土壤生态系统是由土壤、生物及环境要素3个层次构成的、物质流与能量流所贯穿的开放性系统, 土壤动物作为该系统中最活跃的组成部分与环境因子之间相互作用更为复杂密切^[1-3]。环境因子对土壤动物具有强烈的影响, 即环境因子细微的变化也可能影响土壤动物的多样性及其功能^[4-6], 并且各种环境因子并不是单独作用于土壤动物, 而是交互作用共同影响土壤动物的多样性^{[1, 7-8]}。土壤动物对环境变化也十分敏感, 土壤动物的种类与数量、生物量、组成结构与生态分布均可稳定、综合的响应各环境因子的变化, 并具有一定的生物指示作用^[9-10]。

目前国内外关于土壤动物与环境因子关系的研究, 多为土壤动物与单一或少数几种环境因子的研究^[11-15], 而土壤动物对环境多因子的响应研究较少, 尤其是关于长白山低山区土壤动物对环境多因子的响应研究, 因此本文对长白山地低山区次生针阔叶混交林 (生境Ⅰ)、次生落叶阔叶林 (生境Ⅱ)、蒙古栎林 (生境Ⅲ)、耕地 (生境Ⅳ) 土壤动物与环境多因子 (土壤温度、土壤湿度、pH、有机质、全效养分、速效养分、矿质元素) 进行研究, 探讨长白山低山土壤动物对不同环境的响应, 为完善长白山森林生态系统的研究及长白山地森林资源的保护提供科学依据。

1 研究区自然概况

本研究区位于吉林省东部的蛟河市 (43°38′N—43°40′N, 127°35′E—127°37′E), 地处长白山西麓, 地貌以低山为主, 海拔多在500m以上。属于北温带大陆性季风气候, 年平均气温3.4℃, 多年平均降水量为758mm, 主要集中在夏季。地带性土壤为山地暗棕壤, 腐殖质含量高, 表层一般呈微酸性。植被属于长白山植物区系, 群落结构复杂。各生境基本特征见表 1。

2 研究方法 2.1 样品采集与处理

选取长白山地低山区的4个生境作为研究样地, 于2014年的春季 (5月)、夏季 (7月) 和秋季 (9月) 进行取样。首先用GPS测定样地的地理位置与海拔, 在次生针阔叶混交林、次生落叶阔叶林、蒙古栎林3个生境内设20m×20m样地, 耕地生境内设5m×5m样地, 每个样地内按对角线法选取5个样方作为重复样 (在样地内设小重复), 大型土壤动物取样面积为25cm×25cm, 中小型土壤动物为10cm×10cm, 按凋落物层、0—5cm、5—10cm、10—15cm土层采集样品, 大型土壤动物采用手捡法, 中小型采用Tullgren法分离, 土壤动物一般鉴定到科, 个别鉴定到目 (亚目)。各生境每个样方的各层取适量土样用于土壤理化性质的测定。在野外同时利用土壤水分温度自动监测系统测定土壤温度和土壤湿度。

将带回的土壤样品风干处理后进行研磨, 用常规方法测定pH、有机质含量、全效养分 (N、P、K)、速效养分 (N、P、K) 以及全钙 (Ca)、全镁 (Mg) 和全锰 (Mn) 的含量。

2.2 数据统计与处理

采用Shannon-Winener多样性指数 (H′)、Margalef丰富度指数计算各生境土壤动物群落的多样性特征。数据统计分析使用SPSS19分析软件处理；各生境土壤动物间差异用One-way ANOVA分析；应用Pearson相关分析探讨土壤动物与各环境因子间的关系。

3 结果与分析 3.1 土壤动物类群和数量组成特征

调查结果显示, 在4个生境共获得土壤动物58类, 30445只, 隶属3门6纲22目52科 (亚目)。共获得大型土壤动物52类, 1663只, 占总密度的5.46%。优势类群3类, 即蚁科 (29.1%)、线蚓科 (18.4%) 和正蚓科 (12.33%)；马陆目、石蜈蚣科、地蜈蚣科、叩甲科、叩甲科幼虫、隐翅虫科、隐翅虫科幼虫、鳞翅目幼虫、双翅目幼虫、漏斗蛛科为该地区的常见类群, 占总密度的28.08%；优势类群和常见类群构成了长白山地低山区大型土壤动物的主体。其余38类土壤动物为稀有类群, 个体数量较少, 其中鞘翅目幼虫、近管蛛科以及金龟子科占稀有类群个体密度前3位。经显著性检验：耕地生境大型土壤动物的密度显著低于其它3个生境, 各生境间类群数的差异性不显著。

获得中小型土壤动物45类, 共28782只, 与大型土壤动物相比, 虽然类群数较少, 但是在数量上占绝对优势。甲螨亚目 (42.35%)、辐螨亚目 (11.67%) 和等节跳虫科 (23.34%) 为优势类群, 其中甲螨亚目是的数量最多且分布最广泛。革螨亚目、球角跳虫科、长角跳虫科和山跳虫科为常见类群, 占中小型土壤动物总密度的18.09%。其余类群为稀有类群, 其中鳞跳虫科、双翅目幼虫和圆跳虫科占稀有类群个体密度前3位。经显著性检验, 耕地生境中小型土壤动物类群数显著低于其它生境, 各生境密度差异性不显著。

3.2 土壤动物群落结构特征及其动态 3.2.1 土壤动物群落水平分布特征及其动态

春季, 耕地大型土壤动物密度最低, 蒙古栎林中小型土壤动物的密度最高；夏季, 次生落叶阔叶林和蒙古栎林大型土壤动物的密度显著高于耕地 (P < 0.05), 各生境中小型土壤动物的密度差异不大；秋季, 耕地大型土壤动物的密度显著低于其它3个生境 (P < 0.05)(图 1)。春季和夏季, 耕地大型、中小型土壤动物类群数均显著低于其它3个生境 (P < 0.05)；秋季, 次生针阔叶混交林、次生落叶阔叶林大型土壤动物的密度显著高于耕地 (P < 0.05), 耕地中小型土壤动物的密度最低 (图 2)。总体看来, 耕地生境大型、中小型土壤动物密度与类群数明显低于其它3个生境。

各生境大型土壤动物密度、类群数季节动态为：次生针阔叶混交林、耕地大型土壤动物密度季节动态不显著, 次生落叶阔叶林、蒙古栎林大型土壤动物密度季节动态显著 (P < 0.05), 秋季最低。次生针阔叶混交林、次生落叶阔叶林和蒙古栎林大型土壤动物类群数季节差异性不大；耕地大型土壤动物类群数5月显著高于7月 (P < 0.05)(图 1)。从上述季节动态趋势可以看出, 次生针阔叶混交林大型土壤动物的密度和类群数季节动态不显著, 蒙古栎林大型土壤动物的密度和类群数季节变化规律一致, 7月份均达到最高值, 而9月份为最低值, 密度季节性差异较显著；耕地大型土壤动物的密度季节波动不大, 类群数春季显著高于夏季。

各生境中小型土壤动物密度、类群数季节动态为：次生针阔叶混交林9月中小型土壤动物密度显著高于5月和7月；次生落叶阔叶林生境中小型土壤动物密度9月显著高于5月 (P < 0.05)；蒙古栎林和耕地小型土壤动物密度季节动态趋势一致, 但波动不大。蒙古栎林中小型土壤动物类群数7月显著高于5月和9月 (P < 0.05)；耕地生境中小型土壤动物类群数5月显著高于9月 (P < 0.05)(图 2)。从上述动态趋势可知, 次生针阔叶混交林中小型土壤动物密度季节动态较显著而类群数波动不大；蒙古栎林生境中小型土壤动物类群数季节动态较显著, 7月的类群数显著高于其它两个月份；耕地生境中小型土壤动物的类群数季节波动较大, 5月份最多, 9月份最低。

3.2.2 土壤动物群落的多样性及其动态特征

如表 2可知, 各生境大型土壤动物多样性指数为：次生落叶阔叶林>次生针阔叶混交林>蒙古栎林>耕地, 丰富度指数为：次生落叶阔叶林>次生针阔叶混交林>蒙古栎林>耕地；各生境中小型土壤动物多样性指数为：次生落叶阔叶林>次生针阔叶混交林>蒙古栎林>耕地, 丰富度指数为：次生落叶阔叶林>次生针阔叶混交林>蒙古栎林>耕地。总体看来, 次生落叶林土壤动物的多样性最高, 次生落叶阔叶林次之, 耕地最低。

各生境大型土壤动物多样性指数动态变化表现为：次生针阔叶混交林、次生落叶阔叶林以及蒙古栎林多样性指数和丰富度指数季节动态不明显, 而耕地多样性指数在春季和夏季具有显著性差异 (P < 0.05), 多样性指数春季最大, 夏季最少 (图 3)。

各生境中小型土壤动物多样性指数动态变化如下：次生针阔叶混交林多样性指数春季、夏季与秋季动态变化较大 (P < 0.05), 春季、夏季显著高于秋季；次生落叶阔叶林生境多样性指数春季和秋季具有显著性差异 (P < 0.05), 春季多样性最高, 秋季最低；蒙古栎林生境多样性指数春季、夏季和秋季具有显著性差异 (P < 0.05), 丰富度指数春季与秋季之间具有显著性差异 (P < 0.05), 秋季多样性指数和丰富度指数均低于春季、夏季；耕地生境多样性指数和丰富度指数春季、夏季显著高于秋季 (P < 0.05)(图 4)。

3.3 土壤动物群落对环境因子变化的响应 3.3.1 土壤动物对土壤温度、土壤湿度的响应

从表 3中可以看出, 大型土壤动物的密度、类群数与土壤温度具有显著正相关关系, 这表明大型土壤动物类群数对土壤温度具有显著正向响应；与大型土壤动物相比, 中小型土壤动物密度和类群数对土壤湿度的响应程度更大, 具有显著正向响应, 也就是说随着土壤湿度的增加, 中小型土壤动物的密度和类群数也具有增加趋势。

3.3.2 土壤动物对pH、有机质的响应

如表 4所示, 土壤动物与pH和有机质的相关分析表明, 大型、中小型土壤动物的密度和类群数与pH的均具有正相关关系, 但没有达到显著相关性, 相比之下, 对有机质的响应程度却很高, 大型土壤动物密度、类群数均与有机质达到极显著正相关关系, 中小型土壤动物的类群数也对有机质具有极显著正向响应。

3.3.3 土壤动物对全效养分的响应

通过对土壤动物与全效养分N、P、K的相关分析可以看出 (表 5)：大型土壤动物的类群数对TN具有极显著正向响应, 密度和类群数均对TP、TK具有极显著负向响应, 会随着TP和TK含量的增加而减少；中小型土壤动物的类群数对TN也达到了显著的正向响应, 密度和类群数对TP具有显著、极显著的负向响应, 类群数与TK具有极显著的负向响应。可以看出, 大型、中小型土壤动物对TN具有显著的正向响应, 而对TP、TK却具有极显著的负向响应。

3.3.4 土壤动物对速效养分的响应

大型土壤动物与速效N、速效P、速效K的相关分析结果表明：大型土壤动物的密度对速效N具有极显著正向响应, 对速效P具有极显著负向响应, 密度和类群数均对速效K具有显著正向响应；中小型土壤动物的类群数对速效N具有显著正向响应, 对速效P具有极显著负向响应, 对速效K具有显著正向响应。从密度来看, 与中小型土壤动物相比, 大型土壤动物对速效N、速效P、速效K的响应程度更高, 从类群数方面看来, 中小型土壤动物对速效N、速效P、速效K高于大型土壤动物 (表 6)。

3.3.5 土壤动物对矿质元素的响应

通过对土壤动物与矿质元素Ca、Mg、Mn的相关分析可知：大型、中小型土壤动物对Ca、Mg的响应程度不高, 且响应的差异性较大, 从密度来看, 大型土壤动物对Ca具有正向响应, 对Mg具有负向响应, 中小型土壤动物与大型相反, 从类群数来看, 二者的响应程度一致, 对Ca具有正向响应, 对Mg具有负向响应。大型、中小型土壤动物对Mn的响应程度很高, 大型土壤动物的密度、类群数对Mn呈现出显著负向响应, 中小型土壤动物类群数也对Mn具有极显著负向响应 (表 7)。

4 结论与讨论 4.1 讨论 4.1.1 大型土壤动物对环境因子变化的响应

通过研究大型土壤动物与土壤温度、湿度之间相关分析表明, 大型土壤动物对土壤温度、湿度具有正向响应, 尤其对土壤温度响应程度显著。本研究区大型土壤动物密度夏季最高, 秋季以后密度开始下降, 这与温带森林大型土壤动物的季节动态一致^[16], 与半干旱区研究结果不一致^[17]。区域气候是影响土壤温度、湿度的直接因素, 土壤温度与气温有关, 土壤湿度与降雨量相联系^[18]。长白山地低山区为典型的温带季风气候, 春季随着气温的回升, 栖息的大型土壤动物复苏^[16], 夏季高温期, 大型土壤动物繁殖达到高峰期, 此时密度达到最大, 秋季随着土壤温度下降, 部分土壤动物开始进入冬眠状态, 成虫数量减少。耕地生境大型土壤动物的类群数和多样性指数春季最大, 夏季最低, 可能是与喷洒农药等有关。

研究区内大型土壤动物对pH具有正向响应。土壤动物对于长期生存的环境具有一定适应性, 微酸和中性条件下土壤动物更适宜生存^[19], 而研究区内土壤的pH均属于酸性条件, 可能在其耐受范围内会随着pH的增加而呈上升趋势。本研究表明, 耕地生境土壤动物的密度及类群数显著低于其它3个生境, 同时多样性指数和丰富度指数也最低。土壤动物的分布及其多样性与生境条件密切相关, 其中有机质和TN是影响土壤动物生态分布和多样性的主要环境因子, 一般来说具有正向影响^{[15, 20]}, 本文研究结果与其一致。土壤动物对有机质和TN具有显著正向响应, 对TP、TK及Mn具有显著负向响应。主要是由于其它3个生境比耕地生境植被种类组成丰富, 每年能向土壤系统中输入大量的凋落物, 其分解能够为土壤动物提供食物、能量和栖息地, 生境条件较好, 同时耕地有机质和TN含量最低, TP、TK及Mn的含量最高。大型土壤动物对Ca、Mg的响应程度不明显, 对Mn具有极显著负向响应。张雪萍等对土壤动物与土壤营养元素的关系研究结果表明, 土壤动物体内的微量元素与土壤环境的微量元素之间无显著相关性^[14], 这与本文研究结果不一致, Mn是土壤动物所需的微量元素, 如果超过土壤动物生存所需量, 可能对Mn元素就表现出负向的响应。

4.1.2 中小型土壤动物对环境因子变化的响应

中小型土壤动物的密度对土壤湿度具有显著正向响应。中小型土壤动物密度季节动态与大型土壤动物差别很大, 秋季密度高于春季、夏季, 中小型土壤动物的密度、类群数与土壤湿度具有显著正相关关系, 但本研究区夏季多雨期时中小型土壤动物却未达到最高, 与大兴安岭北部森林生态系统内中小型土壤动物的季节动态一致^[21], 而与青藏高寒区^[22]和半干旱区^[4]研究结果不一致, 可见不同气候系统下存在着差异。究其原因, 可能是由于春季积雪融水补给较少且气温回升, 而导致土壤湿度不高, 夏季降水集中, 土壤含水量达到饱和或者过饱和状态^[21], 中小型土壤动物由于迁移能力较弱, 部分被直接淹死或因土壤中空气缺氧而死亡, 因此在春季、夏季达到最低。而秋季时, 土壤湿度最适宜, 因此中小型土壤动物的密度达到最大。各生境中小型土壤动物的多样性指数春季、夏季显著高于秋季, 这与某些类群有关, 这些中小型土壤动物类群可能对高温多雨的环境响应更显著, 更适于生活在这样的环境中。

通过研究发现中小型土壤动物对pH的响应程度不明显, 对有机质具有极显著正向响应。究其原因, 本研究区土壤pH一般在4.53—5.50, 且变化幅度不大, 符合土壤动物的适宜生存条件^[19], 因此pH的变化并未对中小型土壤动物产生显著影响, 所以中小型土壤动物也对pH变化的响应程度不明显。次生针阔叶混交林、次生落叶阔叶林生境土壤动物秋季显著多与春夏季就与土壤有机质含量较高有关。中小型土壤动物对全效养分 (TN、TP、TK) 与速效养分 (速效N、速效P、速效K) 的响应程度很高, 有相关研究表明土壤动物个体数与类群数增加与速效N、速效K的含量高有关, 而速效P的含量对土壤动物的分布无明显影响^[23]。可能是由于生境不同, 中小型土壤动物类群具有一定的差异性, 不同种类的土壤动物对速效P的响应程度具有差别。中小型土壤动物的密度对Ca、Mg、Mn的响应程度不明显, 类群数对Mn极显著负向响应。这与大型土壤动物对Ca、Mg、Mn的响应一致, 耕地生境土壤动物的密度和类群数低于其他3个生境可能也与该生境内Mn的含量较高有关。

4.2 结论

(1) 长白山地低山4个生境土壤动物组成具有一定的差异性, 总体看来耕地生境条件最差, 土壤动物群落结构最简单。各生境土壤动物的季节变化不同, 大型土壤动物的密度季节变化较显著, 中小型土壤动物的密度和类群数的季节波动均较大。

(2) 次生落叶阔叶林生境土壤动物群落多样性指数和丰富度指数均高于其它3个生境, 耕地生境最低。中小型土壤动物多样性指数、丰富度指数季节波动较大, 春季、夏季与秋季之间差异性较大, 大型土壤动物季节波动较小。

(3) 土壤动物的密度和类群数能够对环境因子变化做出相应的响应, 通过对土壤动物与13种环境因子进行Pearson相关分析可知, 大型和中小型土壤动物对环境因子的响应程度不同。大型土壤动物密度、类群数对土壤温度的响应程度较高, 具有正向响应, 中小型土壤动物的密度、类群数对土壤湿度具有显著正向响应；大型和中小型土壤动物对pH的响应程度较低, 对有机质具有显著正向响应；大型和中小型土壤动物对全效养分 (TN、TP、TK) 以及速效养分 (N、P、K) 的响应程度高, 对Ca、Mg的响应程度较低, 对Mn具有很高的负向响应。

(4) 中小型土壤动物对土壤湿度的响应程度高于大型土壤动物, 而对土壤温度的响应大型土壤动物更明显；大型、中小型土壤动物度对pH的响应程度均不明显, 而对有有机质的响应程度较高；大型土壤动物密度对速效养分的响应程度高于中小型土壤动物, 而从类群数方面比较, 中小型土壤动物则更高；大型土壤动物密度对Mn的响应程度高于中小型土壤动物。