人工鱼礁(Artificial reef)是人为放置在海底的一个或多个自然或者人工构造物, 通过改变与海洋生物资源有关的物理、生物及社会经济过程^[1], 改善海域生态环境, 营造海洋生物栖息的良好环境, 为鱼类等提供繁殖、生长、索饵和避敌的场所, 达到保护、增殖和提高渔获量的目的^[2], 并已成为世界沿海各国普遍采用的渔业管理工具^[3]。人工鱼礁实质上是对生态系统一次性干扰所形成的人工生境, 由于礁体材质本身区别于海底底质, 且四周流态和水深等因子与天然岩礁又具有很大差异, 理论上必然引发“环境变化-竞争关系变化-群落结构变化”的历程, 最终形成区别于自然生境的独特生物群落^[4]。自1988年第四届国际人工鱼礁会议以来, 人工鱼礁生物群落变化受到了海洋生态学家们的日益关注, 相关研究成果也为人工鱼礁的合理开发利用提供了重要参考。值得注意的是, 当前关于人工鱼礁区鱼类群落结构演变研究主要偏重于分析投礁前后(或以自然海区为对照)礁区鱼类种群数量和群落结构变化的层面^[5-7], 而对功能相似物种间的竞争均势与演化分异研究则普遍缺乏, 客观上制约了人工鱼礁生物群落结构演变机制的深层次探索。

生态位(Niche)理论被普遍认为是近代理论生态学的核心思想, 是探讨群落演变的经典理论, 在种间关系、群落结构、物种多样性及种群进化等研究领域已被广泛应用^[8]。传统上, 生态位宽度和种间生态位重叠被认为是物种多样性及群落结构的决定因素, 也反映了所在群落的稳定性^[9]。近年来, 随着稳定同位素示踪法的完善, 将同位素比值转换成不同同位素来源的食性比例, 通过分析特定物种的营养生态位, 揭示物种对资源的利用能力及其在群落或生态系统中的功能位置, 已成为生态位理论体系研究中的焦点^[10], 并在种群分异演变研究方面得到越来越多的应用。韩东燕等利用营养生态位重叠指数探讨了胶州湾5种虾虎鱼类种间食物竞争与空间分布的关系^[11], 并指出同一群落中鱼类间可通过营养/空间生态位的分化降低种间竞争。张欢等利用δ¹³C值频率分布分析了日本沼虾(Macrobrachium nipponensis)与秀丽白虾(Exopalaemon modestus)在洞庭湖和鄱阳湖中的摄食饵料种类范围及摄食选择性^[12], 发现日本沼虾的食物来源更广, 且较秀丽白虾有明显的摄食选择性。姜亚洲研究了象山港9种虾虎鱼类的稳定同位素组成特点及营养生态位^[13], 表明不同物种的营养生态位产生了分化, 营养生态位和饵料组成重叠度较高。

许氏平鲉(Sebastes schlegelii)和大泷六线鱼(Hexagrammos otakii)均属于辐鳍鱼纲(Actinopterygii)鲉形目(Scorpaeniformes)鱼类, 为近海冷温性底栖类恋礁型鱼种, 广泛分布于我国黄渤海、东海海域^[14]。在小黑山岛人工鱼礁区, 许氏平鲉和大泷六线鱼均为该海域物种丰富度较高的鱼类类群, 且二者在本研究区域食物网中营养级相近, 对该海域物质循环和能量流动起着至关重要的作用^[15]。本文以许氏平鲉、大泷六线鱼为研究对象, 利用碳、氮稳定同位素技术分析了两种鱼类生态位宽幅及重叠情况, 以期为揭示相似营养级物种的食性竞争及分异分化研究提供基础数据和资料参考。

1 材料与方法 1.1 研究区域概况

小黑山岛(37°57′55″—37°58′44″N, 120°38′21″—120°39′10″E)隶属于山东半岛北部庙岛群岛, 地处黄渤海交汇处, 近海海域水质状况良好, 各种理化因子季节变化明显, 潮流运动形式以往复流为主, 历史上该海域自然生物量丰富, 有“渔业摇篮”之称^[16]。近年来, 随着过度捕捞和海洋开发程度的日益加深, 传统优质渔业资源出现不同程度的衰退。为了修复海洋生态环境, 实现渔业资源的增殖和养护, 于2014年6月在小黑山岛东北部海域投放以钢筋混凝土为主材料的礁体(规格为1400mm×1400mm×1200mm)162个, 共计形成人工鱼礁总规模达220空方。

1.2 样品采集与处理

分别于2016年春季(5月)、秋季(11月)在小黑山岛人工鱼礁区(37°57′49.17″, 120°39′11.37″)设置地笼网, 每次从地笼网渔获物中选择行动敏捷、体色光泽度高、鱼鳍舒展完整的样本30尾，冷冻保存带回实验室处理。将样品鱼皮剥去，取其背部肌肉，置于烘箱内60—80℃烘干48h至恒质量, 用研钵研磨成均匀粉末后放入干燥器保存以待送测。

1.3 稳定同位素测定

准确称取定量粉末样品, 用4×6锡杯包样, 用稳定同位素质谱仪联机(Flash EA 1112 HT-Delta V Advantages, Thermo公司)测定待测物中TOC、TON、δ¹³C_TOC和δ¹⁵N_TON值。载气He流速90 mL/min, 反应管温度960℃, 色谱柱温度50℃。

δ¹³C_TOC值以国际标准物(Vienna Pee Dee Belemnite, VPDB)作为参考标准, δ¹³C_TOC值按以下公式计算：

式中, R(¹³C/¹²C)_VPDB为VPDB的碳同位素丰度比值, R(¹³C/¹²C)_sample为样品中两种碳同位素比值, δ¹³C_TOC值的分析精度为±0.2‰。

δ¹⁵N_TON值以空气氮气作为参考标准, δ¹⁵N_TON值按以下公式计算：

式中, R(¹⁵N/¹⁴N)_air为空气中氮气的氮同位素丰度比值, R(¹⁵N/¹⁴N)_sample为样品中两种氮同位素比值, δ¹⁵N_TON值的分析精度为±0.25‰。

利用SPSS16.0单因素方差分析(one-way ANOVA)检验不同季节两种鱼δ¹³C值和δ¹⁵N值是否存在显著性差异。

1.4 营养生态位估算

分别以δ¹³C值和δ¹⁵N值为横、纵坐标, 绘制不同季节两种鱼类的碳、氮稳定性同位素比值二维散点集, 并计算最外缘散点实线连线所围成的凸多变形总面积(Total Area, TA), 以及估算标准椭圆面积(Standard Ellipse Area, SEA)及营养生态位重叠面积(Overlap Area, OA)。δ¹³C值变幅(δ¹³C value variational range, CR)表征不同季节鱼类的摄食范围, δ¹⁵N值变幅(δ¹⁵N value variational range, NR)表征不同季节鱼类的营养层次跨度, TA用以衡量不同季节两种鱼类的总营养生态位, SEA是基于贝叶斯原理95%置信区间生成的标准椭圆营养生态位, OA作为衡量两个种群营养生态位季节性变化和种间营养生态位重叠的度量指标^[17-18]。总面积TA、标准椭圆面积SEA和重叠面积OA分别使用R语言在集成开发环境RStudio中计算, 即先载入spatstat、siar软件包, 使用plot(  )、convexhull(  )、ellipse(  )、overlap(  )等函数绘制凸多边形、标准椭圆, 并计算相关图形及重叠区域的面积。

2 结果与分析 2.1 稳定同位素特点分析

由图 1所示, 不同季节许氏平鲉的δ¹⁵N值平均值均大于大泷六线鱼, 且呈极显著差异(P＜0.01);春季2种鱼δ¹³C值平均值差异极显著(P＜0.01), 而秋季二者δ¹³C值平均值差异不显著(P＞0.05)。春季, 许氏平鲉δ¹³C值平均值(-17.85‰±0.48‰)显著大于大泷六线鱼(-20.12‰±0.11‰, P＜0.01), 而秋季没有显著差异(P＞0.05)。

2.2 稳定同位素分布频率 2.2.1 δ¹³C值分布频率

如图 2所示, 许氏平鲉和大泷六线鱼的δ¹³C值频率分布图峰型分别为双峰型、单峰型, 峰群不相交。许氏平鲉δ¹³C值在-19.3‰ — -17.7‰区间所占比例为66.7%, 大泷六线鱼在-20.4‰ — -19.6‰区间所占比例为76.7%, 许氏平鲉δ¹³C值分布区间(-19.3‰ — -16.7‰)大于大泷六线鱼(-20.8‰ — -19.2‰), 表明春季2个种群主要摄食种类不同, 且许氏平鲉摄食种类范围大于大泷六线鱼。

如图 2所示, 秋季许氏平鲉和大泷六线鱼δ¹³C值频率分布图峰型与春季略有不同, 大泷六线鱼的峰值出现在许氏平鲉双峰值之间。单峰型峰值突出说明大泷六线鱼对某一类群饵料生物有明显的摄食偏好性, 双峰型说明许氏平鲉摄食存在2个偏好类群, 峰群相交说明2个种群饵料生物出现部分重叠。春秋两季, 单峰型峰值均高于双峰型峰值, 均表明大泷六线鱼对偏好饵料的摄食强度均大于许氏平鲉。

2.2.2 δ¹⁵N值分布频率

春季许氏平鲉和大泷六线鱼δ¹⁵N值频率分布图峰型均为单峰型, 峰群相交, 峰值重叠(见图 3)。许氏平鲉δ¹⁵N值在11.5‰ —12.5‰闭合区间所占比例为73.3%, 大泷六线鱼在该区间所占比例为90%, 表明2个种群春季在本研究区食物网中营养级相近。其中, 许氏平鲉δ¹⁵N值分布区间(11.2‰ — 13.4‰)大于大泷六线鱼(11.3‰ — 12.5‰), 则表明许氏平鲉所占营养层次跨度大于大泷六线鱼。

如图 3所示, 秋季许氏平鲉和大泷六线鱼δ¹⁵N值频率分布图峰型虽和春季类似, 但二者分布频率跨度却发生反转改变, 即大泷六线鱼δ¹⁵N值频率(10.5% —14‰)大于许氏平鲉(11.5% —13‰), 说明2个种群在秋季营养级虽仍相似, 但大泷六线鱼所占营养层次跨度大于许氏平鲉。

2.3 营养生态位 2.3.1 营养生态位面积及种间重叠

如图 4、表 1和表 2所示, 从春季到秋季, 许氏平鲉的营养生态位总面积(TA)由3.66增大到5.13, 标准椭圆营养生态位面积(SEA)由1.16增大到1.77, 增长率分别为40.2%和52.6%;大泷六线鱼的营养生态位总面积(TA)由1.05增大到3.73, 标准椭圆营养生态位面积(SEA)由0.32增大到1.17, 其增长率接近为许氏平鲉的6倍, 分别达到了255.2%和265.6%。春季许氏平鲉和大泷六线鱼不存在营养生态位的重叠(OA=0), 2个种群分别占据不同的营养生态位, 于食物资源利用方面并未表现出重叠迹象。而在秋季, 许氏平鲉与大泷六线鱼的营养生态位存在重叠(OA=1.89), 表明2个种群对食物资源利用出现了明显争夺。此外, 许氏平鲉的营养生态位总面积在春秋两季均大于大泷六线鱼, 且在秋季种间重叠面积所占比例也较大泷六线鱼低, 表明小黑山岛人工鱼礁区生境中的许氏平鲉对食物资源的利用及竞争能力更强。

2.3.2 营养生态位宽幅季节变化

许氏平鲉和大泷六线鱼的营养生态位存在季节性变化, 均呈增长趋势, 其中大泷六线鱼种群扩张尤为明显(见图 5和表 3)。许氏平鲉δ¹³C值变幅(CR)和春季δ¹⁵N值变幅(NR)均大于大泷六线鱼, 而秋季许氏平鲉δ¹⁵N值变幅(NR)却小于大泷六线鱼。许氏平鲉种内营养生态位面积重叠(OA)为2.50, 分别占春秋两季总营养生态位面积的68.3%、48.7%;而大泷六线鱼种内营养生态位面积重叠(OA)仅为0.45, 约占春秋两季总营养生态位面积的42.9%和12.1%, 表明大泷六线鱼的营养生态位出现大幅波动, 季节变化更显著。

3 讨论

传统胃含物分析结果表明, 许氏平鲉在秋季主要摄食虾类、鱼类、多毛类、头足类等约20余种饵料, 且摄食种类范围较为恒定, 其中以疣背宽额虾(Latreutes planirostris)、小黄鱼(Larimichthy polyactis)出现频率最多^[19]; 而大泷六线鱼除摄食以上种类外, 还可摄食海藻类, 且喜食种类随季节发生变化、因生长阶段出现差异。对大泷六线鱼而言, 四季除均需大量摄食虾类以外, 春季多摄食蟹类、多毛类, 秋季则多摄食鱼类; 体长80—119mm的个体喜食多毛类、虾类和藻类等, 而体长>119mm的个体主要摄食鱼类、虾蟹类^[20]。春季, 小黑山岛礁区海域藻类的生物量相对较大^[21-22], 加之此阶段大泷六线鱼普遍处于幼体生长阶段(平均体长为113.00mm), 造成其对藻类的摄食强度极高, 而由于藻类食物源的δ¹³C值小于动物性食物源的δ¹³C值^[23], 导致春季大泷六线鱼δ¹³C值显著小于许氏平鲉。秋季, 因礁区海域动物性食源日趋增多、藻类生物量显著下降^[21-22], 且大泷六线鱼也生长发育为成体阶段(平均体长为137.04mm), 其食物来源亦不再过度局限于植食性藻类, 而是与许氏平鲉拥有相似/同的摄食种类, 故两者在δ¹³C值方面无明显差异。

δ¹³C值可以用来判断同一时空食物网中不同种群的能量来源, δ¹⁵N值则用来确定该种群在食物网中所处的营养级位置^[24]。邓景耀等将第一营养级绿色植物定为0级, 在1982—1983年对渤海食物网进行的调查结果显示许氏平鲉和大泷六线鱼均为中级肉食性鱼类(2.9—3.4级), 前者为底栖和游泳动物食性, 营养级为3.4级, 后者为浮游和底栖动物食性, 营养级为3.0级^[25]; 1992—1993年, 许氏平鲉的营养级降至3.19级, 大泷六线鱼的营养级降至2.74级^[26]。张波等在2001年采用国际通用的划分标准(将绿色植物和腐屑的营养级定为1级), 对黄、渤海鱼类营养级历史数据进行了修正^[27], 并在2010—2011年对渤海大面调查所获渔获物进行胃含物分析发现许氏平鲉和大泷六线鱼均为中营养级鱼类, 前者营养级为4.33, 后者营养级为4.0;同时用Shannon-Wiener多样性指数(H′)评价各种鱼类的饵料生境宽度, 前者为1.51, 后者为1.58^[28]。本研究发现许氏平鲉的δ¹⁵N值在春秋两季均显著大于大泷六线鱼, 表明许氏平鲉的营养级略高于大泷六线鱼, 与邓景耀、张波等人的结论相符^[25-26]。

许氏平鲉和大泷六线鱼在夏季分属虾/鱼食性功能群、虾食性功能群; 而在秋季二者则分属虾/鱼食性功能群、广食性功能群^[29]。童玉和等对许氏平鲉和大泷六线鱼进行的食物竞争实验表明, 当饵料丰度降低时, 许氏平鲉加大喜食饵料的摄食强度，同时还会摄食非喜食饵料; 而大泷六线鱼则会大量摄食非喜食饵料^[30]。在小黑山礁区, 许氏平鲉的δ¹³C值频率分布范围始终大于大泷六线鱼, 而其δ¹⁵N值频率分布的季节变动幅度则小于大泷六线鱼。该结果进一步证实许氏平鲉在高营养层次生物资源群落中的功能地位稳定, 摄食活动具有更强的自主选择性; 大泷六线鱼摄食活动选择性较差, 且摄食强度受周边环境饵料丰度影响比较大, 其种群所占据的营养层次也因此易产生剧烈波动。

生物种群所占据的营养生态位受物种所处的生长发育阶段及习性、饵料资源的多样性指数和丰度、物种所处食物网的竞争和捕食关系的影响^[31-32]。生态位的重叠程度反映了物种间对资源利用的相似程度, 同时也反映了他们之间潜在的竞争程度^[33]。春季, 许氏平鲉和大泷六线鱼的营养生态位面积分别为3.66、1.05, 营养生态位不重叠; 秋季, 二者的营养生态位面积分别增长至5.13、3.73, 种间重叠面积为1.89, 在食物资源利用方面产生种间竞争。春秋两季, 许氏平鲉标准椭圆营养生态位存在重叠, 而大泷六线鱼不存在, 进一步表明在小黑山岛人工鱼礁区生态系统中, 许氏平鲉的生态功能地位较大泷六线鱼稳定, 且许氏平鲉比大泷六线鱼对食物饵料有更强的竞争能力, 但大泷六线鱼对资源的利用能力年度提升更快。

许氏平鲉和大泷六线鱼均是我国北方的典型岩礁性鱼类, 也是北方近海投放人工鱼礁增殖的主要品种。张硕^[34]、刘鸿雁^[35]等均通过室内模拟实验证实人工鱼礁对许氏平鲉和大泷六线鱼均具有良好的诱集效应, 不同点在于大泷六线鱼迁移能力较强、时常呈现亲/离礁石的游动状态, 而许氏平鲉具有更高的礁区生境忠诚度。与此同时, 人工鱼礁建设实质是在自然海区进行原位生境再造, 礁石投放等活动引发的空间重构必然对该区位原有游泳生物群落造成扰动。单纯从时间尺度看, 普遍认为鱼礁投放后鱼礁区鱼类群落结构会在一年到五年内达到一个新的平衡^[36-37]。张迎秋^[38]在对投礁建设近10年、生态平衡已趋稳态的前三岛鱼礁区重要经济鱼类(花鲈L. maculatus、斑头鱼H. agrammus、许氏平鲉S. schlegelii、大泷六线鱼H. otakii)摄食生态学特征研究中, 发现许氏平鲉和大泷六线鱼虽具有最为相近的营养生态位, 但是种群之间具有较低的食性重叠指数, 其重叠值为1.30。在本研究中, 许氏平鲉和大泷六线鱼的营养生态位重叠值在春秋2季分别为0和1.89, 相对表现出较大幅度的波动和偏差, 这可能与小黑山岛人工鱼礁区建设时间较短(采样距2014年投礁时期仅2年)、礁区鱼类生态系统演变尚未形成稳态有关。

在任何生态系统中, 物种间的相互作用(竞争抑或共生)都始终处于动态变化之中, 稳定的群落结构亦为比较与相对状态。作为典型的人工营造海洋生境, 人工鱼礁生态系统结构稳态的实现必然经由不同功能生物间激烈的相互作用驱动, 而处于相近/同营养级的物种则可能会通过营养生态位的分异分化来减少种间竞争, 进而实现在人工鱼礁——这一区域生境中的共存共生。在小黑山岛人工鱼礁区, 许氏平鲉较大泷六线鱼占有更大的营养生态位, 表征其具有更强的食物资源利用能力, 从而可能在时间累积效应下的鱼礁群落重构活动中占具更大的种间竞争优势。值得注意的是, 由于许氏平鮋和大泷六线鱼的杂食性水平较高、摄食饵料分布于多个营养级, 更深入的营养生态位分析研究需要在进一步明确同位素分馏系数的基础上, 确定不同营养级食物的同位素特征值, 以此提高食性定量分析、种间相互作用探讨的精度。