湿地是人类最重要的生存环境和自然界最富生物多样性的景观之一。随着人类对生态系统干扰强度不断增大,湿地生态系统正遭受着前所未有的冲击,数量和面积减少、生物多样性降低、水质恶化、富营养化等,已经威胁到人类自身的发展。湿地生态系统健康状况受到越来越多的关注。近年来,湿地生态系统健康评价已成为国内外的研究热点^{[1, 2, 3, 4, 5]}。

湿地生态系统健康评价的方法主要有指示物种法和指标体系法^[6]。指示物种法依据生态系统的关键种、特有种、指示种以及濒危种等的数量、生产力、结构和功能等指标来描述生态系统的健康状况^{[6, 7]}。如Scardi等和Yeom等分别建立了以鱼类作为指示物种的湿地生态健康评价指标体系^{[8, 9]}；Vassallo等建立了以河口底栖生物群落为指示物种的海岸带湿地健康评价指标体系^[10]。Karr和Brousseau 等应用鱼类群的组成、分布、种多度以及关键种、敏感种、固有种和外来种的变化来评价水生态系统^{[11, 12]}。但是,仅依靠单一指标对生态系统健康进行评价有一定的片面性,指示物种的筛选标准不明确,而且指示物种的减少是否会对系统产生重要影响及其在生态系统中的作用均难以确定^[13]。因此,该方法难以全面、准确反映生态系统的健康状况^{[14, 15, 16]}。

指标体系法则根据生态系统的特征及其服务功能建立指标体系,对生态系统健康状况进行定量评价。如Parker建立考虑栖息地大小、植被覆盖率、生境多样性和植物组成的湿地健康评价指标体系,对栖息地的状态进行评价^[17]；Spencer等建立了考虑土壤、边缘植物、水生植物和水质4个方面的指标体系,对澳大利亚东南部的Wurray-Darling 盆地内永久性漫滩湿地健康状况进行评估^[18]；Xu等建立了包括结构、功能和系统级的湖泊生态健康评价指标体系,对湖泊生态系统健康进行评价^[19]；Andree和Steve等在加州旧金山海湾的湿地生态和适应性评价中考虑了野生动物、优势植被、生物栖息地状态、水文、周围土地利用等5个方面的因素^[20]；赵彦伟等提出了包括含水量、水质、水生生物、物理结构与河岸带5大要素的指标体系及其5级评价标准,对宁波市河流湿地进行生态系统健康评价^[21]。

综上所述,湿地生态系统健康评价指标体系通常包括环境、生物群落和生态系统功能等方面的指标。环境指标通常包括土壤有机质、氮和磷含量,土壤含水量、水质等^{[22, 23]}；生物群落学指标包括群落盖度、物种多样性和建群种高度等^{[4, 23]}；生态系统功能指标包括植被生产力、固氮和水质净化等^{[24, 25, 26]}。另外,社会经济指标逐步被纳入生态系统健康评价研究中,如人口密度、污水处理达标率、化肥农药利用率等^[26]。然而,在众多的生态系统健康评价研究中,鲜有涉及到植物生理生化等表征植物本身状态的指标,如超氧化物歧化酶(SOD)、抗坏血酸过氧化物酶(APX)、愈创木酚过氧化物酶(GPX)过氧化氢酶(CAT)、脱氢抗坏血酸还原酶(DHAR)、单脱氢抗坏血酸还原酶(MDHAR)等。这些酶活力的高低与植物的衰老、对逆境的适应等密切相关,对植物健康有较好的指示作用^[27]。因此,在生态系统健康评价研究中,应引入植物生理生化指标,以构建更为合理的评价指标体系,实现对生态系统健康准确、全面的评价。

黄河三角洲位于山东省东北部,渤海湾南岸,莱州湾西侧,是我国暖温带最完整、最广阔的典型河口湿地生态系统。随着当地工、农业的发展,湿地生态系统受到严重的干扰和破坏,发生了大规模的退化。近年来,为了保护湿地生态系统,环保和海洋等部门在黄河三角洲进行了较大规模的湿地人工重建与恢复工作。然而,恢复与重建的效果如何、恢复的湿地生态系统是否处于健康状态却未有研究。因此,本研究以黄河三角洲人工恢复与重建的芦苇湿地为研究对象,综合考虑环境、生物群落学和植物生理生化指标,并通过与自然芦苇湿地(参照系统)对比,对其健康状态进行综合评估。

黄河三角洲位于渤海湾南岸和莱州湾西岸,主体分布于山东省东营市和滨州市境内,即117°31′—119°18′E 和36°55′—38°16′N(图 1)。地势总体平缓,岗阶地、河成高地、低洼地、河滩地、平地以及滩涂地等为其主要地貌类型^[28]。黄河三角洲属暖温带半湿润大陆性季风气候,年平均日照时数为2590—2830 h,年平均气温11.7℃—12.8℃,无霜期206 d,≥10 ℃的积温约4300 ℃,年平均降水量530—630 mm,70%集中在夏季,年均蒸发量1900—2400 mm。黄河三角洲属暖温带落叶阔叶林区,区内无地带性植被类型,植被分布主要受土壤含盐量、潜水水位与矿化度、地貌类型以及人类活动的影响。柽柳(Tamarix chinensis)灌丛、芦苇(Phragmites australis)草甸、翅碱蓬(Suaeda heteroptera)群落是该区主要的自然植被类型。

图 1 研究区地理位置及采样地分布 Fig. 1 The location of study area and sampling plot

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芦苇湿地恢复区与参照区：恢复区位于黄河北岸,距黄河约3.5km,距海岸线约10km(图 1)。恢复区之前为工程建设废弃地,土壤为潮土,地表残存稀疏的芦苇、柽柳等植物,生长季常有地表水覆盖。恢复区的芦苇湿地重建于2011年4月,恢复面积约1200 m²,采用人工移栽的方式在恢复区内种植芦苇。参照区位于恢复区的北侧,面积约3000 m²,为自然芦苇湿地,所受干扰较小。

野外调查与采样于2013年8月进行,对恢复区(人工恢复芦苇湿地,RG)和参照区(自然芦苇湿地,CK)分别进行调查与采样。随机设置芦苇群落样方60个(1m×1m),恢复区和参照区各30个。调查芦苇群落的盖度、高度以及株数等参数,并采集每个样方中芦苇的地上部分,带回实验室于70℃烘至恒重,获取地上生物量。在每个样方中采用土钻法采集土壤样品(0—20cm),带回实验室进行各项理化指标测定。在每个样方周围采集地表水样品,水样采集使用500mL的塑料瓶,洗瓶内3次,然后采集水样,用于测定pH值和电导率。此外,分别在恢复区和参照区内采集芦苇新鲜叶片,置于液氮罐中保存,用于植物生理生化指标分析。

水样测定指标    pH值和电导率。

土壤测定理化指标    全氮、全盐和有机质含量。分析测试工作在中国科学院植物研究所植被与环境变化国家重点实验室分析测试中心完成。全氮含量采用凯氏定氮法测定,有机质含量采用重铬酸钾外加热法测定,全盐含量采用残渣法测定。

植物生理生化指标测定    进行了超氧化物歧化酶(SOD)、抗坏血酸过氧化物酶(APX)、过氧化氢酶(CAT)、愈创木酚过氧化物酶(GPX)、脱氢抗坏血酸还原酶(DHAR)、单脱氢抗坏血酸还原酶(MDHAR)等酶活性的测定。SOD活性的测定采用氮蓝四唑比色法^[29],APX活性的测定参照Nakano和Asada^[30]的方法,CAT活性的测定参照Knrzer等^[31]的方法,GPX活性的测定参照Maehly和Chance^[32]的方法,MDHAR活性的测定参照Miyake和Asada^[33]的方法,DHAR的测定参照Dolton等^[34]的方法。

对于湿地生态系统健康的评价,尚无一套成熟的指示生态系统健康的标准作为依据^[35],通常采用“被评价的生态系统”与“参照生态系统”进行对比,对生态系统的健康状况进行综合评价。理想的参照系统是位于长期稳定的地带性生境中、很少受干扰的自然生态系统。因此,本研究选择黄河三角洲国家级自然保护区内,位于人工恢复芦苇湿地附近的自然芦苇湿地作为参照系统(图 1)。

按照层次分析法(Analytic Hierarchy Process,AHP)的思想,将湿地生态系统健康评价分为3个层次(图 2)。第1层次是目标层,指湿地生态系统健康评价；第2层次是准则层,由环境特征、植物群落特征、植物生理生化特征等组成；第3层次是评价指标层,环境特征指标包括地表水的pH值和电导率,土壤有机质、全氮和全盐含量；植物群落指标包括密度、盖度、高度和地上生物量；植物生理生化指标包括SOD、APX、CAT、GPX、DHAR、MDHAR等6种酶的活性。

图 2 生态系统健康评价指标体系 Fig. 2 Index system of ecosystem health assessment

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由于评价指标的量纲不同,相互之间没有可比性。因此,须对各个指标进行标准化处理。根据评价指标与生态系统健康之间的关系,评价指标被分为正向指标(值越大,生态系统健康程度越高)和负向指标(值越大,生态系统健康程度越低)两类。正向指标包括土壤有机质和全氮含量、群落密度、盖度、高度和地上生物量；负向指标包括地表水的pH值、电导率、土壤全盐含量以及SOD、APX、CAT、GPX、DHAR、MDHAR等酶的活性。

正向指标的标准化方法：

负向指标的标准化方法：

本研究中评价指标的权重确定是建立在专家意见的基础上。咨询专家来自中科院植物所的植被与环境变化国家重点实验室、北方资源植物重点实验室等从事生态学、生理学、生物化学研究的科研人员,采用调查问卷的方式进行咨询,共发放调查问卷20份。基于调查问卷,获取各个层次指标的相对重要性数据,构建了准则层和指标层的权重判别矩阵,采用层次分析法(AHP)计算各个指标的权重。

层次分析法在评价指标权重计算中运用较广,其优点是既考虑了专家的意见,又有严密的统计学基础,计算结果可以较好地反映各个评价指标的重要性大小^{[5, 36]}。判断矩阵一致性比例(CR)是层次分析法的关键,CR按照如下公式计算：

生态系统健康指数采用以下公式计算：

采用独立样本T检验的方法对人工恢复芦苇湿地与自然芦苇湿地的地表水pH值、地表水电导率、土壤全盐、有机质和全氮含量、生物量、密度、高度、盖度、叶片的SOD、APX、CAT、GPX、DHAR、MDHAR活性等指标进行对比,结果如下：

在环境指标中,人工恢复芦苇湿地地表水的电导率显著高于自然芦苇湿地(P < 0.01),但是pH值之间没有显著差异(图 3),土壤全盐、全氮和有机质的含量显著低于自然芦苇湿地(P < 0.01)(图 4，图 5)。

图 3 人工恢复芦苇湿地与自然芦苇湿地地表水pH值和电导率 Fig. 3 The pH value and conductivity of surface water of rehabilitated reed wetland and natural reed wetland 字母不同表示差异显著,P < 0.01

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图 4 人工恢复芦苇湿地与自然芦苇湿地土壤全盐含量 Fig. 4 Soil salt content of rehabilitated reed wetland and natural reed wetland 字母不同表示差异显著,P < 0.01

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图 5 人工恢复芦苇湿地与自然芦苇湿地土壤全氮和有机质含量 Fig. 5 Total soil nitrogen content and soil organic matter content of rehabilitated reed wetland and natural reed wetland 字母不同表示差异显著,P < 0.01

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在群落特征指标中,除了株高外,人工恢复芦苇群落的地上生物量、密度和盖度都显著低于自然芦苇群落 (P < 0.01)(图 6)。

图 6 人工恢复芦苇群落与自然芦苇群落特征 Fig. 6 Community characteristics of rehabilitated reed wetland and natural reed wetland 字母不同表示差异显著,P < 0.01

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在植物生理生化指标中,SOD、CAT、GPX三种酶的活性在人工恢复芦苇和自然芦苇之间没有显著差异,人工恢复芦苇叶片的APX、DHAR、MDHAR三种酶的活性显著高于自然芦苇(P < 0.01)(图 7)。

图 7 人工恢复芦苇与自然芦苇叶片中SOD、APX、CAT、GPX、DHAR、MDHAR酶活性 Fig. 7 The activities of SOD、APX、CAT、GPX、DHAR、MDHAR in the leaves of rehabilitated reed and natural reed 字母不同表示差异显著,P < 0.01

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在准则层和各评价指标的权重判别矩阵的基础上,计算准则层和各个评价指标的权重值,并通过一致性检验,进一步计算得到各评价因子归一化权重值(表 1)。在15个评价指标中,地上生物量的权重最大,盖度和密度次之,之后是土壤有机质、全氮含量、SOD、CAT、GPX活性,土壤全盐含量、地表水电导率、pH值等评价指标的权重相对较小。

基于表 1中各个评价指标的归一化权重值,按照2.3.5 中的生态系统健康指数公式计算,人工恢复芦苇湿地的健康指数为0.28,自然芦苇湿地的健康指数为0.47(图 8)。

图 8 人工恢复芦苇湿地与自然芦苇湿地生态系统健康指数 Fig. 8 Ecosystem health index of rehabilitated reed wetland and natural reed wetland

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湿地生态系统健康评价中存在两大基本问题：一是生态系统健康的标准,即什么样的生态系统是健康的,什么样的生态系统是不健康的,需要建立一套区别健康和病态生态系统的严格标准^[39]；二是评价指标体系的问题,全面、准确地评价生态系统健康状况需要哪些指标^{[4, 5]}。对于生态系统的健康标准,众多学者展开了研究^{[11, 12, 16, 18]}。然而,由于生态系统健康本身的复杂性,且不同生态系统内部的结构与过程差异较大,因此难以建立统一的生态系统健康标准^[40]。目前,很多研究均采用被评价生态系统与参照生态系统对比的方式进行生态系统健康程度的判断。本研究采用与参照系统对比的方法,对人工恢复芦苇湿地的健康状况进行评价。参照系统为处于保护区中的自然芦苇湿地,与人工恢复芦苇湿地相比,其群落盖度、密度和地上生物量较高,土壤有机质和全氮含量较高,地表水电导率较低,生境质量相对较高,环境对植物的胁迫程度低,所以植物叶片中APX、DHAR、MDHAR三种酶的活性较低。另外,在野外调查时发现,自然芦苇湿地中出现了香蒲(Typha orientalis)、球穗莎草(Cyperus globosus)、拂子茅(Calamagrostis epigeios)等伴生植物,而在人工恢复芦苇湿地中,少有伴生物种出现。因此,自然芦苇湿地的生境、群落结构和功能、植物生理生化特征以及生物多样性等方面均要优于人工恢复芦苇群落,其健康指数亦高于人工恢复芦苇湿地。

但是,需要注意的是生态系统健康评价的对象是一个复杂且结构又相对松散的系统,即便是在较小的地理单元中也存在处于不同演替阶段的生态系统,相互之间存在较大的差异。因此,参照系统的选择必须建立在对生态系统演替过程充分认识的基础之上。只有这样,评价结果才能较为客观地反映生态系统的健康状况。本研究所选择的参照系统位于自然保护区中,干扰较少,处于较为稳定的演替阶段,可以较好地反映健康芦苇湿地的特征。所以,对比结果可以较为客观地反映人工恢复芦苇湿地的健康状况。

在湿地生态系统健康评价研究中,根据研究目的,评价指标选择的侧重点有所不同。总体上来说,评价指标主要包括化学和生物群落指标,如地表水的pH值和电导率、铵态氮和硝态氮含量、土壤有机质、氮、磷和钾等元素含量,植物群落盖度、物种多样性指数、生物量,以及浮游植物和底栖动物数量等指标^{[41, 42, 43]}。另外,除了生态系统本身的结构和功能指标,社会经济指标和人类健康指标也逐渐被纳入生态系统健康评价指标体系^[24]。然而,鲜有研究引入植物生理生化指标进行生态系统健康评价。本研究引入SOD、GPX、APX等6种酶的活性作为生理生化指标进行生态系统健康评价。研究结果表明,自然芦苇叶片中APX、DHAR和MDHAR等酶的活性显著低于人工恢复芦苇(P < 0.01)。出现这种差异的原因在于人工恢复芦苇湿地建成时间较短,受外界干扰较大,生境质量低于自然芦苇湿地。因此,在人工恢复芦苇叶片中产生了较多活性氧、自由基等,这进一步刺激了植物体内APX、DHAR和MDHAR等酶活性的升高,导致人工恢复芦苇叶片中酶的活性高于自然芦苇。所以,植物体中酶的活性可以较好地反映生态系统的健康状况。

另外,生态系统是一个不断演化的动态系统,只有进行长期的观测与研究,才能全面、深入了解生态系统。研究表明,破坏的生态系统在经过较长时间修复以后,其生态系统的结构、功能同样可以达到或者接近自然生态系统的水平。如王慧亮等对洪湖开展了基于生态健康的恢复效果评价,评价结果表明,经过5a的恢复,洪湖湿地的植被覆盖度、物种多样性以及物质生产功能都得到了明显的改善^[44]。因此,长期监测数据的积累是生态系统健康评价的关键,长时间序列数据的缺乏会制约生态系统健康评价研究^{[7, 37, 40]}。在本研究中,人工恢复芦苇湿地建立于2011年,恢复时间较短,处于生态系统演化的初级阶段,因此,需要对人工恢复芦苇湿地进行长期的监测与评估,这样才能更加全面、准确评价人工恢复的效果。

本研究以黄河三角洲人工恢复芦苇湿地为研究对象,基于层次分析法思想,构建了生态系统健康评价指标体系,计算了各个评价指标的权重,对人工恢复芦苇湿地的健康状况进行了评价。评价结果显示人工恢复芦苇湿地的健康指数低于自然芦苇湿地。说明在短时间内,人工恢复芦苇湿地的健康状况与自然芦苇湿地还存在一定的差距。恢复时间对生态系统健康状况有重要影响,长时间尺度上监测数据的积累是全面、深入了解生态系统、评价生态系统健康状况所必需的。