文章信息
- 李国平, 封洪强, 黄博, 钟景, 田彩红, 邱峰, 黄建荣
- LI Guoping, FENG Hongqiang, HUANG Bo, ZHONG Jing, TIAN Caihong, QIU Feng, HUANG Jianrong.
- 短时高温暴露对绿盲蝽和中黑盲蝽存活及生殖的影响
- Effects of short-term heat stress on survival and fecundity of two plant bugs: Apolygus lucorum (Meyer-Dür) and Adelphocoris suturalis Jakovlev (Hemiptera: Miridae)
- 生态学报. 2017, 37(11): 3939-3945
- Acta Ecologica Sinica. 2017, 37(11): 3939-3945
- http://dx.doi.org/10.5846/stxb201603250533
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文章历史
- 收稿日期: 2016-03-25
- 网络出版日期: 2017-02-22
盲蝽是我国棉花生产上的一类重要害虫, 种类繁多, 危害重的有5种:绿盲蝽Apolygus lucorum (Meyer-Dür), 中黑盲蝽Adelphocoris suturalis Jakovlev, 苜蓿盲蝽Adelphocoris lineolatus (Goeze), 三点盲蝽Adelphocoris taeniophorus Reuter和牧草盲蝽Lygus pratensis (Linnaeus)[1-2]。近年来, 随着转Bt基因棉的广泛种植和种植结构的调整, 盲蝽的发生有加重的趋势, 其中, 绿盲蝽和中黑盲蝽在河南省棉田常混合发生, 两者危害特征和生活史相似, 年均棉花受害率在50%以上, 产量损失严重, 成为该地区的两个优势种[3-6]。绿盲蝽和中黑盲蝽全年发生4—5代, 均以滞育卵在杂草和果树上越冬, 春季一般在越冬寄主上先繁殖1—2代, 于6月份左右迁入棉田为害, 并持续危害至9月中下旬棉花停止开花后, 第3、4代成虫陆续迁出棉田, 晚秋继续在越冬植物上繁殖1代或直接产卵越冬[7-9]。绿盲蝽和中黑盲蝽在棉田取食危害的阶段, 正值夏季, 气温逐渐升高, 7、8月份的日最高温度可持续多天超过35℃, 甚至部分地区日最高气温可达40℃, 因此在棉田, 绿盲蝽和中黑盲蝽不可避免的遭受到短时高温的影响。
近年来, 研究高温对昆虫的影响不断深入, 发现短时间的高温暴露对多种昆虫的存活、繁殖、生理和行为等方面产生不利影响。如33℃的高温对棉铃虫Helicoverpa armigera (Hübner)的生存影响较小, 但明显影响其产卵量和交配力[10];二化螟Chilo suppressalis Walker在日最高气温超过33℃时, 存活率和繁殖力都显著降低[11];桃小食心虫Carposina sasakii Matsumura在41℃处理后, 存活率降低, 产卵量也减少[12];温室白粉虱Trialeurodes vaporariorum Westwood在41—45℃暴露后, 产卵量下降, 甚至不产卵, 尽管B型烟粉虱Bemisia tabaci (Gennadius) B-biotype产卵不受影响, 但其后代存活率降低[13];土耳其斯坦叶螨Tetranychus turkestani (Ugarovet Nikolskii)和截形叶螨T. truncates Ehara在38—46℃内产卵量不受影响, 但卵的孵化率均降低[14];褐飞虱Nilaparvata lugens Stål在39—40℃高温暴露下, 成虫存活及产卵量和后代总存活能力下降[15]。
前人在17—29、10—35℃范围内分别研究了温度对绿盲蝽和中黑盲蝽种群增殖的影响[16-19], 但这些研究都基于恒定低温和适温区, 它们对短时极端高温的反应尚没有报道。近年来在全球变暖的的趋势下, 极端高温事件的发生频次和强度加强, 研究高温暴露对绿盲蝽和中黑盲蝽的存活和生殖等生物学特性的影响, 明确两种盲蝽对高温的耐受性差异, 对了解高温对绿盲蝽和中黑盲蝽迁入棉田后的种群发展、发生预测及治理提供理论依据。
1 材料与方法 1.1 供试昆虫和饲养方法绿盲蝽于2007年采自河南省淮阳县安陵镇(33°51′N, 114°51′E), 中黑盲蝽于2010年采自河南省农业科学院现代化产业基地棉田内(35°1′N, 113°41′E), 在室内均用新鲜四季豆饲养, 具体见陆宴辉等[20]报道的方法。
1.2 不同温度处理方法以每天24 h 27℃恒温作为正常饲养温度, 短时高温处理方法为每天20 h的适温27℃和4 h(12:00—16:00) 的高温, 共设置30, 33, 36℃和40℃ 4个处理。所有试验在GXZ型智能光照培养箱内进行, 温差幅度为±0.5℃, 湿度为60%—70%, 光周期为14 L:10 D。
1.3 生命表参数测定采用陈培育等[21]报道的以浸湿的滤纸大量收集绿盲蝽和中黑盲蝽卵各100粒左右, 然后将卵置于设置不同温度处理的光照培养箱内, 每日查看孵化的若虫数量, 并计录卵的历期。初孵若虫用小毛笔转入指形管(直径2.5 cm, 长8.5 cm)内单头饲养, 参照陆宴辉等[20]报道的用四季豆饲养盲蝽的方法, 放入6—7 cm长的新鲜的四季豆作为食物, 塞上棉塞。每日查看发育进度并适时更换新鲜豆角。成虫羽化后, 将雌、雄虫放入250 ml一次性透明塑料杯中进行配对, 并放入新鲜的四季豆和浸湿的滤纸分别作为食物和产卵载体, 上面覆上纱布防止逃逸, 并在纱布上放有浸润10%蜂蜜水的棉球供成虫补充营养。每天在解剖镜下观察滤纸和四季豆上卵的数量并适时更换四季豆直至雌雄虫全部死亡。每个处理重复3次。
1.4 数据处理与统计用单因素方差分析不同温度处理后, 卵期、卵孵化率、若虫期、若虫存活率、产卵前期、产卵期、产卵量以及成虫寿命的影响。高温暴露后同一温度处理后两种盲蝽卵孵化率、若虫存活率用t-test来检测两者之间是否有显著性差异。根据不同短时高温暴露对绿盲蝽和中黑盲蝽存活和生殖的影响, 组建不同温度下绿盲蝽和中黑盲蝽实验种群生命表, 实验种群生命表中, 下代期望卵量=成虫的存活数量×雌性比×平均产卵量, 种群趋势指数(I)=下代期望卵量/上代初始卵量[15]。以上数据分析用统计软件SPSS 10.0进行, 显著性检验水平均为P≤0.05。
2 结果与分析 2.1 高温暴露对绿盲蝽和中黑盲蝽卵的影响短时高温对两种盲蝽卵的孵化率都具有显著影响(绿盲蝽: F4, 14= 25.31, P=0.000;中黑盲蝽: F4, 14= 4.28, P=0.028)(表 1)。在27—40℃范围内, 随着温度的升高, 绿盲蝽卵的孵化率先从27℃处理的84.52%上升至30℃处理的94.69%, 后逐渐下降, 36℃处理的孵化率为76.84%, 到40℃处理时降至44.30%;中黑盲蝽卵的孵化率则由27℃处理的79.27%上升至30℃处理的87.90%, 后逐渐下降, 最后下降至40℃处理的60.24%。在27—36℃范围内, 经过相同条件的短时高温处理, 绿盲蝽卵的孵化率不低于中黑盲蝽, 但在极端高温40℃的处理中, 中黑盲蝽卵的孵化率为60.24%, 显著高于绿盲蝽卵的孵化率44.30%(t=4.69, df=2, P=0.043), 表明中黑盲蝽的卵较绿盲蝽的卵更耐极端高温。
暴露温度/℃ Temperature |
绿盲蝽 A. lucorum | 中黑盲蝽 A. suturalis | |||
卵的孵化率 Egg hatching rate/% |
卵期 Egg duration/d |
卵的孵化率 Egg hatching rate /% |
卵期 Egg duration /d |
||
27(CK) | 84.52±5.76b | 7.91±0.08c | 79.27±11.20b | 10.96±0.36ab | |
30 | 94.69±2.98a | 8.71±0.19b | 87.90±5.10a | 11.53±0.21a | |
33 | 87.32±0.81ab | 8.24±0.03b | 82.30±6.63ab | 10.05±0.73b | |
36 | 76.84±1.61c | 8.77±0.12b | 70.43±7.34bc | 9.47±0.06c | |
40 | 44.30±5.56d | 11.60±0.63a | 60.24±4.80c | 11.01±0.66ab | |
同列内, 具有相同字母的平均数间没有显著性差异(P = 0.05) |
短时高温对两种盲蝽的卵期也产生了显著影响(绿盲蝽: F4, 14=7.60, P=0.002;中黑盲蝽: F4, 14=32.42, P=0.000(表 1)。在27—40℃范围内, 随着温度的升高绿盲蝽卵期逐渐延长, 自27℃处理的7.91 d延长至40℃处理的11.60 d;而中黑盲蝽卵期从30℃的11.53 d, 随着温度的升高逐渐缩短至36℃处理的9.47 d, 但在最高温度40℃处理后其卵期又延长至11.01 d(表 1)。
2.2 高温暴露对绿盲蝽和中黑盲蝽若虫存活率和若虫历期的影响不同温度的短时高温处理对两种盲蝽若虫存活率影响显著(绿盲蝽: F4, 14=42.11, P=0.000;中黑盲蝽: F4, 14=10.11, P=0.001)(表 2)。在27—40℃范围内, 绿盲蝽若虫存活率由27℃处理的60.83%上升至30℃处理的70.47%, 后逐渐下降, 到40℃处理后存活率为零;中黑盲蝽若虫存活率则由30℃处理的69.65%下降至40℃处理的16.74%。在27—36℃范围内, 经过相同条件的高温处理, 绿盲蝽的若虫存活率与中黑盲蝽的若虫存活率没有显著差异(P > 0.05);但在最高温度40℃的处理中, 中黑盲蝽若虫存活率高于绿盲蝽若虫存活率(t= 4.387, df=2, P=0.048)。
暴露温度/℃ Temperature |
绿盲蝽 A. lucorum | 中黑盲蝽 A. suturalis | |||
若虫存活率 Nymph survival rate/% |
若虫历期 Nymph duration/d |
若虫存活率 Nymph survival rate/% |
若虫历期 Nymph duration/d |
||
27(CK) | 60.83±2.20b | 11.01±0.22c | 68.04±2.37a | 13.05±0.19c | |
30 | 70.47±1.72a | 12.12±0.25b | 69.65±4.66a | 13.19±0.74c | |
33 | 65.35±3.81ab | 11.85±0.34b | 55.13±9.56b | 14.29±0.25b | |
36 | 54.58±6.51c | 13.67±0.11a | 50.28±0.28b | 14.92±0.36b | |
40 | 0.00±0.00d | — | 16.74±3.82c | 16.58±0.57 a |
不同温度的短时高温处理对两种盲蝽若虫总历期影响显著(绿盲蝽: F3, 11=21.24, P=0.000;中黑盲蝽: F4, 14=21.20, P=0.000)(表 2)。绿盲蝽若虫历期随着温度的升高从最短11.01 d延长至13.67 d;中黑盲蝽若虫历期随着温度升高从最短13.05 d延长至16.58 d。
绿盲蝽和中黑盲蝽经过高温暴露后对其若虫存活率(Y)和暴露温度(X)间进行曲线拟合, 发现两种盲蝽均符合二次方程曲线关系(表 3), 导致绿盲蝽和中黑盲蝽若虫50%个体死亡的温度分别为39.95℃和42.28℃, 两者相差2.33℃, 导致绿盲蝽和中黑盲蝽若虫90%个体死亡的温度相差2.34℃。
盲蝽 Plant bugs | 回归方程 Regression equation | R2 | P | Ltemp50/℃ | Ltemp90/℃ |
绿盲蝽 A. lucorum | Y = -939.86 + 63.89X -1.01X2 | 0.99 | 0.008 | 39.95 | 39.97 |
中黑盲蝽 A. suturalis | Y = -218.07 + 20.39X -0.36X2 | 0.97 | 0.025 | 42.28 | 42.31 |
除了40℃处理, 绿盲蝽无法存活外, 在其它温度范围内, 短时高温对绿盲蝽和中黑盲蝽产卵前期都没有显著影响(绿盲蝽: F3, 11=1.56, P=0.260;中黑盲蝽: F4, 14=2.58, P=0.083)(表 4)。绿盲蝽产卵期在27℃处理下最短, 为9.96 d, 显著低于30℃和33℃处理, 但与36℃的处理没有显著差异(F3, 11=4.74, P=0.021);中黑盲蝽产卵期由27℃处理的12.71 d, 上升至30℃处理的15.62 d, 后逐渐下降, 40℃处理下, 产卵期仅为3.94 d (F4, 14=6.27, P=0.004)。短时高温对绿盲蝽和中黑盲蝽的产卵量同样具有显著影响, 27℃处理下, 绿盲蝽平均每头雌虫产卵量为64.78粒;30℃处理后, 产卵量上升至70.03粒, 显著高于27℃处理的产卵量(F3, 11=15.10, P=0.000), 后产卵量逐渐下降;36℃处理时降至50.03粒;中黑盲蝽产卵量在27℃—36℃之间没有显着差异, 平均每头雌虫产卵量为63—75粒, 显著高于40℃处理的20.75粒(F4, 14=4.96, P=0.018)(表 4)。
暴露温度/℃ Temperature |
绿盲蝽 A. lucorum | 中黑盲蝽 A. suturalis | ||||
产卵前期 Pre-ovipostion period/d |
产卵期 Oviposition period /d |
产卵量/(粒/雌) Fecundity |
产卵前期 Pre-ovipostion period/d |
产卵期 Oviposition period/d |
产卵量/(粒/雌) Fecundity |
|
27(CK) | 7.73±0.15a | 9.96±1.23c | 64.78±5.22b | 7.82±0.90a | 12.71±1.21b | 67.71±19.50ab |
30 | 7.67±0.50a | 15.70±0.75a | 70.03±1.70a | 6.49±0.61ab | 15.62±2.44a | 75.72±5.27a |
33 | 8.28±0.61a | 14.28±1.54ab | 66.93±5.81ab | 5.09±0.46c | 11.96±0.76bc | 72.25±9.02a |
36 | 6.99±0.25a | 11.24±1.44bc | 50.03±3.64c | 5.73±0.45bc | 9.55±2.12c | 63.71±18.88ab |
40 | — | — | — | 6.39±0.73abc | 3.94±1.47d | 20.75±6.38c |
高温暴露后绿盲蝽和中黑盲蝽雌雄成虫的寿命见表 5。在27—33℃下处理下, 绿盲蝽雌虫的寿命差异不显著(F2, 8=2.92, P=0.077)。在36℃的高温处理后, 绿盲蝽雌虫的平均寿命为20.58 d, 要显著短于30℃处理的28.00 d (t=3.40, df=30, P=0.002)。在27—33℃下处理后, 绿盲蝽雄虫的寿命没有显著变化, 36℃高温处理后, 绿盲蝽雄虫平均寿命为17.46 d, 显著短于其他处理的雄虫寿命(F3, 11=3.56, P=0.044)。在27—36℃范围内处理后, 中黑盲蝽雌雄成虫的寿命有显著差异, 在40℃处理后, 雌虫的平均寿命为11.00 d, 要显著短于27—33℃处理的雌虫寿命(F4, 14=3.56, P=0.033), 雄虫的平均寿命仅有8.56 d, 显著短于27—36℃处理的雄虫寿命(F4, 14=9.52, P=0.001)(表 5)。
暴露温度/℃ Temperature |
绿盲蝽成虫寿命 Longevity of A. lucorum/d | 中黑盲蝽成虫寿命 Longevity of A. suturalis/d | ||
雌虫Female | 雄虫Male | 雌虫Female | 雄虫Male | |
27(CK) | 22.60±1.93ab | 21.24±1.22b | 22.97±1.36a | 21.66±0.46ab |
30 | 28.00±1.74a | 24.33±2.20a | 24.93±3.05a | 24.18±1.26a |
33 | 24.59±2.31ab | 23.23±2.31ab | 20.95±3.98a | 19.63±1.30b |
36 | 20.58±1.06b | 17.46±0.23c | 17.67±0.55ab | 16.12±1.71b |
40 | — | — | 11.00±3.79b | 8.56±3.42c |
由生命表可知, 30℃的高温暴露的种群趋势指数最高, 绿盲蝽为21.96, 中黑盲蝽为21.79, 在33—40℃高温暴露后, 绿盲蝽和中黑盲蝽的种群趋势指数均呈下降趋势, 在40℃高温暴露时, 绿盲蝽的种群趋势指数为0, 而中黑盲蝽的种群趋势指数为0.80(表 6)。
暴露温度/℃ Temperature |
绿盲蝽 A. lucorum | 中黑盲蝽 A. suturalis | |||||||||
27(CK) | 30 | 33 | 36 | 40 | 27(CK) | 30 | 33 | 36 | 40 | ||
卵粒Egg/粒 | 100.00 | 100.00 | 100.00 | 100.00 | 100.00 | 100.00 | 100.00 | 100.00 | 100.00 | 100.00 | |
卵孵化率 Egg hatching rate/% | 84.52 | 94.69 | 87.32 | 76.84 | 44.30 | 79.27 | 87.90 | 82.30 | 70.43 | 60.24 | |
成虫羽化数 Number of adults emerged/头 | 51.41 | 66.73 | 57.06 | 41.94 | 0.00 | 53.94 | 61.22 | 45.37 | 35.41 | 10.08 | |
雌成虫比例 Female ratio/% | 0.47 | 0.47 | 0.51 | 0.49 | 0.00 | 0.48 | 0.47 | 0.37 | 0.41 | 0.38 | |
平均产卵量 Total eggs laid per female/粒 | 64.78 | 70.03 | 66.93 | 50.03 | 0.00 | 67.71 | 75.72 | 72.25 | 63.71 | 20.75 | |
下代期望卵量/粒 Total eggs of next generation expected |
1565.37 | 2196.29 | 1947.83 | 1028.13 | 0.00 | 1752.94 | 2178.81 | 1212.91 | 925.01 | 79.51 | |
种群趋势指数 Population trend index (I) | 15.65 | 21.96 | 19.48 | 10.28 | 0.00 | 17.53 | 21.79 | 12.13 | 9.25 | 0.80 |
昆虫是变温动物, 对温度变化非常敏感, 温度直接作用于昆虫个体的生长发育与繁殖, 从而影响其种群的消长与分布[22]。在适宜的温度范围内, 昆虫的生长发育随着温度的增加而有加快的趋势, 而不适宜的温度对昆虫的生长发育会产生不利影响[18, 23]。在当今全球气候变暖的大趋势下, 夏季极端高温天气发生频次增加, 使昆虫在自然界中遭遇短时间的高温暴露非常普遍, 河南夏季的气温很容易达到30℃以上, 最高温度可以超过39℃, 甚至达到40℃以上。了解高温暴露对两种盲蝽的存活和生殖的影响, 对准确预测其种群在棉田的发生具有重要的作用。
本研究结果表明, 与30℃短时高温处理相比, 33℃处理的绿盲蝽卵和中黑盲蝽卵的孵化率没有降低, 而到36℃和40℃处理时, 绿盲蝽卵的孵化率分别降低了17.85%和50.39%, 中黑盲蝽卵的孵化率分别降低了17.47%和27.66%;这与Lu等[17-18]在恒定温度下(10—35℃)研究的绿盲蝽和中黑盲蝽卵的孵化率与温度之间的趋势是一致的, 恒定高温35℃对绿盲蝽和中黑盲蝽卵的孵化率作用不明显。通过本研究显示, 一旦温度高于36℃, 即使是短时高温, 也能显著的降低两种盲蝽卵的孵化率。但值得一提的是, 在极端高温40℃的处理下, 中黑盲蝽卵的孵化率要高于绿盲蝽卵的孵化率(P < 0.05), 这表明:中黑盲蝽卵的耐极端高温能力强于绿盲蝽。
本研究结果还表明, 短时高温暴露对两种盲蝽若虫的存活率也具有显著影响, 与Lu等[17-18]在恒定温度下35℃处理的绿盲蝽和中黑盲蝽若虫的存活率均降低的结果一致, 36℃以上的短时高温处理对两种盲蝽若虫的致死作用明显, 40℃短时高温处理下绿盲蝽和中黑盲蝽若虫死亡率分别为100%和83.26%。但值得注意的是:绿盲蝽在极端高温40℃的处理中, 若虫只能发育到低龄阶段, 发育到2龄就全部死亡, 因此40℃应是绿盲蝽存活的上限温度, 而中黑盲蝽在40℃的极端温度下, 仍有16.74%的若虫存活, 这表明中黑盲蝽若虫的耐极端高温能力也强于绿盲蝽。此外, 通过比较导致绿盲蝽和中黑盲蝽若虫50%个体死亡的温度和导致绿盲蝽和中黑盲蝽若虫90%个体死亡的温度, 中黑盲蝽均高于绿盲蝽, 分别高出2.33℃和2.34℃。从这个参数比较来看, 也表明中黑盲蝽若虫对极端高温的耐受能力强于绿盲蝽若虫。
高温除了对昆虫的直接致死而影响其种群数量外, 还通过影响生殖能力来间接的影响昆虫种群的发展。比如, 温室白粉虱在41—45℃暴露后, 产卵量下降, 甚至不产卵[13];褐飞虱在39—40℃高温暴露下, 产卵量下降[15]。本研究中短时高温对绿盲蝽和中黑盲蝽的产卵量同样具有显著影响, 绿盲蝽30℃处理后, 平均单雌产卵量为70.03粒, 随后产卵量开始下降;到36℃处理时, 绿盲蝽的产卵量为50.03粒, 到40℃时, 若虫不能存活而无法产卵, 中黑盲蝽在30℃处理平均单雌产卵量75.72粒, 到36℃下降到63.71粒, 到40℃时, 产卵量为20.75粒。从生殖能力来看, 中黑盲蝽耐极端高温能力也要强于绿盲蝽。
在本实验的变温处理中, 两种盲蝽是直接处于高温条件下, 这与田间的情况虽有一定差异, 但这不能影响我们从总体上判断, 由于短时间的高温经历就可以导致绿盲蝽和中黑盲蝽的存活率和生殖力的下降。尽管高温处理对两种盲蝽都有不利影响, 极端高温40℃处理对绿盲蝽的影响要大于对中黑盲蝽的影响, 这与门兴元等[16]用恒温研究绿盲蝽不喜高温的结果是一致的。中黑盲蝽对高温有较强的适应能力, 表现在经历40℃的高温后, 卵的孵化率达到60.24%, 若虫存活率仍有16.74%, 单雌产卵量20.75粒。结合作者近年来的田间调查结果, 在河南新乡七里营镇棉田, 同一棉花品种, 均不施药处理, 中黑盲蝽的种群数量在一般年份, 高峰期出现在天气较为炎热8月中旬, 百株虫量最高达60头[5], 而绿盲蝽在一般年份, 高峰期出现在7月中旬, 百株虫量最高20头[6]。在新乡两种盲蝽混合发生的棉区, 两种盲蝽尽管危害特征和生活史相似, 但却表现为种群动态的差异性。绿盲蝽和中黑盲蝽对高温的耐受性差异, 特别是中黑盲蝽在极端高温条件下的耐热性, 可能是其种群在夏季高温季节发生数量大于绿盲蝽种群发生数量的一个重要因素。此外, 从两者的地理分布角度来看, 绿盲蝽和中黑盲蝽在长江流域棉区和黄河流域棉区均有分布, 但在纬度较低的长江流域棉区, 中黑盲蝽的数量要高于绿盲蝽, 而在纬度较高的黄河流域棉区, 绿盲蝽的数量要高于中黑盲蝽[3], 推测两种害虫的地理分布的差异性也可能是由于中黑盲蝽较绿盲蝽耐高温所致。
两种盲蝽对极端高温的生态适应性差异可能是由于体内的耐热性基因不同, 高温暴露下产生的热激蛋白不同所致, 但到底是什么因素造成了两种盲蝽间耐热性差异还需要进一步研究。气候因子中温度对盲蝽的影响是显而易见的, 但对于盲蝽种群数量动态, 需要关注的因素还有很多, 湿度(降雨量), 还有耕作制度、栽培方式、寄主植物种类以及天敌等, 所有这些都有待于深入研究。
致谢: 感谢北卡州立大学昆虫系Dominic Reisig博士对本文写作的帮助。[1] | 萧采瑜, 孟祥玲. 中国棉田盲蝽记述. 动物学报, 1963, 15(3): 439–449. |
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