碳水化合物作为植物光合作用的主要产物，在植物体内的存在形式通常可分为结构性碳水化合物和非结构性碳水化合物^[1]。结构性碳水化合物(如木质素和纤维素)主要用于支持植物体的形态构建^[2]，非结构性碳水化合物(NSC)则是参与植物生命过程的重要物质^[3]，是植物碳吸收与碳消耗关系的一种度量^[4]，通常可以反应植物整体的碳供应状况^{[5, 6]}、可供植物生长利用的物质水平^[7]和对外界环境的适应策略^[6]。植物非结构性碳水化合物主要包括可溶性糖和淀粉^[8]。可溶性糖是植物可被重新利用的光合作用产物，主要包括葡萄糖、果糖和蔗糖等。植物体内可溶性糖的含量在植物生长发育过程中变化很大^[5]，且与环境因子变化密切相关，是植物通过生理调节适应环境变化的重要机制^[4]。淀粉是植物主要的长期能量储存物质之一，是植物贮藏器官中最主要的碳水化合物^[9]。通过研究植物体内非结构性碳水化合物及其组分的含量变化，可以了解植物碳水化合物的供应状况^[10]。

叶片作为植物光合作用的器官，其非结构性碳水化合物及其组分是植物光合作用的主要产物，也是植物合成各种物质的基础。目前，植物叶片的非结构性碳水化合物对温度变化的响应的研究较少，其中有两种机理性假说被较多地用于解释环境温度对植物叶片碳水化合物含量的影响^[11]。第一种假说为“碳平衡失调”假说^[12]，该假说认为：低温导致碳供应不足，碳水化合物水平下降^[8]，不能满足植物生长需要。该假说目前主要用于解释高山林线的形成。第二种假说为“植物叶片渗透压调节假说”，该假说认为：低温等胁迫条件导致植物叶片中非结构性碳水化合物含量的增加，渗透势增加，提高溶质浓度，降低水势以适应低温环境，维持自身正常生长代谢^[13]。然而，对上述两种假设的验证集中于垂直海拔梯度^[12]和控制实验^[13]，它们是否在不同纬度带上森林生态系统中适用仍值得商榷。此外，本文试图探讨植物叶片非结构性碳水化合物在物种-生活型-群落之间是否具有规律性变化以及能否反应该地区植物对温度的响应。

目前草原生态系统植物NSC含量的变化以及对温度和水分的响应已有研究，比如白可喻等人对荒漠草原12种牧草贮藏NSC含量变化规律进行了研究^[14]，但这些研究大多集中在个体水平^{[8, 12, 13, 14]}，系统地在生态系统尺度开展的研究仍未见报道。本文以温带典型森林生态系统242种植物叶片为研究对象，通过比较分析植物叶片NSC及其组分的含量变化，揭示温带典型森林生态系统植物叶片NSC及其组分的含量沿纬度带的变化趋势以及NSC在不同生活型植物之间的分布规律，为更好地阐明森林生态系统植被碳代谢和生长适应对策提供基础数据，为研究植物对气候变化及地带性植被生物学提供理论基础。

研究地点选择在大兴安岭、小兴安岭和长白山地区。这3个森林生态系统是我国温带最具有代表性的森林生态系统。为了保证不受人为因素或者尽量少受人为因素干扰，所有采样点均选择在国家级自然保护区内(大兴安岭的呼中自然保护区、小兴安岭的凉水自然保护区和长白山自然保护区)。具体概况见表 1。

呼中自然保护区位于我国大兴安岭伊勒呼里山北坡、呼玛河中上游^[15]。地处东经123°01′，北纬51°46′，海拔高度为812 m，年平均温度为-3.67 ℃，年平均降雨量为473 mm，降水量季节分配变化较大，降雨量主要集中在夏季。地带性土壤主要为棕色针叶林土，植被类型主要为寒温带针叶林。主要优势乔木为落叶松(Larix gmelinii Rupr.)、樟子松(Pinus sylvestris L.)和白桦(Betula platyphylla Suk.)等，灌木层主要有兴安杜鹃(Rhododendron dauricum L.)、杜香(Ledum palustre L.)和笃斯越桔(Vaccinium uliginosum L.)等，常见的草本植物主要有小叶章(Deyeuxia angustifolia Vickery.)和东方草莓(Fragaria orientalis Losinsk.)等^[16]。

凉水自然保护区位于黑龙江省伊春市带领区境内。地处东经128°54′，北纬 47°11′，海拔高度为400 m，年平均温度为0.01 ℃，年平均降雨量为648 mm，且多集中在夏季。地带性土壤为暗棕色森林土，植被类型为温带红松针阔叶混交林。主要优势乔木有红松(P. koraiensis Siebold & Zucc.)、红皮云杉(Picea koraiensis Nakai.)、落叶松(L. gmelinii Rupr.)、白桦(B. platyphylla Suk.)等，优势灌木主要有刺五加(Acanthopanax senticosus Harms.)、石蚕叶绣线菊(Spiraea chamaedryfolia L.)、早花忍冬( Lonicera praeflorens Batalin.)等^[17]。林下草本植物主要有山茄子(Brachybotrys paridiformis Maxim.)、溪木贼(Equisetum fluviatile L.)、东北蹄盖蕨(Athyrium brevifrons Nakai.)等^[18]。

长白山自然保护区位于吉林省东南部长白山林区，地处东经128°05′，北纬42°24′，海拔高度为784 m，年平均温度为2.79 ℃，年平均降雨量为691 mm，降水量季节分配变化较大，降雨量主要集中在生长季节6—9月份^[19]。土壤类型为山地暗棕色森林土，植被类型主要为红松阔叶混交林。乔木层的主要建群种有红松(P. koraiensis Siebold & Zucc.)、紫椴(Tilia amurensis Rupr.)、蒙古栎(Quercus mongolica Fisch.)等，优势种有落叶松(L. gmelinii Rupr.)、臭冷杉(Abies nephrolepis Maxim.)、榆树(Ulmus pumila L.)等^[20]，灌木层主要有毛榛(Corylus mandshurica Maxim.)、刺五加(A. senticosusHarms)、东北茶藨子(Ribes mandshuricum Kom.)和狗枣猕猴桃(Actinidia kolomikta Rupr& Maxim.)等。林下草本植物的常见种有山茄子(B. paridiformis Maxim.)、透骨草(Phryma leptostachya L.)等。

2013年7月1—8日，依次在呼中，凉水和长白山自然保护区进行样品采集。在每个采样地点，选取具有代表性的30 m × 40 m样地，重复数4个。在每个样地内采集乔木、灌木和草本叶片。乔木样品采集：每个树种选择生长正常的树木，再根据不同层次和方位，用高枝剪或人工爬树的方法采集树冠中上部东南西北4个不同方向的小枝4个，获取叶片的混合样品；本研究以每个样地内的1株树为1个重复，4株树作为4个重复^[21]。灌木样品采集：在30 m × 40 m样地内采集灌木中部偏上叶片，获得混合叶片样品。草本样品采集：采集样地内各个物种的地上部鲜叶，获得混合叶片样品。野外采样后，将采集到的叶子及时放入内置冰块的保温箱中，回到室内对叶片进行简单筛选，并擦净表面污物，随后放入冰箱进行常规冷冻保存。本研究物种采集情况如下：呼中92个物种、凉水105个物种，长白山115个物种；如果考虑到不同地点重复出现的物种，共采集了242种植物的叶片样品，其中乔木有39种，灌木57种，草本134种。

选取冷冻的植物鲜叶，剪碎混匀，每份称取0.2 g，每个树种4个重复; 放入20 mL试管中，加蒸馏水并用塑料薄膜封口，在沸水浴中提取叶片可溶性糖溶液，冷却后进行过滤定容。采用高氯酸法，提取可溶性糖溶液过滤后试管中的剩余残渣中的淀粉溶液,本文的测试方法采用经典的蒽酮比色法^{[22, 23]}，利用紫外可见分光光度计(UV-1700，岛津仪器有限公司，苏州)在630 nm处对可溶性糖和淀粉的吸光值进行测定并计算其含量。

数据统计分析在Excel 2003和SPSS 12.0软件系统下完成。采用单因素方差分析(One-way ANOVA)和最小显著差异法(LSD)分析不同生活型植物叶片可溶性糖、淀粉和非结构性碳水化合物的差异显著性水平，显著性水平为P = 0.05，图表绘制主要由Excel 2003和Origion 8.0来完成。

东北3个典型森林生态系统242种植物叶片的可溶性糖含量存在很大的变异幅度，变化范围为13.52—218. 45 mg/g，分布在110 mg/g以下的物种数占90%以上(图 1)。其中，呼中92种植物叶片可溶性糖含量的变化范围为13.52—218. 45 mg/g，平均值为55.31 mg/g；凉水105种植物叶片可溶性糖含量值的变化范围为13.97—141.57 mg/g，平均值为56.25 mg/g；长白山114种植物叶片可溶性糖含量值的变化范围为16.42—210.63 mg/g，平均值为77.80 mg/g。3个典型森林生态系统植物叶片可溶性糖含量均呈偏正态分布，分布范围集中在10—150 mg/g的物种数均占90%以上(图 1)。

图 1 东北典型森林生态系统植物叶片非结构性碳水化合物分布 Fig.1 Distributions of leaf non-structural carbohydrates (NSC) in typical forest Ecosystems in northeast China

图选项

东北3个典型森林生态系统242种植物叶片淀粉含量的变化范围为8.46—188.68 mg/g，90%的物种分布在130 mg/g以下(图 1)。呼中植物叶片淀粉含量的变化范围为8.46—188.68 mg/g，均值为55.83 mg/g。凉水的变化范围为12.68—225.55 mg/g，均值为65.07 mg/g。长白山的变化范围为12.68—225.55 mg/g均值为75.93 mg/g。3个典型森林生态系统淀粉含量值呈偏正态分布，90%的分布范围集中在8.46—188.68 mg/g之间(图 1)。

242种植物叶片NSC的变化范围为33.45—379.72 mg/g，90%以上的物种分布在30—240 mg/g之间(图 1)。呼中植物叶片NSC含量的变化范围为33.80—379.72 mg/g，平均值为114.14 mg/g。凉水植物叶片NSC含量的变化范围为33.69—301.75 mg/g，平均值为121.32 mg/g。长白山植物叶片NSC含量值的变化范围为32.45—337.51 mg/g，平均值为153.72 mg/g。3个典型森林生态系统NSC含量值呈偏正态分布，90%的分布范围集中在30—300 mg/g之间(图 1)。

不同生活型植物叶片可溶性糖含量有所差异。东北3个典型森林生态系统乔木可溶性糖含量为76.87 mg/g，显著高于灌木和草本的可溶性糖含量(P < 0.05)，其次为草本植物叶片可溶性糖含量为60.66 mg/g，灌木植物叶片可溶性糖含量最低，为59.57 mg/g。呼中、凉水和长白山植物均表现为乔木叶片的可溶性糖含量最高，分别为58.60、65.91和99.96 mg/g(图 2)。

图 2 不同生活型植物叶片非结构性碳水化合物含量 Fig.2 Comparisons of leaf non-structural carbohydrates (NSC) among different plant life forms in northeast China

图选项

东北3个典型森林生态系统草本叶片淀粉含量为71.92 mg/g，显著高于乔木和灌木叶片淀粉含量(P < 0.05)，灌木次之，乔木最低，其淀粉含量分别为57.73和56.95 mg/g。呼中、凉水和长白山植物均表现为草本叶片的淀粉含量最高，分别为58.04、70.70和81.01 mg/g(图 2)。

东北3个典型森林生态系统乔木叶片NSC含量为133.82 mg/g，略高于灌木和草本叶片NSC含量，草本次之(132.59 mg/g)，灌木最低(117.30 mg/g)。呼中草本叶片NSC含量略高于灌木和乔木。凉水和长白山乔木叶片NSC含量最高，分别为128.12和169.03 mg/g，略高于灌木和草本叶片NSC含量(图 2)。

东北3个典型森林生态系统乔木叶片可溶性糖、淀粉和NSC含量沿着纬度(或温度梯度)从北到南表现为递增趋势，表现为呼中 < 凉水 < 长白山(图 3)。乔木叶片可溶性糖含量从北到南呈递增趋势：呼中(58.60 mg/g)< 凉水(65.91 mg/g)< 长白山(99.96 mg/g)。乔木叶片淀粉含量表现为：呼中(55.83 mg/g)< 凉水(65.07 mg/g)< 长白山(75.93 mg/g)。乔木叶片NSC含量从北到南呈递增趋势：呼中 (111.14 mg/g)< 凉水 (121.32 mg/g)< 长白山(153.72 mg/g)(图 3)。

图 3 东北典型森林生态系统乔木叶片非结构性碳水化合物含量 Fig.3 Comparisons of leaf non-structural carbohydrates (NSC) in trees in forests of northeast China

图选项

东北3个典型森林生态系统中落叶乔木与常绿乔木NSC及其组分含量有所差异，但差异不显著(P > 0.05)。呼中落叶乔木可溶性糖含量(60.90 mg/g)、淀粉含量(51.24 mg/g)和NSC含量(112.14 mg/g)均大于常绿乔木的可溶性糖含量(26.42 mg/g)、淀粉含量(19.01 mg/g)和NSC含量(45.42 mg/g)(图 4)。凉水落叶乔木淀粉含量(64.31 mg/g)高于常绿乔木淀粉含量(50.28 mg/g)，落叶乔木可溶性糖和NSC含量小于常绿乔木(图 4)。长白山落叶乔木可溶性糖含量(102.46 mg/g)、淀粉含量(72.44 mg/g)和NSC含量(174.90 mg/g)均大于常绿乔木的可溶性糖含量(72.44 mg/g)、淀粉含量(32.00 mg/g)和NSC含量(104.43 mg/g)(图 4)。

图 4 落叶乔木与常绿乔木叶片非结构性碳水化合物的比较(均值 ± 标准误) Fig.4 Comparisons of leaf non-structural carbohydrates (NSC) between deciduous and evergreen trees in northeast China Data represent the mean ± SE

图选项

温带3个典型森林生态系统中植物叶片可溶性糖、淀粉和NSC的空间分布格局一致，即从北到南呈递增趋势。本研究显示，在东北3个典型森林生态系统中，植物叶片可溶性糖含量、淀粉含量和NSC含量均表现为呼中 < 凉水 < 长白山(图 1)。本研究所得结论验证了本文中所提到的“碳平衡失调”假说^[12]。沿着纬度带从南到北，温度降低，低温导致植物体碳供应水平降低，碳水化合物供应不足^[8]。证明了高山林线假说之一的“碳平衡失调”假说^[12]，也适用于解释东北典型森林生态系统中植物叶片可溶性糖、淀粉和NSC含量的变化趋势。但本结论与前言中所提到的“植物叶片渗透压调节假说”中的低温导致细胞渗透势增加，植物为了保持正常的新陈代谢，会增加体内的非结构性碳水化合物含量不符^[13]。该假设在不同海拔梯度和控制实验研究中得到了证实，但在本文未得到证实，可能是因为本研究是在水平方向上探讨温度梯度对植物叶片NSC的影响，但是温度梯度是在东北这个大区域背景下，温度梯度太小验证不了“植物叶片渗透压调节假说”^[13]。如果森林样带放大到具有极值温度区的情况下，NSC及其组分含量的变化趋势是否会支持该假说，还有待进一步研究。

在东北3个典型森林生态系统中，不同生活型植物叶片中可溶性糖、淀粉和NSC含量有所差异(图 2)。呼中、凉水和长白山乔木叶片可溶性糖含量和NSC含量最高，草本叶片淀粉含量最高(图 2)。森林生态系统在长期的竞争与适应过程中，形成了比较稳定的植被群落^[24]。根据外貌特征森林群落主要可以分为乔木层、灌木层和草本层。乔木层为森林群落中的优势层，接收到的光照最强，光合作用最为充分，植物叶片的碳同化能力最大，NSC和可溶性糖分别作为植被光合作用的主要产物和可被重新利用的光合作用产物，推断其含量也会最高^{[25, 26]}。与乔木层相比，灌木层和草本层处于次优势层，由于乔木层的遮挡，吸收的太阳辐射低于乔木层，植物叶片的碳同化能力相对较弱，所以NSC和可溶性糖含量低于乔木层。

乔木层作为森林群落中的优势层，关注乔木植物叶片的NSC及其组分含量对研究森林生态系统碳吸收与碳代谢有很大的贡献。与以往研究相比较，本研究中乔木叶片的NSC含量与Hoch等^[4]对温带树种叶片NSC含量的研究结果相符(100—170 mg/g)。本文乔木的研究结果(133.82 mg/g)略低于印婧婧等^[27]测得的内蒙古半干旱区植物叶片NSC含量的均值为161 mg/g。施政等^[10]对祁连圆柏NSC含量的研究结果大约为40—50 mg/g，低于本文所测得的东北242种植物叶片的NSC含量。原因可能有两方面，一方面可能由其所处自然环境条件的差异性导致；另一方面可能由物种之间的差异性所致。乔木层作为东北典型森林生态系统的优势层，从南到北，随着温度的降低，NSC含量呈递减的趋势，在一定程度上支持了“碳平衡失调”假说，当处于低温环境条件下时，植物既需要充足的碳水化合物维持其生长，也需要充足的可溶性碳水化合物来提高其在低温环境下的生存能力^[6]。本研究中，呼中和长白山可溶性糖和NSC含量均表现为落叶乔木大于常绿乔木树种，3个典型森林生态系统的淀粉含量均表现为落叶乔木大于常绿乔木，可能是因为落叶树在落叶前积累更多的NSC储备，以应对冬季的维持呼吸消耗和早春展叶生长的需要^[28]。

东北典型森林生态系统242种植物叶片可溶性糖含量为63.31 mg/g，淀粉含量为65.66 mg/g，NSC含量为128.96 mg/g；沿着纬度带从北到南，可溶性糖、淀粉和NSC呈递增趋势，一定程度上验证了“碳平衡失调假说”。3个典型森林生态系统乔木叶片可溶性糖和NSC含量最高，草本叶片淀粉含量最高，该结果与乔木层处于优势层等基本理论一致。东北3个典型森林生态系统乔木可溶性糖、淀粉和NSC含量从北到南呈递增趋势。3个典型森林生态系统中落叶乔木的淀粉含量均大于常绿乔木，可能是由于落叶树在落叶前需要积累更多的NSC储备的原因导致。