酸雨作为全球性环境问题之一, 已受到国际社会的普遍关注^[1]。我国酸雨区面积仍不断扩大, 危害程度逐渐加重, 已超过国土面积的40%, 其中亚热带地区的酸雨污染尤为严重^[2]。浙江位于我国中亚热带, 全省平均酸雨率超过80%, 是酸雨问题发生的典型区域^[3]。酸雨不仅对植物叶片造成直接的损害, 使叶片变黄甚至脱落, 影响植物光合作用, 而且可以导致土壤酸化, 造成钾、钙、镁等营养元素淋溶, 从而使土壤贫瘠, 影响植物正常生长发育^[4]。由于自然环境中部分植物群落对酸雨敏感且抗性较差, 导致该区域植被群落完全消失或发生群落演替而引起重大的结构变化, 给森林生态系统带来严重的影响和破坏^[5]。毛竹(Phyllostachys pubscens)为禾本科刚竹属, 单轴散生型常绿乔木状竹类植物, 世界上85%的毛竹生长在我国长江以南地区^[6]。毛竹种群的地下根茎克隆生长过程使其具有很强的水平扩展能力, 通过地下竹鞭向邻近异质小生境拓殖, 实现毛竹向周围林地不断扩张, 并在成功入侵其他林分后演变为毛竹单一优势群落, 降低生态系统多样性^[7-8]。近年来, 酸雨胁迫下的毛竹入侵导致生态系统重新构建过程引起了科研人员的高度关注和浓厚性趣, 但大多仅涉及酸雨对毛竹凋落物分解、生理生化性质等方面^[9]。研究发现, 酸雨胁迫初期的毛竹净光合速率无显著变化, 毛竹可以通过调节保护酶活性、提高渗透调节能力和释放VOCs等方式来提高适应环境的能力。随胁迫时间延长, 高浓度酸雨处理下毛竹叶片净光合速率逐渐降低, 毛竹的生理生化反应被抑制^[10]。但事实证明, 长期的酸雨胁迫加剧了毛竹入侵对自然生态系统稳定性的威胁^[11], 毛竹在生理生化反应被抑制的条件下如何入侵其他林分的适应机制尚未见报道。

毛竹通过地下鞭根向邻近森林逐渐扩张的过程能够引起地下根系竞争^[12]。地下根系竞争会引起根系形态及分布格局的变化, 这是植物种群克服环境异质性的重要途径, 根系发达会使植物在长期竞争中占优势, 其中形态可和生物量的响应是植物适应环境变化的一种重要模式^[13-14]。为明确酸雨胁迫下毛竹与阔叶树根系的变化, 掌握毛竹在竞争中优势地位的变化趋势, 本文在天目山国家级自然保护区毛竹向阔叶林扩张的典型区域, 设置2种酸雨胁迫模式T1(pH=4.0)、T2(pH=2.5)及喷洒天然湖水作为对照CK(pH=5.5), 比较3种处理对毛竹与阔叶树的根系生物量密度、形态等的参数差异, 以及土壤理化性质的特征变化, 探讨毛竹根系生物量及其形态特征受酸雨胁迫的变化规律, 揭示毛竹阔叶林根系在酸雨胁迫中的反应, 为评价毛竹入侵对生态功能的影响提供理论依据。

1 研究地区与研究方法 1.1 研究地区概况

研究区域位于浙江省杭州临安天目山国家级自然保护区(30°18′30″—30°21′37″N, 119°24′11″—119°27′11″ E), 保护区海拔300—1500 m, 年平均气温8.9—15.8℃, 最冷月气温2.6—3.4℃, 极端最低气温-20.2℃最热月气温19.9—28.1℃, 无霜期209—235 d, 年平均降雨量1400 mm^[15]。其森林植被大体分为6种类型：常绿阔叶林, 常绿落叶阔叶混交林, 落叶阔叶林、针阔混交林, 针叶林、毛竹林。毛竹林主要分布在海拔350—950m。林冠层树种主要有青冈(Cyclobalanopsis glance)、木荷(Schima superba)、苦槠(Castanopsis sclerophylla)、毛竹(Phyllostachys pubscens)等；灌木层有毛花连蕊茶(Camellia fraternal)、山矾(Symplocos caudate)和山胡椒(Linder glauce)等；草本层有菊科(Compositae)、禾本科(Gramineae)、鳞毛蕨科(Dryopteridaceae)等植物^[16]。

1.2 试验样地设计

2017年3月, 根据浙江省杭州临安天目山国家级自然保护区毛竹—阔叶林的分布情况, 在毛竹向阔叶混交林(青冈、苦槠)扩张区域布设3块实验样地, 每个样地宽5 m, 长25 m。采用随机区组设计, 在每块样地内各设置3个5 m×5 m的样方, 样方间预留5 m宽的缓冲带, 共计9个模拟酸雨实验样方。在样方离地高度2 m处设置透明聚氯乙烯遮雨棚, 减少自然降雨对样地的影响。参照临安市以往的常规酸雨监测资料^[17], 按照H₂SO₄ : HNO₃=8:1的摩尔比配置模拟酸雨母液, 再用母液与去离子水配成相应pH值的模拟酸雨。设置对照CK(pH=5.5)、T1(pH=4.0)、T2(pH=2.5) 3个模拟酸雨处理, 其中对照为当地的天然湖水。自2017年7月开始模拟酸雨处理, 喷淋频率为每月3次。每个样方每次喷洒量为10 L^[18]。

1.3 取样与测定 1.3.1 植物根系测定

2018年7月在样地内进行取样, 采用根钻法(内径10 cm)在每个样方内设置6个采样点分3层(0—10, 10—20, 20—30 cm)钻取土样, 6个采样点位置分别离竹距离为20、40、60 cm和离树距离为20、40、60 cm。将土样带回实验室, 用60目标准土壤筛(0.28 mm孔径)将根系与土壤分离, 将毛竹鞭根与阔叶树根分开, 用自来水反复冲洗干净, 利用EPSON根系扫描仪获得根系样品图像, 采用WinRHIZO Pro STD1600+型根系图像分析系统(Regent Instruments Inc., Quebec, Canada)进行分析。各层根系按照直径≤2 mm、2—5 mm、>5 mm分为3级, 用电子天平(瑞士Metler)准确测量竹鞭及每级根系的鲜重并记录, 后置于80℃烘箱(德国Binder)中烘干至恒重(24 h)计算根系生物量(g /m²)。根系生物量计算公式为：

根生物量(g /m²)=平均每土芯根干质量(g)/[π×(0.1/2)²]

式中, 0.1为根钻内径(m)。

1.3.2 土壤理化性质测定

土壤pH值用土:水=1 : 2.5浸提, 电位法测定；土壤溶解有机碳(Soil dissolved organic carbon, DOC)含量使用高纯度水浸提, 取上清0.45 μm滤膜后使用岛津TOC-VCPH分析仪测定；碱解氮(Available nitrogen, AN)含量采用碱解蒸馏法测定^[19]；有效磷(Available phosphorous, AP)含量采用钼锑抗分光光度法测定^[20]；速效钾(Available potassium, AK)含量采用火焰原子吸收法测定；土壤有机质(Organic matter, OM)含量测定采用重铬酸钾容量法^[21]。

1.4 数据处理

使用SPSS软件(IBM SPSS Statistics 22 for WINDOWS)进行数据统计分析；采用Pearson法进行相关性分析, 差异显著性检验采用Duncan法。

2 结果与分析 2.1 不同酸雨处理的根系形态

模拟酸雨对毛竹和阔叶树根系的总根长、总表面积、总体积及细根比根长均有显著影响(P < 0.05)(表 1)。与CK(pH=5.5)相比, T1(pH=4.0)对阔叶树具有显著的抑制作用(P < 0.05), 导致阔叶树根系的总根长、总表面积、总体积及细根比根长分别下降了39.9%、39.4%、42.3%和16.2%, 对毛竹根系形态没有显著影响。T2(pH=2.5)对毛竹和阔叶树均有显著的抑制作用(P < 0.05), 导致毛竹的根系总根长、总表面积、总体积及细根比根长分别下降了41.5%、42.9%、46.4%和15.1%, 阔叶树根系的总根长、总表面积、总体积及细根比根长分别下降了60.2%、63.3%、61.8%和20.5%。另外, T1(pH=4.0)对毛竹细根比根长具有促进作用, 对阔叶树细根比根长具有抑制作用。

2.2 不同酸雨处理根系生物量的垂直分布格局

由表 2可知, 0—30 cm土层中, 3种处理的毛竹根系和阔叶树细根的生物量密度自上而下均表现为逐渐下降的趋势, 但毛竹鞭根和阔叶树的2—5 mm及>5 mm径级根系表现有所不同, 毛竹鞭根呈现自上而下不断增加的趋势, 阔叶树2—5 mm径级根系表现为在0—10 cm土层中最高, 20—30 cm次之, 而10—20 cm最小, 阔叶树>5 mm径级根系表现为在20—30 cm土层中最高, 10—20 cm次之, 而0—10 cm最小。在同一土层中, T2对毛竹根系和鞭根生物量及阔叶树细根生物量具有显著抑制作用(P < 0.05), 而T1仅对阔叶树2—5 mm及>5 mm径级根系生物量具有显著抑制作用(P < 0.05)。

由表 2还可以看出, 不同土层不同处理的根系分布比例不尽相同。在CK样地中, 阔叶树0—10、10—20、20—30 cm土层根系生物量分别占总根量的29.7%、32.2%、38.1%, T1样地中分别为30.2%、30.9%、38.9%, T2样地中分别为32.3%、30.5%、37.2%。另外, 在CK样地中, 毛竹在0—10、10—20、20—30 cm土层中的根系生物量分别占各层总生物量的81.9%、75.4%、66.6%, T1样地中分别为88.2%、88.1%、78.5%, T2样地中分别为87.2%、83.7%、65.8%, 可见在酸雨作用下, 尤其是弱酸酸雨作用下, 各土层毛竹根系生物量占总生物量比重增加, 表现为向阔叶林加快扩张的趋势, 同时趋向表层分布的主要是毛竹吸收根系, 而阔叶树根系则向深层发展。

2.3 不同酸雨处理根系生物量的水平分布格局

由表 3可以看出, 毛竹≤ 2 mm径级根系离竹距离20 cm处生物量最高, CK、T1、T2处理样地分别为747.52、656.77、516.75 g/m², 离树20 cm处生物量最小, 分别为211.33、256.37、207.49 g/m², 其余水平分布点间差异均不显著(P>0.05)。毛竹2—5 mm径级根系则表现为离竹40 cm、60 cm、离树60 cm处根系生物量差异不显著(P>0.05), 与离竹20 cm、离树40 cm和20 cm处根系生物量差异显著(P < 0.05), 在阔叶树根系周围分布有大量毛竹根系, 而阔叶树3种径级根系的生物量均随离树距离增加、离竹距离减小, 呈现显著下降趋势, 毛竹周围仅有少量阔叶树根系分布。在T1和T2处理样地中, 离竹20 cm处, 无>5 mm阔叶树根系分布。

在过渡区中, 在不同酸雨处理的毛竹和阔叶树根系水平分布特征不同(图 1), 毛竹和阔叶树根系总生物量在CK中最高, 在T2中最低, 且毛竹和阔叶树根系在CK与T2之间的生物量差异显著(P < 0.05), 而在CK与T1之间的差异不显著(P>0.05)。由此可看出, 强酸酸雨对毛竹和阔叶树根系均具有显著的抑制作用, 且与离竹距离和离树距离的变化无关。

2.4 不同酸雨处理的土壤理化性质

模拟酸雨对毛竹阔叶混交林土壤pH值、OM、DOC、AN、AP、AK含量的影响呈差异显著水平(表 4)。通过比较发现, T2土壤的平均pH值比CK土壤的低19.23%, T1土壤的平均pH值比CK土壤的低7.69%。T2土壤有机质比CK土壤的低39.83%, T1土壤的有机质比CK土壤的低25.19%。T1土壤的DOC、AN、AP、AK含量分别是CK土壤的0.81倍、1.40倍、1.05倍和0.83倍, T2土壤的DOC、AN、AP、AK含量分别是CK土壤的0.61倍、1.61倍、1.68倍和0.68倍。由此可见, 不同强度的酸雨对毛竹入侵阔叶林过渡区的土壤理化性质具有显著影响(P < 0.05)。

2.5 毛竹根系与土壤性质的关系

毛竹根系、竹鞭的形态特征与土壤性质的相关性分析表明(表 5)：pH、有机质、可溶有机碳对毛竹的总根长、总根表面积、总根体积和生物量的影响差异极显著(P < 0.01)。碱解氮对毛竹的总根长、总根体积和生物量的影响差异极显著(P < 0.01), 对总根表面积的影响差异显著(P < 0.05)。有效磷对毛竹的总根长、总根表面积、总根体积和细根比根长的影响差异显著(P < 0.05), 对生物量的影响差异显著(P < 0.05)。速效钾对毛竹总根长和生物量的影响差异极显著(P < 0.05), 对总根表面积和总根体积的影响差异显著(P < 0.05)。

3 讨论与结论

在长期酸雨胁迫下, 毛竹表现出较高适应性, 使得毛竹入侵阔叶树的速度发生规律性变化。毛竹根系形态变化及生物量分布是毛竹对酸雨胁迫的重要适应策略, 根系形态可塑性表现为细根比根长、根系生物量密度及分布等多种因素, 酸雨对这些因素及土壤环境均具有不同程度的影响^[22]。

3.1 酸雨胁迫的毛竹入侵

植物的种间竞争除了争夺光资源以外, 还表现在植物根系对土壤养分吸收利用能力上^[23]。根系形态可塑性是衡量根系竞争策略的重要指标, 多数学者认为根长、根体积、细根比根长等指标的增加有利于增强根系竞争力^[24], 刘骏^[25]等对毛竹向常绿阔叶林扩张过程中细根策略的研究发现, 毛竹在与阔叶树竞争的过程中, 细根比根长显著增加, 提高了环境的适应对策, 达到种群扩张的目的。本研究发现, 弱酸酸雨对毛竹的根系形态没有显著影响, 但是对阔叶树的根系形态具有显著的影响。毛竹与阔叶林生态适应力和耐受力的不同是毛竹种群的扩散蔓延的主要原因, 毛竹种群呈现加快扩张趋势。而强酸酸雨对毛竹和阔叶树的根系总根长、总根表面积、总根体积和细根比根长均具有显著的抑制作用, 这说明酸雨胁迫下毛竹与阔叶林的地下根系竞争强度减弱, 但毛竹表现出较强的可塑性反应, 这意味着毛竹更能够适应酸雨胁迫环境, 获得更大的竞争优势, 从而仍保持入侵趋势。当酸雨强度进一步提高时, 毛竹与阔叶林的地下根系都将失去竞争力, 同时自然生态系统遭到严重破坏, 甚至该区域植被群落完全消失或发生群落演替而引起重大的结构变化。

根系的广布性是根系形态可塑性的特征之一, 生物量表征着根系的广布性, 反映了植物对土壤资源的竞争能力^[26]。本研究发现, 毛竹细根生物量高于常绿阔叶林, 表现出较高的生物量可塑性, 发达的根系占据较大的土壤空间, 能够获取更多的养分和水分资源。不同酸雨处理各土层中根系分布的比例不尽相同, 在酸雨胁迫下, 毛竹在土壤表层的根系生物量占有比例增加, 可能是由于土壤中容易被利用植物的水分和养分大都分布在土壤表层, 酸雨酸度在一定阈值范围内可以促进毛竹获得更大的竞争优势。

生物量水平分配的改变是克隆植物适应异质性环境的结果, 植物为了从土壤中吸收更多的水分和营养物质, 加速根系生长, 增加根系生物量, 这是毛竹对资源异质性的一种适应对策^[27-29]。资源的异质性和干扰的随机性导致了毛竹在生物量分配格局上的差异, 反映了毛竹在酸雨胁迫下的生长策略以及在资源有限条件下对维持自身生存和发展的各项功能做出选择的一种权衡。阔叶树各径级根系在不同土层中的水平分布表现为距树干距离增加而减少的趋势, 同时酸雨胁迫下毛竹根系的水平分布格局也发生了明显的变化, 毛竹根系的水平分布则表现为距主干距离增加, 根系减少未见明显趋势, 在阔叶树周围分布有大量毛竹根系。随着与毛竹的接近, 阔叶树根系不断下降, 在毛竹周围有少量的阔叶树根系分布, 这说明酸雨显著抑制了阔叶树的根系可塑性发育, 从而加速了毛竹入侵。

3.2 毛竹入侵的影响因子

土壤条件是林木根系形态分布的主要影响因素之一, 其中土壤酸碱度是对外界环境变化反应最敏感的土壤理化性质, 对土壤的微生物活动以及植物根系生长发育都有很大的影响^[30-31]。本研究中毛竹入侵阔叶林形成的混交林中, 土壤pH值随着酸雨强度的增加而降低。土壤酸化过程中, 土壤的分解与矿化过程加快, 造成钾、钙、镁等营养元素淋溶, 关键养分元素缺乏导致植物根系发育受阻, 抑制了植物根系可塑性发育^[32]。氮素通常是限制植物根系发育的因子, 增加氮素能够促进植物根系生长发育, 使植物在竞争中占据优势地位^[33]。酸雨中的氮氧化物在一定程度上增加土壤中的氮素, 而酸雨通过抑制了植物根系生长, 降低了土壤氮素的利用^[34], 提高土壤氮素含量。因此, 酸雨胁迫下, 毛竹能够更快适应土壤养分含量变化实现成功入侵。另一方面, 毛竹具有生长速度快和养分吸收能力强的特性, 较高的土壤养分可以促进毛竹根系的快速生长, 有利于毛竹入侵和扩散^[35]。由于入侵物种和被取代的物种适应性的差异, 因而根性可塑性的物种在竞争中处于相对优势。建议深入研究毛竹入侵对酸雨胁迫的入侵策略需要将根系形态可塑性、生理可塑性和生长动态可塑性等多个方面相结合, 综合考虑根系可塑性在竞争中的表现, 才能全面揭示酸雨胁迫下毛竹入侵阔叶林的驱动机制。