森林凋落物是森林生态系统的重要组成部分, 在维持土壤肥力、促进生态系统正常的物质循环和能量流动方面发挥重要作用。森林植被吸收利用的养分中, 90%以上的N、P以及60%以上的其他矿质元素均来自于植物体通过凋落物归还到土壤中的营养^[1]。凋落物起始养分含量决定其分解过程中的养分释放速率及养分归还量。凋落物分解的快慢及养分释放的多少, 决定了生态系统的养分周转效率, 也决定了土壤中有效养分的供应状况, 进而影响植物的养分吸收^[2]。自然界中所有植物均由超过16种元素构成, 其中C、N、P为主要元素, 凋落物的C、N、P化学计量比可以反映出植物体的营养利用效率及森林生态系统的相对养分限制^{[3, 4]}, 对凋落物分解、植物生长及生物地球化学循环等方面有重要意义。

目前关于森林生态系统内新鲜凋落物及现存凋落物的养分特征已有大量研究。新鲜凋落物为一定时间内产生且未分解的凋落物, 现存凋落物为森林地表多年积累下来的未分解、半分解及全分解凋落物。Lado-Monserrat等^[5]对地中海松林凋落物养分特征研究发现, 森林砍伐对凋落物产量及养分归还量影响显著, 对凋落物分解过程中的养分释放动态无显著影响。Pereira等^[6]对亚马逊热带森林凋落物研究发现, 修建水电坝会显著增加附近森林生态系统的凋落物产量, 加快其分解速率, 而对凋落物养分积累无显著影响。对中国阔叶树种新鲜叶片凋落物化学计量比研究发现, 其C:N处在全球阔叶树种叶片凋落物范围内, C:P相对较低, N:P相对较高^[7]。赵畅等^[8]对喀斯特原生林生态系统现存凋落物研究发现, 坡向对凋落物现存量、养分含量、养分储量及元素释放率影响显著。这些工作都是针对新鲜凋落物或现存凋落物分别进行的研究, 未能对新鲜凋落物与现存凋落物养分特征进行比较研究。事实上, 通过同一森林生态系统两种不同类型的凋落物养分特征的比较, 我们可以了解其凋落物分解速率的快慢以及养分的周转情况, 为整体评估该森林生态系统的存在状况提供依据。

神农架地跨中亚热带和北亚热带, 其保存的地带性常绿落叶阔叶混交林是北半球常绿落叶阔叶混交林生态系统的最典型代表, 且其优势树种不同于同纬度分布的其他同类型森林^[9]。因此, 在该地区开展的凋落物养分特征研究对了解北亚热带典型植被的养分利用与养分周转具有重要意义。本研究选取神农架地区一处北亚热带典型常绿落叶阔叶混交林, 对其凋落物养分特征进行对比分析, 拟解决以下科学问题：该森林生态系统新鲜凋落物与现存凋落物间的养分含量及化学计量比存在哪些差异？其凋落物的养分归还量及养分储量在亚热带阔叶林中处于何种水平？

1 研究方法 1.1 样地概况

研究地点为湖北省西部神农架南坡的常绿落叶阔叶混交林, 地理位置为31.33° N, 110.49° E, 海拔1700 m, 坡度40°, 坡向NW 5°。年平均气温为10.6 ℃, 年降水量为1330 mm, 全年无霜期为185 d。土层厚度100 cm, 土壤类型为黄棕壤, pH值为5.77, 土壤有机质、全氮、全磷含量分别为52.1、2.33、0.49 g/kg。枯枝落叶层厚度为5—10 cm。该森林生态系统以壳斗科树种为主, 其中落叶树种主要为栎属(Quercus)和水青冈属(Fagus)等, 常绿树种以青冈属(Cyclobalanopsis)、锥栗属(Castanopsis)和柯属(Lithocarpus)等为主^[10]。

1.2 凋落物收集

该样地面积为100 m × 100 m, 进一步划分成了100个10 m × 10 m的小样方, 随机选择13个小样方, 并在每个样方内距地表一定距离水平放置一个面积为1 m × 1 m的方框式收集器, 收集器底部采用尼龙网眼窗纱, 四周用木框固定。自2015年1月至2015年12月, 每月末收集每框中的凋落物, 用于新鲜凋落物养分特征研究。于2015年七月份下旬(植物生长旺期, 凋落物现存量最少)在每个凋落物收集框附近地表收集1 m × 1 m面积内的全部凋落物, 将其用于现存凋落物养分特征研究。

1.3 养分含量分析

将每个样框中全年收集的新鲜凋落物按不同器官(叶、枝、花果、树皮)分别混合, 将收集到的现存凋落物也按不同器官分拣出来, 在65 ℃下烘干至恒重并称量记录, 磨碎, 过0.2 mm筛, 放于牛皮纸袋中备用(由于现存凋落物中每个样框的花果及树皮质量太少无法进行养分含量的测定, 将所有样框中的花果及树皮分别混合测定)。采用CN元素分析仪测定样品全C、全N含量, 采用HNO₃-H₂O₂微波消解及电感耦合等离子体发射光谱仪(ICP-OES)测定全P、K、Ca、Mg含量。

1.4 数据处理

利用R-3.3.1和OriginPro 2017进行统计分析与作图。采用双因素方差分析(Two-way Anova)检验凋落物类型、器官水平及其交互作用对元素含量的影响是否显著, 在交互作用显著的情况下采用简单效应分析(Simple Effect Analysis)进行不同水平上凋落物养分含量差异的显著性检验, 对同一凋落物类型不同器官间养分含量的差异采用TukeyHSD多重比较, 显著性水平均设为0.05。混合凋落物的养分含量按各组分养分含量的加权平均值计算(加权系数按各组分占总量的比例计算)。

凋落物全年养分归还量(养分储量)计算如下^[2]：

其中, La为凋落物年养分归还量(养分储量), 单位kg hm^-2 a^-1; L_ij为第i凋落框第j组分的凋落物产量(现存量), 单位kg m^-2 a^-1; C_ij为第i凋落框第j组分的凋落物养分含量, 单位g/kg；1.3为单位换算系数。

2 研究结果 2.1 凋落物养分含量

双因素方差分析表明凋落物类型与器官水平的元素含量交互作用显著(P < 0.001)。该常绿落叶阔叶混交林的新鲜凋落物与现存凋落物中不同器官的C、N、P、K、Ca、Mg的养分含量见图 1。新鲜凋落物的养分含量在器官水平上均具有显著差异(P < 0.05, 下同)。其中C的养分含量在不同器官中分布较为平均, 其在枝的分布稍高于其他器官；N、P、K的养分含量均为繁殖器官较高(P < 0.05, 下同), 叶、枝及树皮无显著差别(P > 0.05, 下同)；Ca的养分含量为树皮中最高, 繁殖器官最低, 叶和枝无显著差别；Mg的养分含量在不同器官的分布情况为叶>花果>树皮>枝。现存凋落物的养分含量在叶和枝的分布均有显著差别, C的养分含量在枝中较高, 其余元素的养分含量均在叶中较高。新鲜凋落物与现存凋落物相同器官的养分含量比较发现, 叶片中C、K的养分含量为新鲜凋落物较高, 其余元素含量为现存凋落物较高；枝中C、K的养分含量为新鲜凋落物较高, Mg的养分含量为现存凋落物较高, N、P、Ca的养分含量在两种凋落物类型间无明显差别。

两种类型的混合凋落物中六种营养元素的养分含量大小顺序均为C > Ca > N > Mg > K > P, 其新鲜凋落物(现存凋落物)的养分含量平均值分别为472.31(445.00)、15.74(20.45)、10.48(12.29)、1.90(2.70)、1.57(0.96)、0.39(0.46) g/kg(图 2)。C、K的养分含量为新鲜凋落物较高, N、P、Ca、Mg的养分含量为现存凋落物较高。

2.2 新鲜凋落物的养分归还量

该常绿落叶阔叶混交林新鲜凋落物不同组分的养分归还量如表 1所示。新鲜凋落物的养分归还总量为1669.89 kg hm^-2 a^-1, 其中各元素的养分归还量大小顺序为C > Ca > N > Mg > K > P；各组分凋落物养分归还量的特征为叶>枝>花果>树皮。

2.3 现存凋落物的养分储量

该森林生态系统现存凋落物不同组分的养分储量如表 2所示。现存凋落物养分储量相对于新鲜凋落物养分归还量较多, 总量为1992.31 kg hm^-2 a^-1。其中各养分储量大小顺序与新鲜凋落物养分归还量相同；各组分凋落物养分储量的特征为叶>枝>树皮>花果。

2.4 凋落物化学计量比

该常绿落叶阔叶混交林新鲜凋落物及现存凋落物中C、N、P的化学计量比见表 3。该森林生态系统新鲜凋落物C:N:P为1307.33:27.73:1, 叶、枝及树皮凋落物的C:N、C:P及N:P均无显著差异, 而繁殖器官的化学计量比显著低于其他器官(P < 0.05, 下同)；现存凋落物C:N:P为976.48:26.77:1, 叶的C:N、C:P及N:P均显著低于枝。关于新鲜凋落物与现存凋落物相同器官化学计量比的比较发现, 新鲜凋落物中叶片的C:N、C:P均显著高于现存凋落物(P < 0.05, 下同), N:P无显著差别；新鲜凋落物与现存凋落物枝的C:N、C:P及N:P均无显著差别。新鲜混合凋落物的C:N、C:P均显著高于现存混合凋落物, N:P无显著差别。

3 讨论 3.1 新鲜凋落物与现存凋落物的养分含量差异与淋溶及生物固持作用有关

本研究常绿落叶阔叶混交林的新鲜混合凋落物与现存混合凋落物的养分含量均有显著差异。其中现存凋落物中C、K含量显著低于新鲜凋落物, 其余元素的养分含量均显著高于新鲜凋落物。森林生态系统凋落物分解过程中元素迁移有三种模式:淋溶-富集-释放模式, 富集-释放模式以及直接释放模式。关于凋落物分解养分释放动态研究发现, C、K养分含量在分解过程中逐渐减少^[8]。C的残留量在分解过程中呈逐渐下降趋势, C浓度的下降可能是大部分灰分元素的富集造成其浓度的稀释^[11]。K元素在植物体内以离子形式存在, 易溶于水且流动性强, 因此在分解过程中会受到一定程度的淋溶而表现为快速淋失, 继而缓慢释放^[12]。凋落物分解过程中, N、P一般首先富集, 当C/N、C/P低于某一阈值时, N、P才开始释放^[13]；如凋落物初始N、P含量足够高可满足微生物分解活动要求时则没有富集过程^[14]。Ca作为细胞壁结构的组成成分, 其流动性很差, 因此在分解过程中Ca元素的释放主要依赖生物活动, 其元素含量呈现逐渐累积的趋势。除了淋溶与生物固持的影响外, 现存凋落物多年累积的收集方式也是造成N、P、Ca、Mg元素含量显著高于新鲜凋落物的原因之一。

3.2 新鲜叶片凋落物与活体叶片间养分含量差异与不同元素的营养重吸收量有关

新鲜凋落物中叶的养分含量大小顺序为C > Ca > N > Mg > K > P, 而活体叶片中养分含量大小顺序为C > N > K > Ca > Mg > P ^[15], 这是因为植物叶片在正常的衰老凋落之前会发生营养重吸收。营养重吸收是一个复杂的过程, 因为叶片细胞中存在大量小分子营养物质且细胞内存在区室化^[16], 大部分移动性强的营养元素在叶片凋落之前会被转移到其他多年生器官。对全球陆生植物叶片营养重吸收研究发现, N、P、K三种大量元素营养重吸收量高于全球平均水平50%, 分别为62.1%、64.9%、70.1%；而C、Ca、Mg三种元素重吸收量较低, 分别为23.2%、10.9%、28.6% ^{[17, 18]}。因此新鲜凋落物叶片中某些元素的相对含量与活体叶片相比发生了较大变化。

3.3 凋落物中元素含量在不同器官的分配差异与元素的生理功能密切相关

本研究发现, 相同类型凋落物不同器官的元素含量分布均具有显著的差异。新鲜凋落物不同器官养分含量与植物活体器官养分含量的分布情况基本一致。关于乔木层不同器官生物量及碳密度研究发现, 阔叶树种各器官生物量及碳密度分配为干>根>枝>叶^{[19, 20]}。枝相对于叶含有更多的碳水化合物以支撑叶片及进行营养交换。花果凋落物中的N、P、K养分含量均显著高于其他器官, 这是因为植物在生殖生长阶段繁殖器官对营养元素的需求相对于营养器官更多^[21]。植物幼茎或成熟树干嫩梢的树皮包括表皮、周皮、皮层及韧皮部等部分。木质部直径的不断增长, 树皮部分会产生新的周皮；周皮逐渐取代表皮在植物表面起保护作用。周皮由木栓层、木栓形成层及栓内层组成。木栓层在周皮的最外层, 是典型的栓质化细胞。成熟的木栓层细胞是死细胞, 原生质解体, 仅存木栓质的壁, 因此树皮部分的细胞壁比例显著高于其他器官^[22]。植物体Ca元素大部分存在于细胞壁中, 且细胞壁在细胞死亡后仍保持其固有的状态, 因此在凋落物的树皮组织中Ca元素含量显著高于其他器官。Mg是叶绿素的组成成分, 因此其在叶片中的含量相对于其他器官较多。现存凋落物中叶片除C以外的元素含量显著高于枝, 这是因为N、P等大量元素在植物体内会更多地分配到相对活跃的器官来满足植物生长的需求^[23], 如叶片需要充足的N、P来合成光合作用所需的各种酶^[24], K是多种酶的活化剂等。

3.4 该森林生态系统凋落物的养分归还量及养分储量相对于亚热带其他森林类型较低

神农架常绿落叶阔叶混交林新鲜凋落物的养分归还量及现存凋落物的养分储量与相同气候带内阔叶林对比见表 4。

该常绿落叶阔叶混交林新鲜凋落物除Ca以外的各元素的养分归还量与湖南省枫香落叶阔叶林和香樟常绿阔叶林基本接近, 而C、N、P、K的养分归还量远低于福建省的米槠常绿阔叶林；现存凋落物的养分总储量相对于湖南省的南酸枣落叶阔叶林和福建省的格氏栲常绿阔叶林较低。凋落物养分归还量取决于凋落物产量及养分含量, 养分归还量及分解速率共同决定凋落物的养分储量。大空间尺度上, 水、热、光条件通过控制植被类型影响地上生产力和凋落物产量；小空间尺度上, 地上生产力和凋落物产量除受水热光因子影响外, 还受土壤肥力和理化特性控制^[25]。凋落物养分含量与气候和土壤因素有很大的关系^[26]。凋落物分解速率除了受非生物因子影响外, 还受凋落物类型、物质组成与含量、物种多样性以及分解者的共同影响^[25]。因此不同地区的气候、土壤、林分特征以及不同元素的生理特性使得该森林生态系统凋落物养分归还量及养分储量与其他地区存在明显差别。

值得一提的是, 该地区常绿落叶阔叶混交林养分归还量及养分储量均显著低于喀斯特地区同类型森林^{[8, 27]}。该森林生态系统2015年凋落物年产量为3.6 t hm^-2 a^{-1 [10]}, 而喀斯特地区常绿落叶阔叶混交林凋落物年产量为6.9 t hm^-2 a^-1, 因此尽管神农架相对于喀斯特地区降水丰沛, 土层厚度大, 土壤肥沃, 其凋落物的养分归还量仍整体低于喀斯特地区。喀斯特地区降雨较少减少了土壤中N、P、K元素的淋溶, 使其土壤养分含量较高且凋落物分解速率较低, 因此其凋落物养分归还量及养分储量较高；其植被具有石生性、耐旱和喜Ca、Mg特征, 因此其凋落物中这两种元素的归还量为神农架地区的3—4倍。

该森林生态系统凋落物除C以外的养分总储量为157.02 kg hm^-2 a^-1, 低于亚热带现存凋落物养分储量平均水平199.5 kg hm^-2 a^-1[28]。考虑到养分储量为多年累积的结果, 且此样地为处于顶级演替阶段的成熟林, 群落结构复杂, 人为干扰少, 因此推断该生态系统养分循环利用率较高。

3.5 该森林生态系统凋落物的化学计量比与中国及全球尺度平均水平有差异

该常绿落叶阔叶混交林新鲜凋落物C:N、C:P均显著高于现存凋落物, 这是因为随凋落物分解, C含量下降, N、P在特定分解阶段逐渐富集, 因此地表凋落物层C:N、C:P明显下降^[33]。其新鲜凋落物叶片C:N低于中国及全球范围内阔叶树种凋落物叶片平均水平, C:P、N:P高于中国及全球范围平均水平(图 3)。这可能是由于神农架典型森林N沉降及P限制现象较为严重。由于工业生产中人为N排放量的增加, N沉降已成为全球氮循环的重要组成部分^{[34, 35]}。根据相关学者对中国典型植被大气N沉降量空间插值结果及模型估算^{[36, 37]}, 神农架的年沉降量为30—40 kg hm^-2 a^-1, 远高于东北及其他一些北方地区。凋落物叶片N:P可以反映出N、P对植物生长的相对限制作用^{[38, 39]}。该样地内凋落物叶片N:P > 16, 反映了该区域植被生长P限制较为严重^[40]。这是因为亚热带地区降雨量较高, 使得土壤淋溶较为严重；且中国南部较为严重的N沉降加速植物生长^[41], 植物生长对P的需求增多会导致更严重的P限制^[42]。

4 结论

本研究分析了神农架地区典型常绿落叶阔叶混交林新鲜凋落物及现存凋落物的养分特征, 研究发现：新鲜凋落物与现存凋落物的养分含量及化学计量比均有显著区别, 主要与不同元素在分解过程中的可淋溶性及生物固持等因素有关；不同元素的生理功能及营养重吸收量使得凋落物不同器官间的养分含量及其与植物活体器官的养分含量间存在较大差异。该森林生态系统的养分归还量及养分储量相对于亚热带阔叶林的平均水平较低, 且其新鲜凋落物叶片化学计量比与中国及全球尺度平均水平差异明显, 这可能与其较高的养分循环速率以及较为严重的N沉降和P限制现象有关。后期应开展该森林生态系统长期养分动态研究以分析其存在状态是否稳定, 并合理控制化学肥料的投用以减少N沉降及其引发的更严重的森林P限制。

致谢: 感谢湖北神农架森林生态系统国家野外科学观测研究站赵凯明、刘家琰、雷博宇在野外监测和室内分析中给予的帮助。