森林生态系统是陆地生物圈中碳储量最大的植物群落, 其对于调节全球的碳循环过程发挥着重要的作用^[1-2]。森林生态系统中土壤碳含量相当于全球土壤碳储量的73%^[3], 是陆地生态系统中最大的碳库。土壤呼吸是陆地生态系统碳循环的关键环节之一, 全球土壤呼吸每年向大气排放约75—98 Pg C^[4-5], 相当于人类每年燃烧的化石燃料10倍之多^[4-6]。土壤呼吸的强弱受到非生物因子如温度、水分和养分^[6-8]以及生物因子如土壤微生物和植物代谢^[9-10]等的综合调控。

森林虫害爆发成为影响森林生态系统服务功能和林业可持继发展的重要干扰之一^[11-12]。据估算, 全球受虫害影响的森林面积约有34×10⁶ hm^{2 [13]}, 中国是受森林虫害影响较重的国家之一。尤其是近几年来, 随着全球气候变化的加剧而日趋严重, 以2005年为例, 中国受虫害干扰的森林总面积达到3.152×10⁶ hm², 是1990年森林虫害干扰面积的7.8倍^[13]。森林虫害爆发的规模和强度已经成为影响区域乃至全球碳收支格局以及碳源/汇角色的重要因素^[14]。森林虫害爆发的当年至数十年之内, 森林生态系统的固碳潜力呈现大幅的降低^[15]。当发生虫害时, 林木生长速率会减慢, 从而直接降低生态系统的初级生产力^[16]；而随着虫害程度的加剧, 部分树木甚至死亡, 枯死有机物质进入分解过程, 也会释放大量的CO₂。因此, 生态系统总初级生产力的降低和生态系统呼吸的增加造成森林生态系统净生产力和碳储量的降低^[16-17]。除了对地上植物的直接干扰以外, 森林虫害还可能会对林地土壤产生重大的影响。以食叶性害虫为例, 当其大规模爆发时, 植物叶片被大量取食, 从而会显著降低林冠叶面积指数, 增加地表光照强度^[11]。害虫粪便直接归还到林地地表, 对土壤起到施肥效应, 提高土壤养分的可利用性^[18-19], 从而调节生态系统土壤的碳氮循环过程。目前, 关于森林虫害对森林碳循环过程影响的研究主要集中于其对地上植物生理活动及生物量的影响^{[11, 16]}, 却很少关注到虫害爆发对土壤碳排放速率的影响。

本研究以我国北亚热带—暖温带气候过渡区的典型落叶阔叶林(麻栎—枫香混交林)为研究对象, 针对2014年该区域以黄二星舟蛾(Lampronadata cristata)和栎褐天社蛾(Ochrostigma albibasis)为主的食叶性害虫的大规模爆发而展开实验调查, 通过对比害虫爆发当年(2014年)与正常年份(2015年)之间的土壤碳排放速率, 揭示森林虫害爆发对土壤呼吸的影响, 为深入理解森林虫害对于森林生态系统碳循环的影响提供科学依据。

1 研究区概况

研究地点位于河南省信阳鸡公山国家级自然保护区(31 ° 46′—31 ° 51′ N, 114 ° 01′—114 ° 06′ E), 相对海拔高度120—810 m, 主峰篱笆寨海拔是811 m, 属于中山类型。该地区的年均温为15.2 ℃, 一月均温0.6 ℃, 七月均温24.7 ℃, 年降雨量1098 mm, 大多数集中分布于4—8月, 年蒸发量1378.8 mm。该地区是我国北亚热带—暖温带过渡区域, 本地区的地带性植被类型为落叶阔叶林和常绿阔叶混交林。但是, 原生植被目前已不存在, 现在大多数为次生林。主要的次生林类型有：麻栎(Quercus acutissima)—栓皮栎(Quercus variabilis.)—枫香(Liquidambar formosana)阔叶林, 麻栎—马尾松(Pinus massoniana)混交林。此外, 还有一定数量的马尾松、杉木(Cunninghamia lanceolata)和柳杉(Cryptomeria fortunei)等人工林类型。根据气象资料显示, 鸡公山地区2014年与2015年5—10月份的空气平均温度分别为23.2和22.8 ℃, 这期间的降雨量分别是757.2、794.4 mm, 两年在温度和降雨方面无明显差异。

2 研究方法 2.1 样地选设与布置

2013年8月份在鸡公山国家级自然保护区的麻栎—枫香天然次生林中, 选择地势相对平坦, 林分特征相对一致的林子, 设置6个20 m×20 m的固定样地, 样地彼此间隔在50 m以上。在每个样地内随机选定3个样点, 分别布置2个相隔50 cm、大小为1 m×1 m子样地, 在其中一个子样地内部安装1个土壤呼吸环(直径10 cm, 高8 cm, 埋入土壤深度为5 cm), 以代表土壤总呼吸。将另一个子样地沿四周挖60 cm深, 宽30 cm壕沟, 并垂直放入网孔为200目的尼龙纱网, 以隔断植物根系向子样地内的生长, 再将土壤回填压实, 并按上述方法在该子样地内安装一个土壤呼吸环, 以估算土壤的异养呼吸。

2.2 土壤呼吸及温度湿度测定

样地建设完成后, 于2013年9月开始测定土壤温、湿度和土壤呼吸。在每年的5月—10月生长季期间, 使用Li-8100对全部土壤呼吸环测定, 每10 d测定一次。并用其自带的土壤温、湿度探头在测定土壤呼吸时, 测定土壤10 cm深的土壤温度和土壤湿度。

2.3 虫灾爆发

2014年6月底至7月初, 在鸡公山地区的落叶阔叶林内爆发了大规模的食叶性害虫, 以黄二星舟蛾和栎褐天社蛾为主的栎树食叶害虫对该区域内的绝大多数落叶阔叶林造成严重的危害。由于害虫种群密度极高, 林冠层叶片在虫害爆发末期几乎消耗殆尽, 食物缺乏导致害虫全部死亡, 掉落至地表。利用各样地内用于收集凋落物的凋落物框(大小为1 m×1 m), 将掉入收集框内的害虫尸体收集, 并记录尸体数量和害虫粪便重量。通过计算得知害虫数量为：(88.3±6.4)条/m², 害虫粪便重量为：(417.9±13.2)g/m²。

2.4 数据处理与分析

将虫灾爆发年份(2014年)与正常年份(2015年)的土壤呼吸及土壤温湿度数据进行统计分析。首先, 对两年的数据进行正态性和方差齐性检验, 满足方差分析的条件。进行单因素方差分析(One-way ANOVA)以确定虫灾爆发年份与正常年份之间不同月份土壤总呼吸、异养呼吸、土壤温度和湿度的差异。利用简单线性回归分析检验土壤呼吸与土壤温度和湿度的关系。统计分析在SPSS 16.0中完成。

3 结果与分析 3.1 土壤温度与湿度

2014年与2015年生长季期间的土壤温度均呈抛物线型分布, 即在生长季中期的7月达到最大值, 分别为24.7 ℃和24.4 ℃(图 1)。2014年生长季平均土壤温度比2015年高0.3 ℃(图 1)。在虫灾大规模爆发前, 2014年5月和6月的土壤温度与2015年无显著差异(P＞0.05)。在虫灾爆发后, 即2014年7月、8月和9月的土壤温度比2015年相应的月份分别高0.26 ℃, 0.51 ℃和0.83 ℃ (P < 0.05, 图 1)。

2014年与2015年的土壤湿度具有不同的变化趋势, 虫灾年份(2014年)的土壤湿度在生长季呈逐渐下降趋势, 而2015年则基本保持平稳状态(图 1)。在虫灾爆发前, 2014年5月土壤湿度比2015年5月显著高3.7%(P < 0.05), 在虫灾爆发后, 当年7月份土壤湿度逐渐下降, 并低于2015年, 在10月份达到显著水平(降低8.6%, P < 0.05, 图 1)。

3.2 土壤呼吸的年际差异

2014年与2015年土壤呼吸具有相似的季节动态, 均在7月份达到最高值, 分别为6.53、2.84 μmol m^-2 s^-1(图 2)。在虫灾爆发前, 2014年5月和6月的土壤呼吸与2015年相应的月份无差异(图 2)。然而当虫灾爆发后, 2014年7月的土壤呼吸迅速增加, 在之后的几个月份保持较高的碳排放速率, 但是其呼吸通量值呈下降的趋势(6.53—2.27 μmol m^-2 s^-1)。与2015年相比, 虫灾爆发导致2014年7、8、9、10月份的土壤呼吸分别显著提高了129.9%, 77.1%, 61.6%和58.9%(P < 0.05, 图 2)。

异养呼吸是土壤呼吸的重要组成部分, 分析显示, 与正常年份2015年相比, 虫灾爆发导致生长季土壤总呼吸平均增加了36.2%。然而, 生长季期间的土壤异养呼吸平均增加了29.7%, 显著低于土壤总呼吸的变化(图 3)。逐月来看, 虫灾导致的土壤呼吸相对变化量均高于异养呼吸的变化量, 由7月的24.2%降低到10月份的15.4%(图 3), 二者之间的差异呈逐渐减少趋势。

3.3 不同年份土壤呼吸与土壤温度和湿度的关系

采用指数模型对土壤呼吸与土壤温度和湿度进行回归拟合, 发现在虫灾爆发年份(2014年), 土壤呼吸与土壤温度和土壤湿度均呈显著的正相关(P < 0.05, 图 4)。而在2015年, 生长季期间的土壤呼吸仅与土壤温度呈显著的正相关(P < 0.05, 图 4), 而与土壤湿度无显著关系(图 4)。通过土壤呼吸与温度之间的函数关系, 计算得到土壤呼吸的温度敏感性, 发现2014年虫灾爆发时的土壤呼吸温度敏感性为1.189, 显著高于2015年的土壤呼吸温度敏感性(1.074)。

4 讨论

在食叶性虫灾爆发之后, 土壤碳排放量的变化可归咎于土壤自养呼吸和异养呼吸的综合响应。当植物叶片被害虫大量取食时, 植物自身的呼吸作用会大幅下降, 甚至消失^[20]。同时, 由于叶片同化产物的大幅降低, 向地下分配的易分解碳也大量减少, 因此, 植物的根系和根际分泌物产生的呼吸通量可能会减弱^{[16, 20]}。然而, 本研究中总呼吸的增加量要高于异养呼吸的增加量, 暗示着虫灾爆发对于土壤总呼吸的刺激有一部分可能来源于自养呼吸。这与一项在红橡树林(Quercus rubra)中的开展的结果相近^[21]。后者研究发现, 舞毒蛾(Lymantria dispar Linnaeus)的大规模爆发可导致土壤呼吸显著增加, 并将这种刺激作用归因于根际分泌物以及土壤易分解有机碳的综合效应, 而与害虫粪便的数量无明显关系。根系及根际分泌物的增加可能与枝条休眠芽的萌动和新叶的生长有关。另一方面, 虫灾的爆发则会对异养呼吸产生显著的刺激。首先, 虫灾爆发后, 林冠层的透光率大幅增加, 地表温度的升高和土壤水分的改善(图 1), 很大程度上改善了土壤微生物的活动环境。其次, 虫粪便和植物碎屑中含有大量的易分解碳和氮, 进入土壤后可提高微生物活性并加速土壤氮的循环, 有助于有机碳的分解^[18-19]；再次, 虫粪便中的易分解有机碳有助于提高土壤微生物对氮素的利用效率^[18], 因此, 随着虫粪沉积到地表的氮素会部分的保留在土壤中, 有助于土壤有机质在较长时间内保持较高的分解速度。

本研究发现无论虫灾爆发年份还是正常年份, 土壤呼吸均表现出明显的季节格局, 即虫灾的发生并未改变这种季节波动, 这与前期的相关研究结果是一致的^[22]。虫灾爆发导致的土壤呼吸的增加随着环境温度的降低而趋于减弱。因此, 这种季节格局可能与区域的背景气候条件有关。

Madritch等在北方硬叶林中开展的研究表明, 天幕毛虫的爆发会导致土壤呼吸显著增加^[22]。此外, 虫灾爆发引起的虫粪沉降与凋落物添加对土壤呼吸的作用存在明显的差异。在较长的时间跨度上, 叶片凋落物对土壤呼吸的刺激作用要高于虫粪便的作用。然而, 在较短时间内, 尤其是在虫粪/凋落物添加后1—2周内, 虫粪会导致土壤呼吸显著增加, 并高于同期凋落物的作用^[22]。虫害爆发对林地土壤呼吸的影响也存在空间差异, 这主要与地表植物物种的多样性有关。如果植物叶片属于易消化类型, 则虫粪对于土壤微生物活性的作用相对于不易消化的叶片更大^[22]。

本研究通过对土壤呼吸的年际对比, 分析了食叶性虫灾爆发对于土壤呼吸的影响, 就研究方法而言仍然存在一定的不足。首先, 作为影响土壤呼吸最为直接的两个因素-土壤温度和湿度, 存在一定的年际差异, 并与年际间气温和降雨量密切相关。基于该地区的气象资料分析表明2014年与2015年的气温与降雨量无明显差异, 因此年际气候差异对本研究结果可能造成的影响不大。其次, 虫粪沉降的施肥效应以及其对林木的影响可能具有一定的持续或滞后效应, 进而对虫灾爆发年之后的几年产生影响^[23], 这种潜在的影响有可能导致本研究结果被低估。例如, 在美国Pennsylvania橡树林中爆发的食叶性害虫改变了凋落物的季节分配, 但是由于叶芽的二次萌发和凋落, 总体上却没有改变凋落物的总量^[24], 这意味着虫灾爆发可能对土壤碳的输入具有积极作用。

5 结论

森林病虫害是影响森林生态系统服务功能和碳收支的重要干扰因素。本研究发现食叶性害虫的爆发可以显著提高土壤的碳排放通量, 其刺激作用随着时间的延续而减弱。虫灾爆发在短期内可增加生态系统土壤碳库的碳排放量, 近而会影响森林生态系统净碳收支和全球陆地的碳循环过程。因此, 森林病虫害对于碳循环的影响应该在全球碳循环的估算和评价中给予重视。