+视频, 即连续拍三张照片并录制一段10 s的视频为一组照片, 其照片便于数据处理, 视频便于监测目标动物的行为和协助目标动物的物种鉴定。连续两次拍照时间间隔为1 s, 采用24 h监测。

2.3 数据分析

将红外相机拍摄到的照片按照相机编号建立文件夹进行物种鉴定和数据统计, 其中照片和视频的拍摄日期和时间通过Bio-Photo软件从文件信息里自动提取。兽类物种鉴定和分类主要参考《中国兽类野外手册》和《中国脊椎动物红色名录》^[17-18], 鸟类物种鉴定和分类主要参考《中国鸟类野外手册》和《中国鸟类分类和分布名录》(第三版)^[19-20], 国家重点保护野生动物等级和濒危等级参考《国家重点保护野生动物名录》^[21]。相机日为相机在某一位点放置的工作天数。对于同一相机在同一地点拍摄到同一物种的照片, 将时间间隔小于30 min的连续照片算作一张独立有效照片, 以此计算动物物种数以及相对丰富度(Relative abundance index, RAI), 即各物种出现的独立有效照片数与所拍到的动物的总有效照片数的百分比^[22-24]。

1) 相对丰富度(RAI)

式中, A_i表示第i(i=1, 2, 3…)类物种出现的独立有效照片数, N表示独立有效照片总数。

采用动物的拍摄率作为相对多度的指标, 比较了不同海拔段(0—200 m和200—500 m)以及不同植被类型(草丛、灌丛、针叶林以及阔叶林)的拍摄率。

2) 拍摄率(photographic rate, PR)

利用R软件分别对鸟类和兽类基于个体丰度进行稀疏曲线和外推曲线的拟合来估计保护区的物种丰富度^[25-26], 并根据相机位点与动物物种组成数据矩阵进行基于线性模型的主成分分析(Principal Components Analysis, PCA), PCA排序图表示动物物种与相机位点之间的相关性^[27]。

3 结果与分析 3.1 鸟类和兽类组成以及相对丰富度(RAI)

2017年3月—2018年3月, 利用红外相机对桃红岭梅花鹿国家级自然保护区进行鸟兽资源监测。保护区内共记录到鸟兽62种, 鸟类46种, 隶属9目23科, 其中鸡形目1科4种, 雀形目14科33种, 啄木鸟目1科1种, 鸮形目2科2种, 鹤形目1科1种, 佛法僧目1科1种, 夜鹰目1科1种, 鸽形目1科2种, 鹰形目1科1种; 兽类16种, 隶属4目9科, 其中啮齿目3科6种, 兔形目1科1种, 食肉目3科6种, 鲸偶蹄目2科3种。国家Ⅰ级保护动物有2种, 分别为梅花鹿(Cervus nippon)和白颈长尾雉(Syrmaticus ellioti); 国家Ⅱ保护动物有6种, 分别为小灵猫(Viverricula indica)、勺鸡(Pucrasia macrolopha)、白鹇(Lophura nycthemera)、草鸮(Tyto longimembris)、红角鸮(Otus sunia)和松雀鹰(Accipiter virgatus)。在《中国脊椎动物红色名录》中属无危级别的物种有49种; 近危物种7种, 分别为花面狸(Paguma larvata)、画眉(Garrulax canorus)以及猪獾(Arctonyx collaris)等; 易危等级物种4种, 分别为豹猫(Prionailurus bengalensis)、小灵猫、白颈长尾雉(Syrmaticus ellioti)以及小麂(Muntiacus reevesi); 极危等级物种1种, 为梅花鹿; 数据缺乏等级物种1种, 为东方草鸮(表 1)。

红外相机在保护区内共累计相机日4442天, 野生动物独立有效照片1003张, 兽类独立有效照片数为683张, 独立有效照片数最多的物种为小麂(339张), 相对丰富度最高的物种为小麂(0.339), 最低的为倭松鼠(Tamiops maritimus)(0.001)、豹猫(0.001)、小灵猫(0.001)和红腿长吻松鼠(Dremomys pyrrhomerus)(0.001)等。鸟类独立有效照片数为320张, 独立有效照片数最多的物种是黑领噪鹛(Garrulax pectoralis)(43张), 其次是白鹇(35张), 相对丰富度最高的为黑领噪鹛(0.043), 最低的为家燕(Hirundo rustica)(0.001)、棕背伯劳(Lanius schach)(0.001)、大山雀(Parus cinereus)(0.001)和斑鸫(Turdus eunomus)(0.001)等(表 1)。

3.2 季节独立有效照片和月独立有效照片的比较

不同季节以及不同月份拍摄到物种的有效照片数存在一定差异。在春季和夏季拍摄到物种的独立有效照片多于秋季和冬季。从月份上来看, 兽类在5月和7月独立有效照片最多, 在1月、2月和12月独立有效照片最少; 鸟类在4月和7月独立有效照片最多, 在1月和2月独立有效照片最少。此外, 兽类的独立有效照片多于鸟类的独立有效照片(图 2)。

3.3 不同栖息地类型的红外相机拍摄率分析

在不同的海拔和生境中, 红外相机的拍摄率存在着一定的差异。在200—500 m的海拔段, 红外相机的拍摄率显著高于0—200 m的海拔段(Χ²=12.914, df=1, P < 0.001)。在灌丛中, 红外相机的拍摄率显著高于阔叶林以及针叶林和草甸(Χ²=23.712, df=3, P < 0.001);红外相机在灌丛中拍摄到的物种数最多, 其次是阔叶林和针叶林, 草甸拍摄到的物种数最低(表 2)。

3.4 物种稀疏外推曲线预测物种丰富度

在0—200 m海拔段观察到的兽类物种数高于200—500 m海拔段, 其曲线先急剧上升后变为渐近线, 最后呈缓慢上升趋势, 表明取样充分, 也表明物种数随着个体丰度的增加而增加。鸟类在0—200 m海拔区域观察到的物种数明显高于200—500 m海拔区域, 其200—500 m海拔区域的曲线呈急剧上升趋势, 表明其取样不充分, 其物种丰富度远远大于监测到的物种丰富度。0—200 m海拔区域的鸟类稀疏外推曲线先呈急剧上升趋势后变成渐近线, 上升缓慢, 表明取样充分, 也表明其真实存在的物种数比监测到的物种数多(图 3—图 4)。

3.5 物种与位点的PCA排序

PCA排序图能反应出物种与相机位点之间的相关性, 在PCA排序图中, 物种与相机位点的距离越近则表明该相机位点拍摄到该物种的概率越大, 图中相机位点之间的距离越近则表明拍摄到的物种组成越相似。分别选取兽类相对丰富度(≥0.005)较高的10种物种和鸟类相对丰富度(≥0.01)较高的12种物种进行PCA分析。结果表明, 在兽类的排序图中, 大部分相机位点集聚在一起, 说明这些相机位点所拍摄到的物种组成相似, 此外, 相机位点25号与梅花鹿距离较近, 表明该位点更容易拍摄到梅花鹿。在鸟类的排序图中, 白颈长尾雉和白鹇距离位点12号、17号、30号和31号较近, 表明这些位点拍摄到白颈长尾雉和白鹇的概率高(图 5—图 6)。

4 讨论

我国各级自然保护区是我国生物多样性保护的重要区域, 对保护区内野生动物资源进行清查和长期监测是保护区重要职责之一^{[10, 28]}。本研究利用红外相机, 系统性地调查了江西省桃红岭梅花鹿国家级自然保护区内的兽类和鸟类多样性, 获得了大量的野生动物图片和视频资料。调查中共鉴定16种兽类和46种, 分别占桃红岭保护区已记录到的兽类和鸟类种数的36%和27%^[29]。说明了红外相机适用于调查大中型兽类和鸟类资源, 这与李晟等研究得出的结论相似^[30]。

拍摄率可以作为衡量野生动物相对丰富度的一个指标^[23]。不同生境下红外相机的拍摄率表明了动物对不同植被类型的喜爱和偏好程度^[31]。保护区内的红外相机位点分为4种不同的生境类型：草甸、灌丛、阔叶林和针叶林。不同生境下的拍摄率依次为灌丛>阔叶林>针叶林>草甸, 表明保护区大部分鸟类和兽类更偏好于在灌丛区域活动。这与李佳等^[32]在分析梅花鹿对生境的选择中表明梅花鹿更偏向于草丛和灌丛的研究结果相似。

在森林生态系统中开展鸟类监测主要获得的是林下鸟类的信息数据, 主要原因可能是因为相机固定在树干上, 其镜头对应的拍摄范围与大多数鸟类的活动范围不对应^{[4, 7]}。因此, 相比之下, 鸟类的季节和月份独立有效照片数明显低于兽类。兽类和鸟类在春季和夏季监测到的独立有效照片数多, 在秋季和冬季时监测到的独立有效照片少。兽类在5月和7月份监测到的独立有效照片最多, 鸟类在4月份监测到的独立有效照片最多。表明保护区内兽类月活动的高峰期是5月和7月, 鸟类月活动高峰期是4月。从季节来看, 保护区内野生动物在春季和夏季最活跃。研究区域内的动物独立有效照片数随季节发生相应的变化, 这可能与不同季节的食物资源有关^[33]。

在生物对气候变化响应的背景下, 物种在海拔梯度上的分布挑战了我们对生态系统的理解^[34]。物种丰富度沿海拔梯度的变化格局及其形成机制一直是生态学和生物多样性研究的重要议题, 不同海拔梯度中的环境因子对物种丰富度的影响, 成为生态学家研究物种丰富度以及分布规律的重要研究对象^[35-36]。桃红岭梅花鹿国家级自然保护区内布设的相机位点按海拔分为0—200 m和200—500 m两个梯度, 在基于个体丰度条件下的稀疏外推曲线中可以看出, 兽类在两个海拔梯度中取样充分, 0—200 m海拔中观察到的物种数和估计值都高于200—500 m。鸟类在0—200 m海拔抽样充分, 且物种多样性明显高于200—500 m, 主要原因是在200—500 m海拔中抽样不充分以及相机对应的拍摄范围与大部分鸟类的活动范围不一致。低海拔监测到的鸟兽较多, 高海拔监测到的鸟兽较少, 这可能与相机位点有关, 因为在0—200 m海拔中布设了52台相机, 监测范围广, 所以监测的物种多, 在200—500 m海拔区域中仅布设了8台相机, 导致监测到的物种多样性有差异。不同海拔梯度中物种的多样性存在一定差异, 这与Longino等研究者在研究不同海拔梯度中物种组成和多样性等研究结果相似^[34]。

PCA分析是研究多个定量变量间相关性的一种多元统计方法, 常被用来寻找某种事物和现象的综合指标, 并将综合指标所蕴含的信息适当解释以揭示事物的内在规律^{[27, 31]}。排序图表明, 相机位点与拍摄到的物种相关性明显, 也表明根据公里网格安放的红外相机是合理的。红外相机技术为长时间监测野生动物提供了契机^[37], 目前, 安装在保护区内的红外相机仍在监测中, 获得的数据和信息为保护区野生动物的生态学研究和保护管理提供了重要信息来源。

致谢: 感谢桃红岭梅花鹿国家级自然保护区工作人员对野外调查的帮助。