集群是动物个体对外界环境的一种反应, 这有利于动物发现和逃避天敌, 提高个体适合度；但集群过大容易引起天敌注意、增加个体之间的竞争、增大疾病传播风险, 从而降低个体的适合度^[1-2]。因此, 动物在特定环境中存在一个最适的群体大小。不同物种在同一地区的集群大小存在差异, 同一物种在不同生境中集群大小也会发生变化^{[1, 3-5]}。不同的集群类型中个体可获得不同的收益, 从而采用不同的集群策略^[5]。这些差异的研究有助于理解鸟类的生存状况和适应对策。幼鹤 (当年新增的个体) 占鹤群总数的比例, 可反映当年鹤类种群数量增长情况, 常直接称为幼鸟比例, 由于繁殖季节较难观察到幼鸟个体, 因此常在冬季或秋季收集此类信息^[6-7]。掌握鹤类的成幼组成, 可初步预测种群的发展趋势, 反映栖息地质量的优劣, 是濒危物种能否持续繁衍及提出合适保护策略的前提^{[6, 8]}。

世界现存15种鹤类, 中国有9种, 其中白鹤 (Grus leucogeranus)、白头鹤 (G. monacha)、白枕鹤 (G. vipio) 和灰鹤 (G. grus) 常共同越冬于鄱阳湖地区, 在此越冬的白鹤种群数量约占全球的95%、白头鹤、白枕鹤和灰鹤占中国种群的50%以上^{[3-5, 9-10]}。白鹤和白头鹤为国家Ⅰ级重点保护动物, 被IUCN分别列为极危 (CR) 和易危 (VU) 物种, 白枕鹤和灰鹤为国家Ⅱ级重点保护动物, 其中白枕鹤被IUCN列为易危 (VU) 物种^[3-5]。近5年来关于这4种鹤类越冬生态研究主要包括数量分布、集群特征^{[3-5, 11]}、行为时间分配^[12-13]、觅食生态^{[12, 14-16]}、生境利用与资源分割^{[11, 17]}等。鄱阳湖白鹤、白头鹤和灰鹤的家庭群和成幼组成也有初步统计^{[3-5, 9]}, 发现它们均以家庭群为主, 家庭群中白头鹤以2成2幼比例最高, 其他鹤类以2成1幼比例最高。白鹤和白头鹤在越冬后期幼鹤比例均有升高趋势。但以上研究一方面样本量和样点偏少, 不能全面反映鄱阳湖鹤类集群和成幼组成的时空变化, 且白枕鹤的家庭群和幼鸟比例尚不清楚。本文旨在了解鄱阳湖4种鹤类集群大小、类型以及成幼组成的时空动态, 预测种群的变化趋势。

1 研究地区

鄱阳湖是我国最大的淡水湖, 位于江西省北部长江中下游交接处南岸 (28°24′—29°46′ N, 115°49′—116°46′E), 赣江、抚河、信江、饶河、修水分别从南、东、西三面汇流入鄱阳湖, 最后注入长江^{[4, 18]}。属中亚热带季风气候, 气候温和, 雨量充沛, 光照充足, 无霜期长, 多年平均气温为16.5—17.8℃, 最冷月 (1月) 日平均气温为4.4℃, 冬季多偏北风, 夏季多西南风或偏东风, 多年平均风速1.8—2.7 m/s, 年平均降水量为1450—1550 mm, 年日照时间1885 h^[19-20]。鄱阳湖是重要的水鸟越冬地, 冬季水落滩出, 吸引了约40—60万只候鸟来此越冬, 包括世界上约95%的白鹤和80%以上的东方白鹳 (Ciconia boyciana) 种群^[10]。本次调查共选取鄱阳湖不同区域的45个湖泊样点, 涵盖了鄱阳湖国家级自然保护区 (PYH-NNR) 的7个湖泊 (蚌湖、大湖池和沙湖等)、南矶湿地国家级自然保护区 (NJ-NNR) 的8个湖泊 (战备湖、常湖和南深湖等) 及其附近的三湖和林充湖 (属鄱阳湖鲤鲫鱼省级自然保护区内)、都昌候鸟省级自然保护区 (DC-NNR)11个湖泊样点 (滨湖、中坝和黄金嘴等)、东鄱阳湖国家湿地公园 (PYH-WP)14个湖泊样点 (鄱阳县境内的车门、大莲子湖和荣七村等)、鄱阳湖银鱼产卵场省级自然保护区 (YY-NNR) 及附近的3个湖泊 (金溪湖、青岚湖和军山湖)(图 1)。

2 研究方法 2.1 数据收集

2014年10月—2015年4月, 主要于昼间约9:30—15:30时段借助SWAROVSKI (20—60X) 单筒望远镜对鄱阳湖45个湖泊样点分区域进行调查, 记录鹤类的集群大小和能辨识的成幼鸟数量, 调查时各区域单次调查时间共计1—3 d, 在这段时间内依次对区域内的湖泊样点进行一次观察。本研究一个集群表示活动相对独立的单位, 集群内的个体步调一致, 且外围个体与其它群距离>30 m^{[11, 21]}。幼鸟相较成鸟的区别为头颈部或背部体羽为黄褐色^[11]。由于鄱阳湖鹤类10月中旬开始到达, 随后逐渐增加至12月上旬达到峰值, 其后保持稳定至1月下旬开始减少, 4月初基本迁离^[10]。依据以上鄱阳湖鹤类迁徙动态, 将越冬期划分为越冬前期 (10—11月)、中期 (12—翌年1月) 和后期 (翌年2—4月)^[12]。越冬期间共对5个区域调查了4—7次, 每次调查之间的间隔15 d以上, 其中, 越冬前期PYH-NNR 1次, NJ-NNR 2次, YY-NNR 3次；越冬中期PYH-NNR 3次, NJ-NNR 4次, PYH-WP 2次, DC-NNR和YY-NNR各1次；越冬后期PYH-NNR和DC-NNR各3次, NJ-NNR、PYH-WP和YY-NNR各2次。每个保护区每次调查1—2 d。

2.2 数据处理

将鹤类的集群大小和幼鸟比例数据进行汇总统计。按照群体中个体数量和组成, 将鹤类活动群的集群类型分为家庭群、聚集群和孤鹤。其中, 家庭群由亲鹤和幼鹤组成, 分为2成、1成1幼、2成1幼和2成2幼4种形式。聚集群为个体数量≥5的群体^[4]。两组数据差异性检验先用Kolmogorov-Smironov检验数据的正态性, 若符合正态分布则选择单因素方差分析 (one-way ANOVA) 检验数据的差异性, 若不符合正态分布则选择独立样本t检验。集群类型、家庭群组成和幼鸟比例的差异采用卡方检验。文中数据表示为平均值±标准误 (x±SE), 显著性水平设置为α=0.05。所有统计分析借助Excel 2007和SPSS 21.0完成。本次调查中白鹤、白头鹤和白枕鹤均主要分布于鄱阳湖国家级自然保护区, 因此只检验了灰鹤的集群特征和幼鸟比例的地区差异。

3 结果 3.1 集群大小 3.1.1 群体大小

白鹤集群104群2481只, 平均集群大小 (23.86±10.26) 只 (集群大小范围1—922只), 越冬各时期集群大小无显著差异；白头鹤集群98群629只, 平均集群大小 (6.42±1.63) 只 (1—123只), 中期集群大小显著小于后期 (t=-2.209, df=35.426, P=0.034)；白枕鹤集群105群639只, 平均集群大小为 (6.09±2.55) 只 (1—270只), 各时期集群大小无显著差异 (表 1)。灰鹤集群246群1365只, 平均集群大小 (5.55±1.26) 只 (1—300只), 各地区及越冬各时期的集群大小无显著差异 (表 2)。4种鹤类之间的集群大小无显著差异。

3.1.2 家庭群与聚集群的集群大小

4种鹤类家庭群的平均集群大小均在2.5—2.7只之间, 无显著差异；聚集群方面, 白鹤的平均集群大小略大 (84.56±37.64) 只, 灰鹤略小 (14.97±5.17), 但无显著差异 (表 3)。

3.1.3 集群大小的频度分布及个体比例

白鹤、白头鹤、白枕鹤和灰鹤均在1—5只个体的小集群中出现频度 (该集群数占总集群数的百分比) 最高, 分别占75.96%、81.63%、88.57%和84.96%。白鹤在>35只个体集群中的个体比例 (该集群中的个体数占总个体数的百分比) 最高, 为78.80%, 而白头鹤 (33.70%, 41.97%)、白枕鹤 (42.72%, 42.25%) 和灰鹤 (44.10%, 32.38%) 分别在1—5只个体集群和>35只个体集群均有较高的个体比例 (图 2)。

3.2 集群类型 3.2.1 集群类型

白鹤 (64.29%, 总集群数N=98)、白头鹤 (71.91%, N=89)、白枕鹤 (70.77%, N=65) 和灰鹤 (63.11%, N=206) 的集群类型均以家庭群为主, 其次为聚集群, 孤鹤最少。白鹤和白头鹤不同时期集群类型的分配有显著变化, 其中, 白鹤家庭群比例后期较前期极显著下降 (χ²=8.533, P=0.003) 而聚集群比例极显著增加 (χ²=7.575, P=0.006)；白头鹤家庭群比例中期较后期极显著增加 (χ²=13.195, P < 0.001), 聚集群比例中期较前期 (χ²=10.155, P=0.001) 和后期 (χ²=22.753, P < 0.001) 极显著降低 (图 3)。

3.2.2 家庭群的组成

白鹤的家庭群 (集群数N=63) 以2成1幼比例最大 (65.08%), 2成次之 (30.16%), 白头鹤 (N=64)、白枕鹤 (N=46)) 和灰鹤 (N=130) 均以2成比例最大 (分别为51.56%, 52.17%和47.69%), 2成1幼次之。灰鹤的2成2幼集群比例最大 (15.38%), 未记录到白鹤2成2幼的集群类型。除白头鹤外, 其它鹤类不同时期家庭群的组成均有显著变化, 其中, 白鹤2成集群比例后期较中期极显著增加 (χ²=11.318, P=0.001), 而2成1幼极显著降低 (χ²=7.986, P=0.005)；白枕鹤1成1幼集群比例前期极显著高于中期 (χ²=6.286, P=0.012)；灰鹤中期较前期2成集群比例极显著降低 (χ²=8.876, P=0.003), 而2成1幼 (χ²=4.571, P=0.033) 显著增加 (图 4)。

3.3 成幼组成

观察到能辨认成幼个体的白鹤集群89群1695只, 幼鸟比例为12.27%, 各时期幼鸟比例无显著差异；白头鹤集群80群416只, 幼鸟所占比例为14.42%, 越冬前期 (26.09%) 和中期 (19.23%) 的幼鸟比例极显著高于后期 (9.58%, P < 0.001)；白枕鹤集群70群229只, 幼鸟所占比例为16.59%, 各时期幼鸟比例无显著差异 (表 4)。灰鹤集群181群655只, 幼鸟比例为20.46%, 各时期幼鸟比例差异不显著 (P>0.05)。个体数较多的3个地区中, 都昌候鸟省级自然保护区 (25.25%) 和东鄱阳湖国家级湿地公园 (25.14%) 的幼鸟比例分别显著 (χ²=6.495, P=0.011) 和极显著 (χ²=9.012, P=0.003) 地高于鄱阳湖国家级自然保护区 (14.24%)(表 5)。灰鹤的幼鸟比例分别显著和极显著高于白头鹤 (χ²=6.247, P=0.012) 和白鹤 (χ²=25.630, P < 0.001), 其余物种间无显著差异。

4 讨论 4.1 集群大小

鹤类集群的定义在不同文献中差异较大, 多数文献以一定间隔距离进行划分, 已明确不同群的间隔距离从30^[21], 50^[22], 100^[23-24], 150^[25]至200 m^[26]不等, 部分文献未明确不同群的间隔距离^{[4, 11, 27]}。Li等 (2015) 认为集群的间隔距离为30 m, 超过该距离群体内个体活动协调性不高^[21], 因此本研究中集群间隔距离选择30 m。鹤类活动能力强, 越冬期间集群不稳定, 若用30—200 m中任一距离来定义集群, 那么在同一个地点和同一日期的不同时间内鹤类集群的记录结果会有很大差异, 这也给集群研究带来很大困难, 因此集群的定义没有统一的概念, 很难得出统一结论。

灰鹤和白枕鹤的平均集群大小比该区域2012—2013年的结果略低, 也低于黄河湿地灰鹤的群体大小 ((21.75±13.53) 只)^{[4, 11]}。与该区域2012—2013年的调查结果相比, 白鹤平均聚集群大小明显增大 (28.09 vs 84.56只), 白头鹤平均家庭群 (3.09 vs 2.56只) 大小有所降低^[3-5]。本次调查范围更大, 在新增样点 (中湖池和大湖池北闸等) 发现若干白鹤个体数≥100只的集群, 因此平均聚集群大小有所增加。白头鹤平均家庭群大小有所降低与其幼体比例 (29.22% vs 14.42%) 的减少有关。4种鹤类除白头鹤在越冬后期集群显著增大外, 其余鹤类各时期集群大小差异不显著, 与黄河湿地灰鹤越冬期各时期集群特征的变化规律相似^[11]。说明鹤类在越冬各时期总体上呈现较为稳定的集群对策。白头鹤和灰鹤在越冬期常以小集群活动, 在越冬后期多次发现大集群, 说明鹤类可能会在迁徙前聚集成大群以准备集体迁飞^[28]。

鹤类的集群大小受多种因素影响, 潮汐活动、人为干扰、昼间时段、生境功能 (觅食地和夜栖地)、生境类型和生境质量等均会影响鹤类的集群大小^{[11, 29-31]}。觅食环境差可降低鹤类集群大小^[30]。此次调查中鹤类个体数≥100只的集群均发现于鄱阳湖国家级自然保护区, 且鹤类种群也主要集中于该地区, 说明该区域有鹤类理想的觅食和栖息环境。资源限制才会导致生态位竞争激烈^[17], 资源丰富则无需激烈竞争即可满足其生存需要, 因此, 鹤类倾向于在鄱阳湖国家级保护区形成较大的越冬群体。而且发现鄱阳湖区有2—3种鹤类组成大的混合群, 如第一个混合群包括白头鹤41只、白枕鹤7只和灰鹤2只, 第二个混合群包括白枕鹤270只和白头鹤15只。

仅根据警戒行为推测, 20—30只个体集群可能代表越冬灰鹤的最适群体大小, 当集群个体数超过30只后, 群体警戒力便不会再下降而成体的警戒持续时间会增加^[26]。但20—30只个体集群在4种鹤类出现的频度和个体比例均较低 ( < 2%), 超过30只个体的集群所占的个体比例均较高 (>30%), 说明仅从单一角度很难准确预测鹤类集群大小的变化。

4.2 集群类型

鹤类在不同的集群类型可以获得不同的收益。聚集群中的鹤类个体可以花费更少的警戒时间而赢得较多的觅食时间；家庭群尽管在建立和守护领域方面消耗了较多能量, 但领域保证了充足的食物供应^[5]。此次调查中, 4种鹤类均以家庭群为主 (60%—70%左右), 聚集群比例一般在20%—30%, 与该区域2012—13年的结果相比, 白鹤的家庭群比例有所上升 (64.29% vs 55.54%), 聚集群比例有所下降 (25.77% vs 41.07%)；白头鹤和灰鹤与以往的调查结果相似^[3-5]。与其它区域相比, 白头鹤的家庭群比例也高于崇明岛^[32]。在黄河湿地越冬的灰鹤以聚集群为主的集群类型分配也与此次调查有所不同^[11]；白头鹤在升金湖虽以家庭群为主, 但比例低于此次结果 (29.14% vs 71.91%)^[27]。越冬白头鹤在鄱阳湖的警戒行为比例高于崇明岛 (23.49% vs 13.45%), 说明对于鄱阳湖地区的白头鹤来说, 保证充足的食物供应可能比花费更多的觅食时间更为重要^{[5, 32-33]}。此次调查未记录到白鹤2成2幼集群, 该区域2012—2013年调查也表明白鹤的2成2幼集群比例明显低于白头鹤和灰鹤^[3-5], 说明白鹤家庭同时抚养2个幼鸟的难度较其它3种鹤类高。Potapov在繁殖地对白鹤研究表明白鹤常产2枚卵, 随后常出现1只或无雏鸟, 因此白鹤在迁入期前已难形成2成2幼集群^[34]。

4种鹤类集群中均有少量孤鹤, 占集群数的4%—8%, 主要出现在越冬中期, 与鄱阳湖2012—2013年越冬期的调查结果相似^[3-5]。除灰鹤观察到1只孤幼鹤外, 其余孤鹤均为成鹤, 这与张同等发现孤鹤主要是刚离开家庭或丧失配偶的成鹤一致^[35]。离开家庭的孤鹤一般认为是年老或身体状况不佳的掉队个体, 说明鄱阳湖地区鹤类种群中年老或身体状况不佳的个体比例较少, 种群保持年轻活力。

4.3 成幼组成

依据成幼组成可以初步预测种群数量的未来动态, 灰鹤是濒危程度相对较低的鹤类, 中国灰鹤的幼鸟比例在8.57%—27.2%之间波动, 幼鸟平均占16.86%, 成鸟44.19%, 亚成鸟36.1%, 呈稳定增长趋势, 而黄河湿地亚成鸟16.81%, 幼鸟9.13%, 呈下降型趋势, 欧洲中部灰鹤幼鸟比例大致也处于14%—16%^{[11, 36]}。此次调查4种鹤类中白鹤的幼鸟比例 (12.27%) 最低, 与该地区2012—2013年的12.48%相似, 说明白鹤的幼鸟比例持续处于较低水平。白头鹤的幼鸟比例为14.42%, 较2012—2013年冬季的调查结果 (29.22%) 明显降低, 应关注其种群数量和幼鸟比例的未来动态。灰鹤和白枕鹤幼鸟比例处于较高水平 (分别为20.46% vs 16.59%), 与2012—2013年的调查结果 (灰鹤幼鸟比例为20.21%) 相似, 说明灰鹤和白枕鹤种群数量可能处于较为稳定或潜在增长状态。