底栖动物主要由寡毛类、软体动物和水生昆虫三大类组成, 是水域生态系统的重要组成部分。它们取食浮游生物、底栖藻类和有机碎屑等, 同时被肉食鱼类和鸟类所取食, 对其它水生动物的生存和繁殖具有直接影响^[1-2], 是水生态系统物质循环和能量流动的枢纽之一。由于底栖动物是底栖性鱼类和一些杂食性鱼类主要的天然饵料^[3-4], 因此研究水体中底栖动物的群落结构对渔业生产具有指导意义, 通过对底栖动物现存量的调查可确定鱼类的放养潜力。

水库、湖泊和流域的环境特征会随季节发生相应的改变^[5], 这些环境因子的变化对大型底栖动物的生长、繁殖和种群演替具有直接影响^[6-7], 并最终导致底栖动物群落发生变化^[8]。研究表明, 水体营养盐含量对底栖动物的分布具有明显的影响, 其中总磷对底栖动物分布的影响较大^[9-10]。此外, 鱼类的捕食对底栖动物群落也具有直接影响^[3]。

本研究选择位于湖北省安陆市的三河水库为研究地点, 调查4个季节底栖动物的组成、密度和生物量, 并测定水理化和营养盐含量, 旨在了解进行鲢鳙鱼生态养殖的小型水库中大型底栖动物的群落结构及其季节格局, 并进一步探究水环境因子对大型底栖动物群落季节分布差异的影响, 以期丰富淡水生态系统的底栖动物群落生态学研究内容, 并为中小型水库渔业生态养殖提供科学依据。

1 材料方法 1.1 研究地点

安陆市位于湖北省东北部, 113°10′—113°57′E, 31°04′—31°29′N之间(图 1)。气候特征为春秋短、冬夏长, 四季分明, 夏季炎热多雨。年平均降水量1100 mm, 年平均气温为16.0℃, 1月份平均气温为2.8℃, 7月份平均气温26.1℃。辖区内有水库30余座, 是湖北省农牧渔业的重要城市之一。三河水库位于安陆市东北15 km, 面积约2 km², 最大水深6.5 m, 是一座以防洪灌溉为主, 兼顾渔业养殖等综合利用的小型水库。每年3—4月份, 水库承包方会向水库中大量投入体重0.5—0.8 kg的鲢鳙鱼苗, 并于10月底开始进行捕捞, 至次年1月初停止捕鱼活动。

1.2 采样时间和方法

2013年4月、7月、10月和2014年1月, 在安陆市三河水库设置的6个采样点(图 1)进行大型底栖动物定量采集。在每个采样点使用采样面积为0.04 m²的彼得森采泥器采集底泥, 使用0.5 mm孔径的不锈钢网筛过滤收集底栖动物样品, 现场使用4%福尔马林溶液固定保存于50 mL塑料标本瓶。实验室内, 在解剖镜下鉴定到属^[11-12], 并统计每一个属的个体数量。使用吸水纸吸干底栖动物标本表面的水分后, 用电子天平称量湿重(精确到0.0001 g)。

1.3 理化指标及营养盐测定

采集底栖动物的同时, 使用YSI6600V2多参数水质分析仪测定各采样点的水温(WT)、pH值(pH)、浊度(Tur)、溶氧(DO)、盐度(Sal)和叶绿素a浓度(Chl-a)。每个样点采集水样1000 mL, 带回实验室测定营养盐含量, 包括氨氮(NH₄⁺-N)、硝氮(NO₃^--N)、总氮(TN)、总磷(TP), 营养盐测定按照国家标准进行^[13-14]。

1.4 数据统计

采用相对重要性指数(IRI)确定底栖动物优势类群, 计算公式为：IRI=(W + N) × F ^[15]。式中 W为某一类群的生物量占大型底栖动物总生物量的百分比；N为该类群的密度占大型底栖动物总密度的百分比；F为该类群出现的频率。

使用Statistica7.0软件, 对水环境因子、底栖动物密度和生物量进行单因子方差分析(One-way ANOVA)。使用Primer 5.0软件, 对4个季节底栖动物群落进行相似性分析(Analysis of similarities, ANOSIM)和非度量多维尺度分析排序(Non-metric multi-dimensional scaling, MDS)。使用SPSS 13.0分析底栖动物数量与水环境因子的相关性, 并计算皮尔森相关性系数(Pearson correlation coefficients)。使用Canoco for Windows 4.5分析软件, 对底栖动物与水环境因子之间的关系进行对应分析, 蒙特卡罗检验(Monte Carlo Test)确定对底栖动物群落具有显著影响的环境因子。P < 0.05表示有显著差异或显著影响, 所有数据在进行统计分析前, 均进行了log₁₀(x+1) 转换。

2 结果 2.1 水环境因子季节特征

三河水库的水环境因子具有显著的季节变化(图 2)。

夏季水温最高, 平均温度为28.82 ℃, 冬季最低, 为7.43 ℃。水体溶解氧含量与水温相反, 夏季溶氧(5.85 mg/L)最低, 冬季(12.08 mg/L)最高。pH、盐度和浊度季节变化趋势一致, 均表现为冬季显著低于其他季节(P < 0.05)。秋季叶绿素a的含量(26.2 μg/L)最高, 冬季(11.02 μg/L)最低。

三河水库水体中氨氮和硝氮的浓度变化趋势相反, 春季到冬季氨氮浓度呈递增趋势, 而硝氮呈递减趋势。总氮和总磷浓度的季节变化趋势与氨氮一致, 均为春季最低(0.497 mg/L, 0.011 mg/L), 夏季升高, 秋季降低, 冬季再升高。总氮的浓度在夏季最高(1.203 mg/L), 总磷的浓度在冬季最高(0.095 mg/L)。

2.2 底栖动物种类组成

本次调查共发现寡毛类和水生昆虫7类, 分别隶属于颤蚓科Tubificidae、摇蚊科Chironomidae和蠓科Ceratopogouidae的7个属(表 1)。颤蚓属Tubifex、菱跗摇蚊属Clinotanypus和尾鳃蚓属Branchiura的相对重要性指数比较高, 且分别占总捕获个体数的50.38%、34.26%和10.96%, 确定为优势类群。此外, 粗腹摇蚊Pelopia幼虫在4个季节均有分布, 属常见类群。

2.3 底栖动物密度和生物量的季节变化

不同季节之间底栖动物总密度差异显著(表 2), 冬季底栖动物总密度显著高于其它3个季节(P < 0.05), 春季次之, 并高于夏季和秋季。底栖动物总生物量统计分析表明冬季生物量极显著高于其他3个季节(P < 0.001) (表 3), 秋季底栖动物总密度和生物量均为4个季节最低。

优势类群颤蚓属动物的密度和生物量均表现为冬季和春季近似, 并显著高于夏季和秋季(P < 0.05)。菱跗摇蚊属和尾鳃蚓属动物的密度均为冬季最高, 夏季和秋季次之, 春季最低。菱跗摇蚊属的生物量表现为冬季极显著(P < 0.001) 高于夏季、秋季和春季, 而尾鳃蚓属的生物量在4个季节之间无显著差异。

2.4 底栖动物群落季节格局

群落相似性分析(ANOSIM)表明, 三河水库底栖动物群落在四个季节之间具有显著差异(R=0.262, P=0.001)。基于底栖动物个体数的非度量多维尺度分析(MDS)表明, 2013年三河水库的底栖动物群落明显划分为3个：春季群落、夏秋季群落和冬季群落(图 3)。

2.5 底栖动物与水环境因子的关系 2.5.1 底栖动物与水环境因子相关性分析

皮尔森相关分析显示底栖动物总密度与水温、盐度、pH、浊度和叶绿素a含量显著负相关(P < 0.05), 与溶氧和总磷显著正相关(P < 0.05, 表 4)。优势类群颤蚓属与水温和叶绿素a含量显著负相关, 与硝氮显著正相关(P < 0.05)。菱跗摇蚊属与溶氧、氨氮和总磷显著正相关(P < 0.05), 与其它5个理化因子显著负相关(P < 0.05)。尾鳃蚓属与盐度显著负相关。其它4个类群的底栖动物与水环境因子无显著相关关系。

2.5.2 底栖动物与水环境因子冗余分析

对底栖动物个体数量进行除趋势对应分析(DCA), 4个轴梯度长度的最大值为2.027, 小于3, 因此对底栖动物数据和环境因子进行对应分析时选择冗余分析(RDA)。本研究对三河水库的10个水环境因子与7类底栖动物的个体数进行分析。结果显示：四季均具有较高数量的颤蚓属受水理化因子和营养盐浓度的影响最小, 在排序图中分布于原点附近(图 4), 另外两个优势类群尾鳃蚓和菱跗摇蚊幼虫分布在第四象限, 与氨氮、总氮和溶氧呈正相关关系。蒙特卡罗检验发现, 氨氮、盐度、pH和浊度是对底栖动物分布具有显著影响的环境因子(P < 0.05), 总氮是边缘显著影响因子(P=0.08)。总磷、硝氮及其它水理化因子对底栖动物的分布没有显著影响。

3 讨论 3.1 底栖动物群落组成

有报道指出, 湖泊底质和沉水植被分布对软体动物的分布具有较大影响^[16], 软体动物河蚬在砂质底质中丰度最高, 粘土底质中数量最少^[17]。螺-草互利理论(Mutualistic theory)^[18]认为螺类、附生生物和水生植物之间可形成互利系统, 水生植物上的附生藻类可为螺类提供食物。此外, 研究还发现水库中软体动物的贫乏是一个较为普遍的现象^[19-20], 且软体动物分布在沿岸区要多于湖心区^[21], 马徐发等在湖北道观河水库进行的大型底栖动物研究也仅在沿岸浅水区采集到软体动物^[19]。Villnäs等研究指出水产养殖引起的湖泊有机物沉积会使底栖动物的结构和功能发生改变^[22]。在高密度养殖水体中, 大型底栖动物的组成简单, 多以寡毛类和摇蚊幼虫为主^[23]。本研究在三河水库仅采集到寡毛类和水生昆虫两类底栖动物, 只在水库沿岸带浅水区和堤坝碎石区发现少量无齿蚌和环棱螺分布。主要原因在于三河水库是一个进行鲢鳙鱼放养为主的小型水库, 库底为淤泥质, 且采样点均位于敞水区, 水深较深, 并且无沉水植物分布, 因此不适于软体动物贝类和螺类的分布。根据此结果可以推断, 在较高密度鱼类放养的水库敞水区, 由于有机物沉积和无沉水植物分布, 导致适合软体动物螺类和贝类分布的生境比较狭小, 因此底栖动物的组成以寡毛类和昆虫幼虫为主。

3.2 底栖动物群落季节动态

三河水库底栖动物群落季节差异显著(P < 0.05), 夏季和秋季底栖动物的密度和生物量明显低于春季和冬季, 该结果与蒋万祥等^[10]和陈立斌等^[24]的调查结果相似, 而与舒凤月等^[25]的报道不尽相同。前两者的研究均报道底栖动物主要由寡毛类和水生昆虫幼虫组成, 软体动物对底栖动物的密度和生物量贡献很小。后者的研究也发现底栖动物密度在夏季和秋季较低, 春季和冬季较高, 而由于软体动物的存在, 底栖动物的生物量反而在秋季具有最高值^[25]。有报道指出寡毛类的繁殖时期主要在冬季和春季^[26], 夏季和秋季有些摇蚊幼虫会发生羽化^[27]。此外, 某些摇蚊幼虫(如六附器德永摇蚊Tokunagayusurika sexpapilosus和红裸须摇蚊Propsilocerus akamusi)具有在高温季节下潜、寒冷季节上移的垂直迁移习性^{[24, 28]}, 从而导致夏季和秋季底栖动物密度下降^[25]。本研究发现寡毛类和摇蚊幼虫的密度和生物量在冬季均显著高于其他3个季节, 原因一方面与寡毛类和摇蚊幼虫的生活史差异有关^[26], 另一方面可能与其生活习性(例如摇蚊幼虫垂直迁移习性)有关^[29]。摇蚊幼虫从春季到秋季都能繁殖, 但在三河水库中以冬季摇蚊幼虫密度最高, 与在其他水库的研究结果不同^[30-31], 这与水库进行渔业养殖存在必然联系, 春季放养鱼苗, 对底栖动物的摄食作用, 造成夏季和秋季底栖动物密度较低, 秋季末进行捕鱼后, 水库中鱼类的现存量大大降低, 导致冬季鱼类对底栖动物的取食率降低, 使得冬季三河水库寡毛类和水生昆虫幼虫密度高。

3.3 环境因子对底栖动物群落的影响

水体理化对底栖动物的群落具有直接影响。有关研究报道寡毛类、软体动物和摇蚊幼虫喜栖息于碱性水体中^[8], pH较高或者较低都会降低底栖动物的繁殖能力、密度和生物量^[32]。本研究发现pH对三河水库底栖动物的季节分布具有显著影响(P < 0.05)。另有报道指出湖底滞水层的溶解氧水平是影响底栖动物分布的重要因素^[33-34], 本研究发现三河水库底栖动物密度与水体溶解氧含量具有显著正相关关系。蒋万祥等的研究发现不同季节大型底栖动物群落的显著影响因子具有较大的差异, 夏季和秋季水体的电导率对大型底栖动物群落具有主要影响^[10], 本研究的结果与此一致, 皮尔森相关分析表明三河水库水体的盐度与底栖动物的密度显著负相关(P < 0.05)。

水体营养盐含量对底栖动物的密度和分布也具重要影响。相关研究指出湖泊中底栖动物的密度与水体氮、磷含量呈正相关^[9], 本研究发现三河水库营养盐含量在秋季到冬季有明显的增加趋势, 且氨氮和总磷的含量在冬季最高(一是冬季水库垂向的水体交换, 使底泥中的氮磷释放进入上层水体^[35]；二是冬季气温、光照等条件的变化导致初级生产者藻类的密度降低, 对营养盐的利用大大减少^[36]。), 冬季营养盐含量的增加是冬季底栖动物密度和生物量最高的一个重要因素。皮尔森相关分析表明底栖动物密度与总氮、总磷、氨氮和硝氮含量均呈正相关关系, 仅总磷含量对其具有显著影响(P < 0.05), 这与吕光俊等^[9]的报道相一致。

除了水体理化因子和营养盐对底栖动物群落具有影响外, 鱼类的捕食对底栖动物群落也具有直接影响^[3]。研究期间, 水库承包方在3—4月向三河水库中投放了大量的鲢鳙鱼苗^[37], 夏、秋季鱼类新陈代谢旺盛, 对底栖动物的捕食压力较大。从渔获物组成来看, 三河水库中还有一定数量底栖食性的鱼类(如黄颡鱼等)分布, 因此鱼类的取食活动也是导致夏、秋季底栖动物密度显著低于冬季和春季的一个直接原因。

致谢: 南昌大学吴勤益、曾泽国和曾泰同学协助野外样品采集, 南昌大学曾旻同学帮助鉴定底栖动物样品, 湖北中扬生态生态农业有限公司王忠明、南昌大学戎俊研究员帮助写作。