2017, Vol. 37文章信息
- 王龙乐, 张鑫, 邹定辉, 陈斌斌.
- WANG Longle, ZHANG Xin, ZOU Dinghui, CHEN Binbin.
- 干出脱水对羊栖菜叶状体与生殖托荧光特性的影响及其在沉水状态下的恢复
- Effects of desiccation on chlorophyll fluorescence characteristics in the fronds and receptacles of emersed Hizikia fusiformis and their recovery upon re-submersion
- 生态学报. 2017, 37(22): 7710-7717
- Acta Ecologica Sinica. 2017, 37(22): 7710-7717
- http://dx.doi.org/10.5846/stxb201609221912
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文章历史
- 收稿日期: 2016-09-22
- 网络出版日期: 2017-07-12
2. 华南理工大学科学技术处, 广州 510006;
3. 广东省大气环境与污染控制重点实验室, 广州 510006
2. The Science and Technology Davision, South China University of Technology, Guangzhou 510006, China;
3. Guangdong Provincial Key Laboratory of Atmospheric Environment and Pollution Control, Guangzhou 510006, China
占全球海洋系统的7%—8%面积的近海生态系统贡献全球海洋初级生产力的15%—30%[1]。其中重要初级生产者是人工大规模养殖的藻类[2], 经FAO统计, 中国的藻类产业对全球的贡献率达72%, 每年可从海水中移出约78万t的碳, 因此藻类养殖是对增加近岸海域碳汇、改善生态环境方面的重要措施[3-5]。大型海藻广泛分布于潮间带及潮间带以下的渐深带, 由于其特殊的栖息环境, 随着潮起潮落, 藻体经历着两种连续变化的环境条件：水和空气。在高潮沉水状态中, 大型海藻利用海水中CO2和HCO3-作为光合碳源[6-7], 而在低潮导致的干出状态下, 大型海藻仅能利用空气中CO2作为唯一的光合碳源, 同时还经历脱水、高光照强度、高温和渗透胁迫等破坏性的环境条件[8], 其中水分是最重要的因子[9]。研究表明, 由于光合资源(水分、无机碳浓度、光照强度和温度等)可利用性的差异[10-11], 潮间带海藻在淹没状态和干出过程中的光合能力的差异与藻种、环境条件等多种因素有关[12-15]。潮间带海藻海藻的光合作用对干出脱水胁迫有一定的耐受能力, 但是在干出严重脱水条件下, 大型海藻的光合活性基本都会受到不同程度的抑制作用[13, 16-19]。大多数情况下, 因干燥而被显著抑制的光合作用在复水后能很快(2 h内)完全或部分恢复到干出初始值, 而且, 海藻在海水重新浸没后的光合作用恢复程度是判定海藻属于对干旱胁迫的耐受种和敏感种的主要指标[20-22]。目前干出导致大型海藻光合活性下降的机制的研究并不多[19, 23-24], 尤其是干出脱水过程中海藻光合作用光系统Ⅱ (PS Ⅱ)的响应。叶绿素荧光动力学技术是一种被广泛应用的、而又不损伤光合作用(特别是PS Ⅱ)的研究工具, 在研究PS Ⅱ原初反应和能量分配上尤其独特的作用[19, 25], 与“表观性”的气体交换指标相比, 叶绿素荧光参数更具有反映“内在性”的特点。现已被广泛应用于海藻的抗逆境以及品种选育等生理生态研究领域。
羊栖菜(Hizikia fusiformis)是一种重要的大型经济褐藻, 具有较高的营养和药用价值[26]。在我国浙江和福建等地已有一定规模的养殖生产。自然生长的羊栖菜主要分布于低潮带, 以岩石作为固着基质。因此, 在低潮时, 特别是在大潮低潮时, 羊栖菜与其他潮间带海藻一样, 常暴露在空气中(即处于干出状态), 且其叶状体和生殖托均经历了干出脱水和复水的过程, 这两种组织对干出脱水的响应机制是否一致并没有得到详尽的研究和报道。生殖托作为有性生殖的器官, 具有产生精子或卵子的窝空, 这些较为复杂的结构占据了生殖托一定的空间, 其中, 雌生殖托的生殖部分大于雄生殖托的生殖部分, 因此, 生殖托的含水量低于叶状体的, 且雌生殖托的含水量小于雄生殖托的[27-28]。这种生理结构上的差异可能导致两个部位对干出脱水响应的差异。本文以羊栖菜(Hizikia fusiformis)的叶状体和雌、雄生殖托作为实验材料, 探讨其在干出过程中和沉水状态下的叶绿素荧光动力学曲线和参数变化, 研究其在干出失水过程中光合作用PS Ⅱ的反应, 以进一步认识其生物学规律, 阐释影响羊栖菜有性繁殖的环境因素。
1 材料与方法 1.1 材料从汕头南澳岛云澳湾低潮时采集处于有性繁殖时期的成体羊栖菜(Hizikia fusiformis)藻体, 放入盛有少量海水塑料袋中, 用保温箱(保持温度为4 ℃)在最短时间内运回实验室。藻体在实验室内室温(22—25 ℃)和光强约100 μmol m-2 s-1(光周期L:D为12 h:12 h)的条件下用过滤的自然海水进行暂养, 每天24 h通空气。以暂养期间的第2天至第5天内的羊栖菜作为实验材料。实验前分别收集羊栖菜的叶状体(羊栖菜“叶片”)、雌生殖托、雄生殖托, 在海水中放置2 h(通空气)后, 进行干出失水与恢复的实验研究。
1.2 藻体的干出处理与失水率的测定实验时将羊栖菜各部分藻体(叶状体、雌生殖托、雄生殖托)从海水中取出, 置于实验台上, 藻体从而处于干出状态下, 轻轻地用吸水纸吸去藻体表面的可见水珠。把各部分藻体平铺于培养皿中(每1 cm2面积放置1.0 g初始湿重的藻量), 于室温25 ℃左右、相对湿度约70%的实验室里自然失水, 每隔1 h测定培养皿中藻体的重量, 每个处理设置5个重复。
藻体水分损失率(Water loss, WL)的确定, 按公式WL%=(Wo-Wt)/(Wo-Wd) × 100计算。其中Wo为初始湿量(g), Wt为经过一段时间干燥后的重量(g), Wd为干重(即在实验后于80 ℃烘箱中放置24 h的烘干重)。在藻体脱水过程中进行叶绿素荧光参数的测定, 每个处理设置5个重复。
1.3 藻体的恢复实验当羊栖菜各部分藻体(叶状体、雌生殖托、雄生殖托)干出至脱水率约为50%和75%, 藻体重新置于实验室内海水中, 进行藻体叶绿素荧光参数的恢复实验。恢复条件为室温(22—25 ℃)和光强约100 μmol m-2 s-1, 培养海水为过滤的自然海水(通气)。在藻体恢复过程中定期进行叶绿素荧光参数的测定, 每个处理设置5个重复。
1.4 荧光参数的测定羊栖菜不同组织的叶绿素荧光参数用脉冲调制荧光仪(WATER-PAM, 德国产)进行测定。向干出状态下不同脱水程度的叶状体、雌生殖托和雄生殖托连续照射8个光强梯度的光化光(66—1000 μmol m-2 s-1, 光源为荧光灯), 照射时间间隔为10 s, 得到快速光曲线(Rapid Light Curve, RLC), 通过计算可得出光系统Ⅱ的有效光化学量子产量(Photosystem Ⅱ effective quantum yield, Y(Ⅱ))、最大相对电子传递速率(Maximum relative electron transport rate, rETRmax)、光能利用效率(Light use efficiencies, α)和耐受光强(Tolerance of high irradiance, Ik)。计算公式分别为：
Y(Ⅱ)=(F′m-Ft) / F′m, 其中F′m表示在光适应状态下的最大荧光值, Ft表示稳态荧光产量, Y(Ⅱ)反映了光合机构在当前光照状态下的实际光能转化效率[29]。
rETR=I ×Y(Ⅱ) × 0.84 × 0.5, 其中I表示光合有效辐射, 0.84表示I被光合色素吸收的比例, 0.5表示分配到PS Ⅱ的I比例, rETR反映了经过PS Ⅱ的相对线性电子流速率[30]。
对RLC的非线性曲线拟合公式为：rETR=rETRmax × tanh (α× I / rETRmax)[31], 其中rETRmax为最大相对电子传递速率, 被认为是对PS Ⅱ实际电子传递速率的实时反应；α为RLC的初始斜率, 表示藻体的光能利用效率。
耐受光强Ik = rETRmax / α, Ik越高, 植物对强光的耐受力越强[30]。
1.5 统计与分析采用SPSS 19.0和OriginPro 8.5 (Origin Lab Crop., USA)软件进行数据分析, 应用One-way ANOVA分析不同试验处理间的差异, 设置显著水平为P < 0.05。
2 结果 2.1 脱水条件羊栖菜不同部位藻体的PS Ⅱ有效光化学量子产量[Y(Ⅱ)]与藻体脱水率的关系如图 1所示。羊栖菜叶状体和雌、雄生殖托的干出脱水率分别不超过73%和64%、60%时, 其Y(Ⅱ)都没有明显变化(P>0.05), 且不同部位的藻体Y(Ⅱ)间没有显著差异(P>0.05)。但继续干出脱水就导致藻体的Y(Ⅱ)显著降低(P < 0.05), 当叶状体和雌、雄生殖托的脱水率分别达到84%和90%、79%时, 其Y(Ⅱ)分别为0.27±0.12和0.02±0.02、0.00±0.01, 分别下降了57%和97%、99%。
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| 图 1 羊栖菜不同部位藻体的光系统Ⅱ(PS Ⅱ)有效光化学量子产量随失水率的变化(n=5) Fig. 1 Changes of photosystem Ⅱ (PS Ⅱ) effective quantum yield [Y(Ⅱ)] in different tissues of Hizikia fusiformis with increased water loss during emersion (n=5) |
由图 2可以看出, 羊栖菜藻体的不同部位的相对电子传递速率(rETR)都先随光强的升高而快速上升, 当光强高于600 μmol m-2 s-1后基本达到平稳状态(图 2)。由表 1可以看出, 在干出初始(0)时, 雌、雄生殖托的rETRmax、α都略高于叶状体的, 但未达到统计学上的显著水平(P>0.05), 雌、雄生殖托的耐受光强(Ik)没有差别(P>0.05), 而都显著低于叶状体的Ik (P < 0.05)。在藻体干出脱水率达50%时, 羊栖菜藻体不同部位的α保持稳定, 而rETRmax和Ik都明显下降(P < 0.05)；此时藻体不同部位间的rETRmax和α差异不显著, 雌、雄生殖托的Ik也无显著差异, 但都明显低于叶状体的Ik(P < 0.05)。当藻体继续干出至严重脱水(75%)时, 与干出初始状态相比, 叶状体和雌、雄生殖托的rETRmax分别降低了33%, 67%和78%(P < 0.05), α分别降低了16%、42%和59%(P < 0.05), 不同部位的参数间差异明显(P < 0.05), 叶状体的最高, 雌生殖托次之, 雄生殖托最低。
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| 图 2 羊栖菜不同部位藻体分别在失水0(A)、50%(B)、75%(C)条件下相对电子传递速率的快速光响应曲线(n=5) Fig. 2 The rapid light curve of relative electron transport rate (rETR) in different tissues of emersed Hizikia fusiformis at 0 (A), 50% (B), and 75% (C) water loss (n=5) |
| 羊栖菜藻体 Tissues of H. fusiformis | 失水率 Water loss/% | 最大相对电子传递速率 Maximum relative electron transport rate/ (μmol electrons m-2 s-1) | 光能利用效率 Light use efficiencies | 耐受光强 Tolerance of high irradiance/ (μmol m-2 s-1) |
| 叶状体Fronds | 0 | 122.21±4.98a* | 0.19±0.02a | 691.25±43.35a |
| 50 | 109.43±9.55b | 0.19±0.01a | 580.98±50.70b | |
| 75 | 81.90±7.26c | 0.16±0.01b | 514.96±45.66c | |
| 雌生殖托 | 0 | 129.63±5.37a | 0.24±0.02a | 533.22±39.50bc |
| Female receptacles | 50 | 107.95±6.80b | 0.21±0.01a | 511.09±32.17c |
| 75 | 43.13±7.30d | 0.14±0.01b | 315.04±53.33d | |
| 雄生殖托 | 0 | 129.49±5.68a | 0.22±0.01a | 593.66±40.29b |
| Male receptacles | 50 | 98.65±9.08b | 0.21±0.02a | 470.07±43.29c |
| 75 | 27.85±4.30e | 0.09±0.01c | 301.35±46.53d | |
| *显著性水平为0.05, 用不同字母表示 | ||||
由图 3可知, 当羊栖菜藻体失水50%时, 其不同部位的Y(Ⅱ)都能维持较高水平, 与脱水初始状态(0)时没有显著差异(P>0.05), 叶状体的Y(Ⅱ)略高于雌、雄生殖托的Y(Ⅱ), 但未达到显著水平(P>0.05)。在沉水恢复2 h内, 叶状体的Y(Ⅱ)没有明显变化, 而雌、雄生殖托的Y(Ⅱ)快速(0.5 h)升高到干出初始时的Y(Ⅱ)水平。
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| 图 3 羊栖菜不同部分藻体在失水50%后的沉水恢复过程中光系统Ⅱ(PSⅡ)有效光化学量子产量的变化(n=5) Fig. 3 The recovery of photosystem Ⅱ (PS Ⅱ) effective quantum yield [Y(Ⅱ)] in different tissues of Hizikia fusiformis at 50% water loss (n=5) |
由图 4可知, 当羊栖菜藻体失水75%时, 叶状体和雌、雄生殖托的Y(Ⅱ)分别降低12%、31%和37%。在沉水恢复过程中, 在0.5 h时叶状体和雌、雄生殖托的Y(Ⅱ)都有所升高, 在随后的几个小时的恢复过程中, 叶状体的Y(Ⅱ)有小幅度下降而后保持稳定, 维持在0.56±0.04。雌、雄生殖托在0.5—8 h的恢复过程中表现出持续下降的趋势, 18 h后下降到0.3；雌生殖托在沉水恢复开始阶段Y(Ⅱ)已经低于0.4, 而复水18 h时降低到0.15。这表明羊栖菜叶状体的Y(Ⅱ)能恢复到初始水平, 脱水耐受能力强；而生殖托的Y(Ⅱ)无法恢复初始水平, 其耐受脱水能力较差。
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| 图 4 羊栖菜不同部位藻体在失水75%后的沉水恢复过程中光系统Ⅱ(PSⅡ)有效光化学量子产量的变化(n=5) Fig. 4 The recovery of photosystem Ⅱ (PS Ⅱ) effective quantum yield [Y(Ⅱ)] in different tissues of Hizikia fusiformis at 75% water loss (n=5) |
在限制光合生物生长的众多因子中, 水分是最重要的因子[9]。生长于低潮带的海藻羊栖菜在低潮时, 特别是在大潮低潮时, 将暴露在空气中长达4 h。由于海藻不具有陆生高等植物的气孔或蜡质角质层那样的可减小水分损失的解剖结构, 因此, 羊栖菜在低潮干出状态下, 将发生干燥失水作用, 即水分从藻体表面水膜或细胞内散化至大气中[32]。本文结果表明, 羊栖菜叶状体PS Ⅱ的Y(Ⅱ)在干出脱水率为0—73%范围内没有显著差异, 这与高潮带海藻条斑紫菜(Porphyra yezoensis)类似, 其的Y(Ⅱ)下降的脱水率的界限值达到60%[15]。而羊栖菜干出至半脱水(50%)状态下, 最大相对电子传递速率(rETRmax)和耐受光强(Ik)都显著降低, 而Y(Ⅱ)和光合效率(α)与干出初始状态没有明显差异, 这可能是羊栖菜藻体通过增加了光能耗散和降低光合电子传递速率, 保护PS Ⅱ反应中心[8, 33]。对羊栖菜叶状体光合放氧对干出脱水响应的研究结果也证实了这一点, 受现有大气CO2水平的限制, 叶状体光合放氧速率随着干出脱水率的增加而降低[23], 脱水率为50%时其光饱和光合速率下降72%, 光合固碳所需的同化力显著降低, 藻体通过降低色素含量和使PS Ⅱ反应中心部分可逆失活来维持光能吸收和光能利用的平衡[34-36]。石莼对干出的响应也类似, 干出胁迫导致石莼激活的PS Ⅱ反应中心的数量下降, 藻体对光的利用能力下降, 表现为耐受光强下降[19]。另一方面, Beer和Rahnberg发现适量失水能够减小藻体表面水层厚度, 降低CO2 溶解阻力, 从而增加海藻的光合效率[37], 也有助于维持海藻的Y(Ⅱ)和α的稳定。
当继续脱水至失水75%时, 藻体Y(Ⅱ)、rETRmax、α和Ik都明显下降, 表明其PSⅡ反应中心受到显著胁迫作用。在随后的复水恢复过程中, 藻体的Y(Ⅱ)未能升高甚至持续降低, 可能是严重脱水致使细胞内产生并累计了大量活性氧(ROS)自由基[34, 38], ROS损伤了PS Ⅱ反应中心的D1蛋白和叶绿素, 致使电子传递受阻, 而在恢复过程中需重新合成D1蛋白和色素使得Y(Ⅱ)难以在短期内恢复[39-40]。甚至, 有些海藻在较强胁迫下光合色素分解, 并可能发生质膜融合, 光合结构被破坏[41], 即使复水也无法恢复其光合能力。因此, 羊栖菜叶状体耐受脱水能力上限为73%。相关研究表明, 潮间带海藻脱水耐受能力与其垂直生态位相关, 潮间带上部区域的海藻耐脱水能力更强[14], 如潮间带边缘海藻Fucus serratuss耐受60%的脱水率, 掌状海带(Laminaria digitata )可以耐受55%的脱水率[20], 而潮间带上部的海藻条斑紫菜(Porphyra yezoensis)、沟鹿角菜(Pelvetia canaliculata)和Fucus spiralis的可耐受高达90%的脱水率[15, 42-43]。这种脱水耐受能力与光合作用相关酶周围的分子环境有关, 包括无机盐浓度、多糖组成、CO2浓度等, 该分子环境的重要性是降低质膜破裂的风险, 同时促进细胞内必需水分的滞留, 从而维持海藻一定的光合作用能力[36, 44]。而本研究结果表明羊栖菜的脱水耐受能力甚至强于一般潮间带海藻, 这可能是由于同种海藻在不同环境下适应后所反映出干出脱水耐受能力也有差异[34]。
对羊栖菜雌、雄生殖托干出过程中脱水耐受性的研究表明, 其叶绿素荧光动力学参数对脱水率增加的响应表现出与叶状体相似的变化趋势。在生殖托干出脱水率为0—60%范围内, 其Y(Ⅱ)没有显著变化, 生殖托干出至半脱水(50%)时, 其而rETRmax、α以及Ik显著降低, 说明此时羊栖菜生殖托的PS Ⅱ受到干出的胁迫作用, 但并未受到损伤, 藻体可以通过一系列的保护机制来维持PS Ⅱ反应中心活性。这与P. yezoensis的雄性细胞对失水的耐受能力接近, 脱水50%时的条斑紫菜雄性细胞光合活性不受影响[15]。也与羊栖菜叶状体的并无显著差异。但是脱水率继续上升, 雌、雄生殖托的Y(Ⅱ)明显降低, 严重失水至75%时, 雌、雄生殖托的rETRmax、α和Ik都急剧下降, 复水后Y(Ⅱ)不能恢复甚至持续降低, 且雄生殖托的Y(Ⅱ)、rETRmax、α和Ik都显著低于雌生殖托, 表明此时雌、雄生殖托的PS Ⅱ都受到了不可逆的损伤。因此, 羊栖菜生殖托也具有较强的脱水耐受能力, 其Y(Ⅱ)下降的脱水率界限约为50%, 显著低于叶状体。这可能是由生殖托和叶状体的生理结构的差异导致的, 生殖托的含水量低于叶状体的含水量, 因此失去相同比例的水分对生殖托的光合活性的影响较大[27]。另一方面, 虽然羊栖菜生殖托的光饱和光合速率比叶状体高[45], 但是一般大型海藻如Sargassum integerrium[35]和Porphyra yezoensis[15]的营养器官具有比生殖器官或幼孢子体更强的抗逆能力, 也是导致羊栖菜生殖托比叶状体对干旱胁迫的响应更加敏感的原因之一。在相同干出脱水程度下, 雌生殖托的Y(Ⅱ)一直显著高于雄生殖托的Y(Ⅱ)。且在脱水率为50%和75%时下, 雌生殖托的rETRmax, α和Ik均显著高于雄生殖托的对应值, 随后的沉水恢复过程中, 虽然雌、雄生殖托的Y(Ⅱ)都由于严重脱水的不可逆损伤而无法恢复到干出初始水平, 但是雌生殖托的Y(Ⅱ)依然高于雄生殖托的。这与Dring等[20]对褐藻的研究结果一致, 干出脱水对雄生殖托的损伤较雌生殖托的大。所有这些结果表明, 在干出脱水过程中, 雌生殖托的光合活性高于雄生殖托, 且持续大幅度脱水(WL>60%)时, 雌生殖托耐脱水能力强于雄生殖托。因此, 严重干出脱水对雄生殖托的影响更大。
虽然在自然生境中低潮时, 羊栖菜在空气中暴露1—4 h, 持续飞溅的水和泡沫一定程度上会降低海藻的干出脱水程度, 藻体失水率最高仅达50%[23]。羊栖菜叶状体和生殖托的PS Ⅱ反应中心通过降低PS Ⅱ电子传递效率、可逆失活增强光耗散来维持较高的Y(Ⅱ), 充分抵御失水的胁迫, 被认为时一种内损耗的被动适应方式[33, 45]。这种应对干出的策略无法兼顾光合速率, 同时容易受到其他环境因子如光照强度、温度和营养盐供应等影响[33-35]。从这个意义上讲, 尽管羊栖菜PS Ⅱ反应中心脱水耐受能力较高, 但其应对脱水胁迫的策略对光合能力和生长不利, 因此, 羊栖菜在栽培过程中要减少干出时间, 延长沉水生长时间, 促进其快速光合作用和生长。
综上所述, 羊栖菜藻体有很高的干出脱水耐受能力, 叶状体要高于生殖托, 雄生殖托要高于雌生殖托。大幅度脱水不会损伤羊栖菜叶状体的PS Ⅱ反应中心, 叶状体PS Ⅱ活性对脱水胁迫的耐受能力甚至超过一般潮间带海藻, 接近高潮位的海藻。而半脱水也不影响羊栖菜生殖托的PS Ⅱ活性, 大幅度脱水会严重降低生殖托的PS Ⅱ活性, 且该损伤不可逆。因此, 在羊栖菜的有性生殖阶段, 严重的干出脱水是影响羊栖菜有性繁殖成功的一个重要因素。
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