2017, Vol. 37文章信息
- 朱平阳, HeongKongluen, SylviaVILLAREAL, 吕仲贤
- ZHU Pingyang, HEONG Kongluen, Sylvia VILLAREAL, LÜ Zhongxian.
- 氮肥影响节肢动物天敌对褐飞虱种群的自然控制作用
- Application of nitrogen fertilizer affects natural control of the rice brown planthopper (Nilaparvata lugens Stål) by arthropod natural enemies
- 生态学报. 2017, 37(16): 5542-5549
- Acta Ecologica Sinica. 2017, 37(16): 5542-5549
- http://dx.doi.org/10.5846/stxb201605220984
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文章历史
- 收稿日期: 2016-05-22
- 网络出版日期: 2017-03-27
2. 金华市植物保护站, 金华 321017;
3. 国际水稻研究所, DAPO Box 7777, 马尼拉, 菲律宾;
4. 浙江大学昆虫科学研究所, 杭州 310021
2. Jinhua Plant Protection Station, Jinhua 321017, China;
3. International Rice Research Institute, DAPO Box 7777, Metro Manila, Philippines;
4. Institute of Insect Sciences, Zhejiang University, Hangzhou 310021, China
农民为追求水稻高产, 自从20世纪60年代中期掀起了“绿色革命”浪潮, 广泛施用以氮肥为主的化学肥料。目前, 我国稻田的氮肥施用量大大高于世界平均施用量, 氮肥的连续过量施用不但会造成农田污染, 而且也是导致水稻主要害虫褐飞虱(Nilaparvata lugens Stål)从次要害虫转变为主要害虫的重要原因之一[1-3]。过量施用氮肥不仅增加稻株生物量、改善了植食性昆虫的营养条件, 能够显著促进植食性昆虫的取食、延长寿命、提高生殖力和卵孵化率[4], 而且也改变害虫天敌的生境及其对猎物捕食能力(或寄生能力)[5], 进而会影响稻田生态系统中整个节肢动物的食物链和食物网[6-7], 最终可能会影响天敌对害虫的自然控制功能[1, 8-11]。
尽管已有不少研究报道了温度[12-13]、寄主植物[14]、猎物[15]、农药和生境对天敌控制稻飞虱能力的影响[16-18], 氮肥对水稻害虫天敌的数量影响也有报道[19-20], 过量施用氮肥可削弱捕食性天敌对替代猎物果蝇蛹的捕食能力[19], 但氮肥过量施用后对整个稻田生态系统的影响还远没有像化学农药那样得到准确评价。为了合理、公正地评价氮肥对稻田生态系统, 特别是天敌对害虫自然控制能力的影响, 本研究主要在田间条件下以笼罩方法研究了在不同氮肥施用水平稻田中的节肢动物天敌对主要水稻害虫褐飞虱的捕食能力, 同时探索性地评价了所有节肢动物天敌对褐飞虱种群的综合自然控制作用。研究结果可以为我国正在开展的稻田化学肥料和农药减量使用技术的进一步研究和推广提供理论依据。
1 材料与方法 1.1 田间试验设计和管理试验在菲律宾国际水稻研究所农场(13°14′ N, 121°15′ E, 海拔22 m)进行, 水稻品种为IR64。设置200, 100 kg N /hm2和0 kg N /hm2 3个氮肥施用水平处理、每处理重复4次, 完全随机列区设计。每个小区面积为12.5 m×33 m, 小区安排如图 1所示。为了避免氮肥渗漏或在小区之间互窜, 各小区有独立的排灌水系统, 试验田四周均有较大的排水沟。
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| 图 1 稻田小区及灌溉系统设计 Fig. 1 Design of irrigation system in paddy field trial N0, N1和N2分别代表氮肥使用量0, 100 kg/hm2和200 kg/hm2 |
分别在旱季和雨季重复进行同样的试验。种子露白后进行旱地育秧, 分别于14日龄和24日龄的IR64秧苗进行人工移栽, 每穴插2—3苗, 行间距为20 cm×20 cm。氮肥为尿素, 分别于移栽前、移栽后10 d和分蘖盛期各施用总氮肥施用量的30%、30%和40%。全生育期不施用任何农药, 水管理正常。
1.2 不同氮肥水平稻田中捕食性天敌对褐飞虱若虫的捕食能力测定为测定不同氮肥水平稻田中捕食性天敌对褐飞虱若虫的捕食能力, 在水稻移栽后第2天, 每个小区设6个用4根竹竿固定的60目尼龙纱笼(长×宽×高：40 cm×40 cm×135 cm), 笼内罩4丛水稻, 3个一排, 纱笼离田埂2 m, 笼间距5 m, 分别标记为“A”或“B”(图 2)。纱笼底部嵌入泥中以免水生动物进入笼内, 纱笼顶部用塑料线捆扎封口。在移栽后20 d, 即分蘖期盛期, 将笼子上口打开, 尼龙纱下移使笼子上口与水稻叶冠齐平, 以便笼外的节肢动物能自由进出。在清理了笼内稻苗的基部老叶后, 再用Blower-vac吸虫器将可能由稻苗或水流带入笼内的所有节肢动物清除。在标有“B”的笼内稻株基部接入50头同一天孵化的4龄后期褐飞虱若虫, 而在标有“A”的笼子作为空白对照以确定是否有褐飞虱若虫从笼外迁入, 作为被捕食褐飞虱数量的校正。3 d后再用Blower-vac吸虫器采集笼内所有节肢动物, 特别注意收集水面上的若虫, 并保存在75%的酒精溶液中。取样后立即用塑料线捆扎将笼子顶部封闭。本试验分别在孕穗期和乳熟期采用同样的方法各进行一次。样品带回实验室, 在解剖镜下考查每个笼内的褐飞虱若虫数, 计算被捕食的若虫数。
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| 图 2 小区内笼罩设置示意图 Fig. 2 Schematic diagram of nylon cages in each plot A, B, C1和C2为尼龙纱笼的位置, 每笼含4丛水稻 |
为测定不同氮肥水平稻田中所有类型天敌对褐飞虱的自然控制能力, 在水稻移栽后第2天, 再在每个小区设2个与上述同样的尼龙纱笼, 顶部用塑料线捆扎封口, 标记为“C1”(图 2)。移栽后第20天, 在离“C1”5 m处再设同样大小的纱笼2只, 笼内罩4丛水稻, 笼子上口打开, 标为“C2”, 笼内稻株上的节肢动物天敌与笼外田间天敌可以自由交流平衡。3 d后, 打开“C1”笼子上口, 去除笼内水稻的基部叶鞘, 再用Blower-vac吸虫器清理, 以确保笼内无任何天敌。在每个笼内接入5对刚羽化的褐飞虱成虫, 顶部用塑料线捆扎再封口。3周后打开笼子, 将笼内所有节肢动物用Blower-vac吸虫器取样, 并将样品保存在75%的酒精溶液中。样品带回实验室, 在解剖镜下鉴定笼内的所有节肢动物天敌的种类和数量, 同时考查褐飞虱的数量。用同样的方法, 在抽穗初期再进行1次。计算天敌对褐飞虱种群的自然控制率：
RNC=(1-a/b) ×100%
式中, a为有天敌笼内的褐飞虱数量；b为无天敌笼内的褐飞虱数量。
1.4 数据统计与分析所有数据采用SPSS软件进行分析, 百分数先进行反正弦转化、计数属性的数据用对数转化后进行统计。
2 结果与分析 2.1 不同氮肥水平稻田中广食性天敌对褐飞虱若虫的捕食能力在旱季, 低氮(0 kg N /hm2)和中氮(100 kg N /hm2)稻田中天敌对褐飞虱若虫的捕食能力均随水稻的生长而增强, 但低氮稻田的增强速率高于中氮稻田, 而在高氮(200 kg N /hm2)稻田中的捕食能力则均保持在40%以下, 不同水稻生育期相对稳定。由于3个氮肥水平的稻田在水稻分蘖期的捕食能力无明显差异(P=0.1173), 从而导致在孕穗期和乳熟期捕食性天敌对褐飞虱若虫的捕食能力随稻田氮肥水平的提高而显著下降(孕穗期P=0.0364；乳熟期P=0.0009)(图 3), 方差分析结果表明, 水稻生育期(P < 0.0001)、氮肥水平(P < 0.0001) 及其它们的交互作用(P=0.0076) 均显著影响天敌对褐飞虱若虫的捕食能力。但是在雨季, 不同氮肥水平稻田中的天敌对褐飞虱若虫的捕食能力均随水稻的生长而减弱, 但不同氮肥水平的稻田之间差异不显著(分蘖期P=0.7192；孕穗期P=0.7486；乳熟期P=0.5611)(图 3b)。对不同季节的捕食能力进行方差分析, 结果表明氮肥水平、季节×生育期、季节×氮肥均显著影响天敌对褐飞虱若虫的捕食能力(表 1), 说明氮肥是影响天敌捕食能力的主要因子。
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| 图 3 不同氮肥水平稻田天敌对褐飞虱若虫的捕食能力 Fig. 3 Predatory capacity of generalist predators on BPH nymphs in rice fields 图中数据为平均值±标准误 |
| 变异源 Source of variation |
自由度df | 对若虫的捕食能力 Predatory capacity on BPH nymphs |
对种群的自然控制 Natural control function on BPH population |
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| F | P | F | P | ||
| 季节S | 1 | 0.14 | 0.7132 | 2.26 | 0.1430 |
| 氮肥N | 2 | 7.16 | 0.0019 | 21.97 | ＜0.0001 |
| 生育期G | 2 | 0.79 | 0.461 | 8.79 | 0.0059 |
| 季节×氮肥S×N | 2 | 4.98 | 0.0109 | 0.86 | 0.4331 |
| 季节×生育期S×G | 2 | 18.21 | ＜0.0001 | 45.84 | ＜0.0001 |
| 生育期×氮肥G×N | 4 | 1.34 | 0.2674 | 2.43 | 0.1056 |
| 季节×生育期×氮肥S×G×N | 4 | 1.91 | 0.1243 | 12.60 | ＜0.0001 |
| S：Season, N：Nitrogen regime, G：Growth stage, BPH：Brown planthopper | |||||
对褐飞虱种群的自然控制是捕食性和寄生性天敌共同作用的结果。在3个氮肥水平的稻田中低氮稻田的自然控制率(RNC)最高(图 4), 在雨季和旱季的不同水稻生育期均大于95%, 即天敌能完全控制褐飞虱种群的发展。除雨季水稻生殖生长期外, 低氮水平稻田的自然控制率均显著高于高氮水平稻田的值(旱季：营养生长期, P=0.0047；生殖生长期, P=0.0378；雨季：营养生长期, P=0.0014)。对不同季节的自然控制能力进行方差分析, 结果表明氮肥、生育期、季节×生育期、季节×生育期×氮肥均显著影响自然控制能力(表 1), 说明氮肥和水稻生育期均是影响天敌自然控制能力的主要因子。
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| 图 4 不同氮肥水平稻田天敌对褐飞虱种群的自然控制作用 Fig. 4 Natural control of brown planthopper population by nature enemies in rice fields with different nitrogen regimes 图中数据为平均值±标准误 |
对褐飞虱的所有节肢动物天敌取样结果表明, 在3个不同的氮肥水平下褐飞虱的主要天敌种类是共有的, 主要包括蜘蛛目的拟环纹豹蛛Pardosa pseudoannulata, 台湾裂头小皿蛛Callitrichia formosana, 肖蛸Tetragnatha sp., 锯螯蛛Dyschiriognatha sp.和园蛛Araneus sp.；半翅目的黑肩绿盲蝽Cyrthorhinus lividipennis, 道氏微宽肩蝽Microvelia douglasi, 水蝽Mesovelia vittigera和暗条泽背黾蝽Limnogonus fossarum; 鞘翅目的稻红瓢虫Micraspis sp.；直翅目的长翅黄蛉蟋Anaxipha longipennis, 长翅草螽Conocephalus longipennis, 小蟌Agriocnemis sp.；膜翅目的缨小蜂Anagrus sp., 寡索赤眼蜂Oligosita sp., 柄翅小蜂Gonatocerus sp.。氮肥施用量对稻田中的褐飞虱节肢动物天敌种类没有影响。
在水稻营养生长期, 除旱季中氮水平稻田膜翅目天敌种群数量显著高于高氮和低氮水平稻田(P=0.0092) 以及雨季低氮水平稻田中蜘蛛目天敌的种群数量显著高于高氮水平稻田(P=0.0071) 外, 3种不同氮肥施用量稻田中的褐飞虱天敌种群数量无显著差异。在水稻生殖生长期, 除不同氮肥施用量稻田中膜翅目天敌种群数量在旱季和雨季都无显著性差异外, 高氮水平稻田中的天敌种群数量都要显著高于低氮水平稻田(旱季：蜘蛛目, P < 0.001；半翅目, P=0.0020；雨季：蜘蛛目, P < 0.0001；半翅目, P < 0.0001)(表 2)。
| 季节 Season |
不同氮肥水平稻田 Rice fields with different nitrogen fertilize |
蜘蛛目Araneae/(头/4丛) | 半翅目Hemiptera/(头/4丛) | 膜翅目Hymenoptera/(头/4丛) | |||
| 营养生长期 Vegetative |
生殖生长期 Reproductive |
营养生长期 Vegetative |
生殖生长期 Reproductive |
营养生长期 Vegetative |
生殖生长期 Reproductive |
||
| 旱季 | 低氮稻田N0 | 2.03±0.33 | 43.75±2.32b | 0.41±0.12 | 29.88±2.24b | 0.06±0.04b | 5.75±0.31 |
| Dry season | 中氮稻田N1 | 1.97±0.24 | 42.88±2.32b | 0.25±0.09 | 25.00±1.70b | 0.25±0.07a | 5.38±0.42 |
| 高氮稻田N2 | 1.97±0.29 | 61.25±2.30a | 0.25±0.08 | 36.00±1.68a | 0.03±0.03b | 5.59±0.32 | |
| 雨季 | 低氮稻田N0 | 4.16±0.31a | 5.88±0.33b | 0 | 6.19±0.28b | 0.16±0.07 | 0.91±0.13 |
| Wet season | 中氮稻田N1 | 3.53±0.25ab | 9.06±0.61ab | 0 | 8.47±0.35ab | 0.41±0.12 | 0.91±0.14 |
| 高氮稻田N2 | 2.88±0.19b | 11.88±0.50a | 0 | 11.81±0.54a | 0.50±0.15 | 1.25±0.16 | |
| 蜘蛛目Araneae：拟环纹豹蛛P. pseudoannulata, 台湾裂头小皿蛛C. formosana, 肖蛸Tetragnatha sp., 锯螯蛛Dyschiriognatha sp.和园蛛Araneus sp.；半翅目Hemiptera：黑肩绿盲蝽C. lividipennis, 道氏微宽肩蝽M. douglasi, 水蝽M. vittigera和暗条泽背黾蝽Limnogonus fossarum；膜翅目Hymenoptera：缨小蜂Anagrus sp., 寡索赤眼蜂Oligosita sp., 柄翅小蜂Gonatocerus sp.; 表内数据均为平均值±标准误 | |||||||
植物的质量、结构和分布在极大程度上影响植物、植食性昆虫和天敌之间的相互关系[21-25]。寄主植物可通过改变组织内的生物化学成分及含量等途径影响植食性昆虫的存活和发育[10, 26-28], 从而影响到天敌的生活史[29]。氮是植物主要的营养元素, 植物施用氮肥后可能会导致整个食物链结构发生变化, 从而影响到天敌种群的功能[9, 30]。
氮肥对褐飞虱的贡献大于磷肥和钾肥, 氮肥不但能够提高稻株内的氮营养水平, 还能提高褐飞虱体内的氮含量, 而施用磷肥和钾肥对褐飞虱体内磷和钾含量无影响[9]。此外, 氮肥还能够提高水稻中水溶性蛋白的含量, 减少硅含量, 从而提高稻株对褐飞虱的适口性, 促进取食, 降低水稻抗性, 并能显著提高褐飞虱的生态适应性[9-10]。稻株内的氮营养可能会影响更高的营养层, 提高捕食者的种群密度[31], 它是捕食者对植食者(猎物)生物量增加的直接表现[32]。由捕食性和寄生性天敌引起的害虫死亡是决定害虫种类数量的主要生物因子[33]。虽然, 捕食性天敌和寄生性天敌均为亚洲稻区的优势天敌[16, 34-35], 但是, 在稻飞虱迁入稻田初期和种群建立过程中广食性的捕食天敌比寄生性天敌在抑制稻田害虫种群中发挥更重要的作用[33, 36]。在菲律宾稻区, 拟环纹豹蛛(Pardosa pseudoannulata)的密度比较高, 占蜘蛛总数量的25%—54%[37], 它被认为是能有效调节稻飞虱和叶蝉种群的主要自然控制因子, 也是褐飞虱的最主要捕食者[38]。在稻田—蜘蛛—稻飞虱食物链系统中, 拟环纹豹蛛对稻田飞虱的自然控制作用是一个比较成功的例子[34]。
虽然捕食性天敌的捕食作用被公认为褐飞虱种群的重要控制因子, 但是已有的研究很少对它们在田间的自然控制进行准确的定量和评价[15-16, 33]。应用笼罩的方法在印度尼西亚和柬埔寨稻田就天敌对褐飞虱卵的寄生和捕食作用进行试验性的定性比较[16, 39]。由于寄生蜂和黑肩绿盲蝽均能攻击褐飞虱卵, 加上卵的数量无法确定, 所以试验不能准确定量捕食性天敌的具体控制能力, 无法合理评价捕食性天敌对褐飞虱的有效控制作用。本文在前人的基础上利用改进的田间回捕法, 能够间接评价不同氮肥水平稻田中捕食性天敌对猎物的捕食功能。试验结果表明, 氮肥水平会影响广食性天敌捕食褐飞虱若虫的能力, 捕食性天敌对褐飞虱若虫的捕食能力随稻田氮肥水平的提高而显著下降(图 3), 高氮水平稻田中广食性天敌的捕食能力保持在40%以下, 且稻田中广食性捕食天敌对褐飞虱若虫的捕食能力均随水稻的生长而增强。但不同季节也会影响捕食性天敌对稻飞虱的捕食功能, 如在雨季稻田, 不同氮肥水平稻田中的广食性捕食天敌对褐飞虱若虫的捕食能力均随水稻的生长反而减弱, 且不同氮肥水平稻田之间也无显著差异。尽管广食性捕食天敌的种群数量会随着氮肥施用量的增加而增加, 但对褐飞虱种群的自然控制功能反而降低了(表 2, 图 4), 这一现象表明, 一方面高氮肥的施用降低了褐飞虱天敌的控害能力, 另一方面, 高氮肥的施用使褐飞虱种群增长过快, 褐飞虱天敌有一定滞后性, 在自条件下已超出了他们现有的控害能力范围, 最终两者的综合作用导致稻田中褐飞虱天敌自然控制功能的下降。
应用改进的回捕技术能较为准确地测定和评价不同氮肥水平稻田的捕食性天敌对褐飞虱若虫的捕食能力, 而对褐飞虱若虫捕食能力的显著差异可能与天敌的密度和天敌与褐飞虱的数量比密切相关。在低氮稻田中较高的捕食能力可能取决于捕食性天敌, 特别是拟环纹豹蛛对取食低氮稻株的褐飞虱有更高的消耗力[19]。
寄生性天敌对水稻害虫种群的控制也具有十分重要的意义, 对它们的保护和利用已成为害虫治理的主要内容, 在亚洲稻区通过调节非稻田生境技术提高寄生性天敌的种群密度被认为是改进自然控制作用的有效途径[16, 18, 40]。在稻田生态系统中, 对褐飞虱的自然控制作用是捕食性和寄生性天敌共同作用的结果, 但对各自的作用很难进行单独的分析。本试验中, 在雨季水稻的营养生长阶段, 低氮肥水平稻田中天敌对褐飞虱的自然控制作用(RNC)显著高于其它两个氮肥水平稻田(图 4), 但是该时期3个氮肥水平稻田的捕食性天敌对褐飞虱若虫的捕食能力却基本相同(图 3), 因此寄生性天敌对抑制褐飞虱种群的有效作用值得肯定, 从而再次证明水稻生长前期避免施用杀虫剂以保护和提高天敌的自然控制作用具有重要意义[41]。尽管Blower-vac吸虫器取样调查到的寄生性天敌很有限(表 2), 这可能是由于采样调查时并非褐飞虱的卵孵高峰, 大部分寄生性天敌未处于成虫阶段, 吸虫器采样法无法采集到稻田中寄生性天敌。对于稻田中褐飞虱膜翅目天敌的调查方法还有待改进。在低氮肥水平稻田中对褐飞虱自然控制作用的提高可能与低氮稻株对寄生性天敌的吸引力增强、低氮稻田中捕食性天敌的捕食作用提高以及低氮稻株上天敌对猎物搜索速率的加快有关。
氮肥的过量使用可能会减弱水稻的抗病虫害能力[10], 继而增加防病虫害的农药用量, 给水稻的安全生产带来极大隐患。氮肥的过量使用也极易使庄稼倒伏, 引起粮食减产。当氮肥量超过土壤保有能力时, 就会迁移至周围的土壤中, 形成农业面源污染。过量的氮肥还可能会渗入地下水中, 使地下水硝酸盐含量增加, 污染水环境。本研究从氮肥水平对稻田中褐飞虱捕食性天敌短期的捕食能力的影响, 及氮肥水平对稻田中褐飞虱所有天敌的自然控制作用的影响入手, 客观评价了氮肥水平对褐飞虱及其天敌的作用, 结果表明稻飞虱天敌自然控制功能的减弱是稻田过量施用氮肥后褐飞虱种群猖獗的主要原因之一。但本研究仅为田间验证性试验, 至于氮肥水平在水稻-害虫-天敌三级的关系中扮演者何种角色以及形成机理, 有待深入研究。
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