强壮滨箭虫(Aidanosagitta crassa (Tokioka, 1938))是渤海的毛颚动物中唯一优势种。它在渤海周年出现^[1], 是渤海季节性浮游动物生物量的主要贡献者^[2]。它既是上、中层鱼类和幼鱼的食物组分^[3], 又是众多浮游动物^[4]以及幼鱼^[5-6]的捕食者, 在渤海生态系统结构和功能中占据着重要的地位。莱州湾是渤海的三大海湾之一, 是中国北部传统的渔业生物产卵、孵育和索饵场。近年来, 莱州湾内生物群落结构和格局已发生重大改变^[7-8], 原有的重要经济渔业生物如中国明对虾、三疣梭子蟹、海蜇等需通过增殖放流来实现资源部分修复。这些放流种类的幼苗多以小型浮游动物为食^[9], 客观上与强壮滨箭虫形成了食物竞争关系。因此, 深入了解莱州湾强壮滨箭虫数量分布及其季节变化, 掌握其种群结构动态, 对于了解湾内生物环境状况和次级生产水平、评价和指导增殖放流有重要意义。

强壮滨箭虫存在着明显的季节生态变型和更替^[10], 各生态型在形态上、时空(出现季节和垂直分布)偏好差异大, 生活周期不尽相同^[11]。如日本濑户内海^[12]、东京湾^[13]和胶州湾外^[14]不同季节出现的强壮滨箭虫生活世代周期从3个月至5个月不等。国内有关强壮滨箭虫的研究较多, 包括数量分布^{[1, 15-17]}、体型变化^[18]、年代际变化^[19]及其生态指示作用^[20-21], 以及摄食^[22]及其生理^[23-24]、温盐耐受性^[25-26]等实验生态研究。但渤海强壮滨箭虫的相关研究资料更多来源20世纪50年代^{[17, 20]}和90年代^[1], 近期研究报道^[22]很少。本研究以莱州湾作为研究海域, 利用近年采集的浮游生物周年调查资料, 分析强壮滨箭虫种群丰度时空分布, 着重开展了强壮滨箭虫个体大小及数量分布季节变动研究, 估算莱州湾强壮滨箭虫的现存量和生产力水平。本研究可为量化莱州湾生态系统功能群结构, 优化增殖放流预测提供有效的基础数据和参数。

1 材料与方法 1.1 样品采集与分析

2011年5—11月、2012年3—4月用渔船“鲁昌渔4193号”(额定功率350kW)在莱州湾(37.25°—38.75°N, 119°—120.75°E)进行了9个航次逐月定点综合调查, 站位布置可参见后文图 5和图 6。强壮滨箭虫样使用浮游生物网(网孔径为160 μm, 网口面积为0.2 m²)从底至表垂直拖网采集获得, 甲醛固定保存。该网孔径对于强壮滨箭虫幼体和成体都具有较高的捕获效率^[27]。所有采样都是在白天操作完成。强壮滨箭虫样品在实验室Nikon SMZ1500体式显微镜下分样、镜检、计数和体长测量。体长(BL)为从头的前端至尾鳍末端, 精确至0.1mm。

1.2 数据处理

个体计数结果转化为丰度(单位滤水量个数), 用个m³表示。个体干重生物量W(μg)则基于体长-生物量的经验公式W=0.197 BL^3.01[28]换算得到。生产力(mg C m^-3 d^-1)和摄食率(mg C m^-3 d^-1)的估算过程参考文献^{[14, 18]}, 即先由干重生物量推得呼吸率^[29]、再将呼吸率转换成相应的生产力和摄食率^[13]。

体长组值取1mm间隔分组后的体长上限, 各体长组的丰度相对频数为其丰度占所有体长组的总丰度的比值。强壮滨箭虫体长-相对频数分布利用混合分布法^[30]拟合正态曲线, 经方差分析(ANOVA)检验后优化和确定拟合曲线与原观测值的差异不显著(P > 0.05), 方接受拟合后曲线和各拟合分布组或同生群的分布。甲醛固定保存强壮滨箭虫的体长损耗最大为0.4mm^[12]或小于10%^[31], 小于分组间隔1mm, 因此本文不考虑固定保存所引起的强壮滨箭虫个体形态损耗。

平面图和线型图分别采用Mapviewer 7.0和Grapher 8.0(Golden software, Inc.)绘制。

2 结果 2.1 丰度、生物量和生产力、摄食率估算

强壮滨箭虫月均丰度为186个/m³, 生物量为12.6 mg/m³(或174 mg/m²), 生产力估值为0.25 mg C m^-3 d^-1(或3.57 mg C m^-2 d^-1), 摄食率月均值为0.88 mg C m^-3 d^-1(或10.25 mg C m^-2 d^-1)。它们的季节变化曲线都为双峰型, 最高峰值位于5月, 次峰值出现于8—9月(图 1)。

各体长组中, 对丰度贡献最多的是4mm体长组, 其次为3mm和5mm体长组, 6—18mm体长组的相对丰度介于4%—8%；对生物量贡献最大的是15mm体长组, 其次为14mm体长组个体。< 2mm以及 > 19mm体长组个体的丰度及生物量相对比例都小于2%(图 2)。

2.2 体长分布

强壮滨箭虫平均体长的月变化表现为, 3—4月最高、分别为9.15 mm和10.80mm, 其次为6月(8.34mm)和11月(7.19mm), 5月和9月最低、小于5mm, 其他月的平均体长介于5—5.5mm。

> 10mm的个体多出现于11月至6月、极少或基本不出现于7—10月。7—10月, 个体的体长分布上限阈值多在11mm以内。各月的体长频数分布可以分辨出3个平均体长分别为 < 5mm(Ⅰ)、5—10mm(Ⅱ)和 > 10mm(Ⅲ)的3个同生群(Cohort)。6月和11月存在上述3个同生群, 7—10月出现Cohort Ⅰ和Ⅱ, 3月和4月出现Cohort Ⅱ和Ⅲ, 5月出现Cohort Ⅰ和Ⅲ(图 3)。

为方便分析3个同生群的平均体长和丰度的月变化, 图 4中将2012年3月和4月的位置调至2011年5月之前。3—6月间, 3个同生群的体长呈增加趋势, 之后开始下降, 其中以Cohort Ⅱ最为明显, 9月各同生群的体长不再明显下降(图 4)。Cohort Ⅰ和Cohort Ⅲ都以5月丰度最高, Cohort Ⅰ在8月还有一个丰度次高峰；Cohort Ⅱ以6月和9月丰度最高(图 4)。

2.3 丰度和生物量的平面分布

5月, 强壮滨箭虫高丰度( > 4000个/m³)出现在莱州湾的湾顶、近黄河口侧, 主要由 < 5mm个体贡献所致；从湾顶向湾口, 丰度逐渐降低, > 10mm个体是丰度贡献主体。此月, 生物量贡献者主要是 > 10mm个体, 在湾顶和湾口东侧还有一定比例的 < 5mm和5—10mm个体(图 5和图 6)。6月, 湾内各站丰度和生物量明显降低于5月；丰度和生物量相对高值区在湾内沿岸分布；> 10mm个体是生物量构成主体；湾口外东侧和湾内沿岸 > 10mm、5—10mm个体相对较多(图 5和图 6)。7月丰度和生物量分布中心位于湾西侧, < 5mm和5—10mm个体分别是丰度和生物量的构成主体(图 5和图 6)。8月和9月湾内丰度主要由 < 5mm和5—10mm个体组成, 5—10mm个体是多数站生物量的主要贡献者(图 5和图 6)；< 5mm个体在8月和9月分别是在湾中部(图 5)和湾内站位(图 6)有较高丰度。10月总丰度持续减少, 湾内仍以 < 5mm和5—10mm个体为丰度构成主体, > 10mm个体在湾西侧站位相对比例略高(图 5和图 6)。11月, 分布退缩至湾内少数站, > 10mm个体是生物量构成主体(图 5和图 6)。3—4月, 分布范围扩至湾口, 但丰度较低( < 50个/m³), > 10mm个体仍为生物量的构成主体(图 5和图 6)。

体长 > 10mm和 < 5 mm的强壮滨箭虫高丰度区出现于5月水温介于15—17℃、盐度介于29—32的站位(图 7a, 7c)；> 10 mm的个体基本不出现( < 1个/m³)7—9月间水温大于24℃的站位( < 1个/m³)(图 7c)；< 5 mm的个体基本不出现于3—4月以及11月内水温低于11℃的站位(图 7a)；5—10 mm个体在各调查月的绝大数站位都有分布, 其高丰度区是8月水温介于26—27℃、盐度30—32的部分站位(图 7b)。各调查站中, 水温高于17℃时, 强壮滨箭虫的平均体长介于4—6 mm；水温低于17℃时, 平均体长介于8—12 mm；平均体长 > 10 mm的等值线仅出现于水温 < 20℃的区域(图 7d)。

强壮滨箭虫的丰度和体长与水温表现明显相关关系。表层水温与强壮滨箭虫中 > 10 mm个体的丰度和生物量呈显著负相关(P < 0.05), 与5—10mm个体丰度、总丰度及总生物量呈显著正相关(P < 0.05)；平均体长与表层水温、盐度都呈显著负相关(P < 0.05)(表 1)。

3 讨论 3.1 体长频数分布

强壮滨箭虫的体型季节更替明显。根据泡状组织在身体的分布延展程度, 强壮滨箭虫大致可分为个体较大的冬季型、个体较小的内海型(囊开型或夏季型)以及介于前两者之间的中间型。内海型在春末-夏季孳生旺盛、成体体长7—10mm；冬季型适低温、多在冬春繁殖, 成体体长13—20mm ^[10]。本研究虽未对强壮滨箭虫进行分型, 但图 7d和图 3中显示, 莱州湾强壮滨箭虫夏、秋季(7—10月)个体小、平均体长小于5mm；冬、春季(11—6月)个体大, 绝大多数大于10 mm的强壮滨箭虫个体出现于此期。这与烟台外海^[20]、胶州湾^{[14, 18]}、日本濑户内海^[11-12]等的强壮滨箭虫体型季节变化模式基本相符。

种群体长—频数分布是进行种群世代分析的基础。Nagasawa^[13]和霍元子等^[14]等曾根据体长频数粗略估计了日本东京湾和胶州湾外强壮滨箭虫的世代数。强壮滨箭虫存在多种生态型, 单个生态型都能发育成熟、实现完整的生命周期；而且强壮滨箭虫可以自体或异体受精, 一次受精后产卵可持续数周^[28], 卵孵化只需1—4d^[12], 也即是某个产卵群体可以在较长的时间内, 支持其种群持续增长。因此, 特定时期内强壮滨箭虫种群不同生态型、世代间的体长频数分布存在着高度重叠。要准确推算世代数, 需要基于高频观察的体长参数、发育期(年龄)组成、性腺成熟度以及产卵等数据。Murakami曾结合每周观察到的发育期组成和体长分布, 分离出日本濑户内海强壮滨箭虫4个世代^[12]。本研究中逐月体长频数分布(图 3), 反映了强壮滨箭虫的种群结构季节变动基本特点, 但由于采样时间间隔较大, 单个同生群中可能包含多种生态型, 因而并不能据之准确估测莱州湾强壮滨箭虫种群周年世代数。

无论是内海型或冬季型, 强壮滨箭虫成体体长都大于5 mm^[11-12]。本文中分离出的Cohort Ⅰ的平均体长介于3—5 mm(图 4), 可视为未成熟个体或补充群体。该同生群亦是春季5月、夏季7—8月和秋季10月强壮滨箭虫体长频数混合分布的重心分布所在(图 3)。此三季强壮滨箭虫的体长频数分布接近金字塔型年龄锥体^[32], 据之可认为上述3个季节为强壮滨箭虫种群增长和补充期。3—4月, 体长频数分布重心移至Cohort Ⅱ和Ⅲ, 偏向于壶形锥体^[32], 处于种群丰度下降期。6月, 3个同生群相对组成均衡, 体长频数分布偏向于钟形锥体^[32], 处于种群丰度相对稳定型。冬季冰期12月至2月未进行调查, 期间湾内的水温低, 不可能形成适宜强壮滨箭虫种群快速增长的外部条件。因而认为, 莱州湾的强壮滨箭虫种群补充期应在5—10月间, 晚于日本濑户内海(2—11月)^[12]和黄海(3—10月)^[14]。

3.2 水温和盐度对强壮滨箭虫体型和丰度分布的影响

强壮滨箭虫体长与水温呈明显的负相关^{[12, 14]}, 生长和体型受水温变化控制, 中间型个体遇低温时可继续生长发展成为冬季型较大个体, 而不进入产卵期^[12]。在渤海冬季型强壮滨箭虫在4月占主导, 中间型在9—10月以及1月占主导, 内海型在5—8月以及11—12月占主导^[10]。图 3中, Cohort Ⅲ平均体长大于10 mm, 应主要包含强壮滨箭虫冬季型和过渡中间型个体, 但该组群并不周年存在。10月至11月湾内平均水温由17℃降至10.6℃, Cohort Ⅲ开始出现, 5月至6月平均水温由12℃升至19℃, 6月之后Cohort Ⅲ消失, 11月和6月是其开始出现和消失的转折期, 此两季莱州湾月间水温差最大(与前月水温差 > 7℃)。在东京湾也曾发现3—4月水温8.3—15℃、12月水温12—13℃时, 强壮滨箭虫体型呈现明显的夏、冬季型更替^[13]。胶州湾外, 强壮滨箭虫体长也是在水温由13℃升至17℃的5—6月间出现大幅变化^[14]。已报道的培养实验发现, 冬季型的强壮滨箭虫能存活至17℃^[12]。本研究中显示, 15—17℃可将平均体长 > 10mm和 < 10mm个体分布区分开(图 7d)。综上推测, 强壮滨箭体型变化或更替的水温阈值应不超过15—17℃, 主要更替季节为6月和11月。

强壮滨箭虫被认为是近岸广盐种和较喜低温的广温种^[23]。虽然本文结果中显示强壮滨箭虫盐度耐受范围广, 但它表现一定的低盐偏好习性, 其高丰度往往位于等盐线33以低一侧(图 7a—c)。强壮滨箭虫的相对密集区也基本与莱州湾低盐近岸水季节分布动态相适。受季风、黄河冲淡水和外海水共同作用, 春季(3—5月)莱州湾水温低, 黄河冲淡水向南及东南方、湾底扩散, 强壮滨箭虫数量激增, 高密区位于湾南侧底部；夏季(6—8月)水温升高, 黄河入海径流受莱州湾顺时针环流和东南季风影响、向东或东北向流出, 外海水以补偿形式流入湾内, 导致湾底特别是东侧湾底盐度反而较高, 此季强壮滨箭虫的数量和生物量分布中心明显向湾中西侧偏移；冬季(11—2月)沿岸黄河冲淡水向莱州湾底输送积聚、形成冬季湾底清晰动力学低盐区, 湾底水温较高、盐度较低, 湾口处水温低、盐度高, 强壮滨箭虫则退缩于湾内, 基本不出现于湾口。

3.3 生物量和生产力估算

5月和10月莱州湾强壮滨箭虫的生产力远高于渤海湾南部相应值(0.27 mgC m^-2 d^-1、0.14 mgC m^-2 d^-1)^[22]。3月胶州湾外强壮滨箭虫生物量峰值(411.10 mg/m²)高于莱州湾的5月峰值。如果将未调查的12—2月取11—4月间低值, 莱州湾强壮滨箭虫的年生产力和摄食量估算值分别为1.058g C m^-2 a^-1和2.8 g C m^-2 a^-1, 略高于胶州湾外强壮滨箭虫年生产力(0.67 g C m^-2 a^-1)和摄食率(2.33 g C m^-2 a^-1)^[14]。若以莱州湾水域面积为7000 km²、海洋生物含C量约为干重的40% ^[33]、体内含水量86—89%^[34]计, 莱州湾内强壮滨箭虫全年需要摄食生物的湿重大约为350—490 t。

致谢: 本文海上样品采集和处理、分析得到王秀霞、陈峻峰、吴强、孙坚强、陈瑞盛以及农业部黄渤海渔业资源环境重点野外科学观测试验站工作人员的帮助, 特此致谢。