作为一种适应性生活史对策，昆虫的迁飞行为受其自身生理因素以及外界环境，包括温度、湿度、光周期、食物以及种群密度等的综合调控，其中环境温度具有更直接的影响作用^{[1, 2]}。温度对昆虫迁飞型的分化有重要影响^[3]；昆虫在起飞时一般都存在最低温度阈值，夏季大多数昆虫选择在黄昏时分大规模起飞，而秋季回迁时由于温度较低，起飞时间会相应提前^{[4, 5, 6, 7]}；在飞行过程中还存在起始飞行温度和最适飞行温度^[8]。过去的一些雷达观测结果，多认为空中迁飞虫群的成层现象仅与最大风速和最大风切变有关而与温度关系不大^{[9, 10, 11]}，但现在更多的研究发现温度也是虫群飞行高度选择的制约因素之一，甚至是成层的主要原因^{[12, 13, 14, 15, 16, 17, 18, 19]}。由于昆虫对飞行适宜温度的要求存在差异^{[20, 21, 22, 23, 24, 25]}，不同的迁飞种类可能在不同大气高度层上形成多个虫层。因此，明确不同种类的迁飞昆虫对温度的选择和适应特性对于揭示空中虫群的分布动态以及飞行行为机制具有重要意义。

稻纵卷叶螟Cnaphalocrocis medinalis (Guenée) 是一种局地间歇性发生的重大农业害虫，20世纪70年代末的全国大协作业已证实了其在我国东半部季节性往返迁飞的规律，提出每年春夏季自南向北有5次北迁、秋季自北向南有3次回迁过程^{[26, 27]}。稻纵卷叶螟的迁飞行为受温度影响显著，主要表现在：夏季高温是诱发成虫生殖停滞并向北迁飞的主导生态因子^{[28, 29]}；温度影响成虫的起飞行为，低温大大降低迁出代种群的起飞意愿和外迁比例，雷达观测结果表明夏季北迁时稻纵卷叶螟在日落后(20:00左右)达到起飞高峰^[30]，而秋季回迁时于黄昏时分(18:30左右)就开始大规模起飞^{[31, 32]}；此外，稻纵卷叶螟在不同温度条件下的一次持续飞行能力也存在显著差异^[33]，成虫飞行的低温阈值为13℃^[34]。但是值得注意的是，与其它许多鳞翅目昆虫相同，稻纵卷叶螟具有再迁飞现象，其一次远距离迁飞常要经历多天的夜间飞行和白昼停歇，在如此复杂的长时间、大尺度飞行过程中，每个夜晚温度的变化都将可能影响第2天的后续飞行。因此明确温度对稻纵卷叶螟再迁飞行为的影响至关重要。王凤英^[35]、黄学飞^[36]等首次在飞行室内测定了稻纵卷叶螟成虫的再迁飞能力及其与性别、蛾龄、交配状态以及成虫期补充营养的关系，但温度对其再迁飞能力的影响未见报道。

本文利用计算机控制的飞行磨系统测定了不同温度梯度下稻纵卷叶螟的再迁飞能力，以探讨成虫飞行对温度的主动选择效应，确定其空中飞行的适宜温度范围，以期更好的阐释鳞翅目迁飞昆虫在夜间飞行过程中的成层现象和对大气温度场的选择行为机制。

稻纵卷叶螟虫源采自江苏省农科院水稻试验田，携至室内后幼虫采用10—15cm左右的新鲜幼嫩玉米苗群体饲养，化蛹后将其放入铺有湿润脱脂棉的塑料盒内(附尼龙纱网盖)，成虫羽化后雌雄随机配对移入500mL透明塑料杯中(2对/杯)，饲喂10%紫云英蜂蜜，饲喂期间每天更换新鲜蜂蜜水。所有试虫均放置在恒温(26±1)℃、RH 80%—90%、光周期14 L∶10 D(光期为06:00—20:00)的培养箱中饲养。室内继代饲养1代以后用于本实验。本研究中的所有供试样本均为未交配成虫。

稻纵卷叶螟的人工饲料尚未研制成功，而稻苗饲养可操作性差且难以实现继代饲养，玉米苗饲养是最佳选择。且原有研究表明，取食水稻和玉米苗的稻纵卷叶螟的主要生物学特性没有显著差异，玉米苗上饲养多代的种群转移到水稻上依然表现出很强的适应性^{[37, 38]}。因此，本研究选择玉米苗来完成实验种群的规模化继代饲养。

采用佳多公司研制的24通道飞行磨采集系统对稻纵卷叶螟成虫的再迁飞能力进行测定，系统能够自动记录昆虫飞行过程中的飞行速度以及飞行时间的变化。测试前，先将虫体用乙醚轻微麻醉，然后用细毛笔轻轻刷掉前胸背板处的鳞毛，用502胶将前胸背板粘接于直径1mm的塑料管上；测试时，将塑料管连接于飞行磨的吊臂上，并保持试虫飞行的切线方向与吊臂垂直。测试过程在完全黑暗的环境中进行；实验开始前，利用人工模拟的黄昏将室内光照强度在45min内由1000 lx逐渐降低至0.1 lx，具体的灯光系统详见文献^[39]。设20、23、26、29(±1℃)4个温度梯度，控制空气相对湿度在70%—85%之间，飞行测试时间为19:00—23:00，即每晚吊飞4h。每次飞行测试结束后，将试虫小心取下，按原来的饲养方式重新转移至500mL透明塑料杯中，饲喂10%的紫云英蜂蜜水；第2天傍晚继续作再迁飞吊飞试验，如此重复，直至试虫死亡。

再迁飞分时点的设定依据：首先，根据1988—1991年和2007年的雷达观测结果^{[31, 32]}，稻纵卷叶螟空中虫群密度在夜间19:00—23:00时间段内(约4 h)最大，23:00以后空中回波数量明显减少，午夜0:00之后空中的回波就很少了。其次，根据飞行力的测试结果，在12 h的人工暗期内，迁飞型个体的平均飞行时间不足5 h；比较供试个体在不同时段内的飞行比率，在前4个小时内有75%以上的供试蛾飞行，在第6个小时内降至33%，飞行8h后降到10%左右^[40]。从以上分析可知，稻纵卷叶螟在一次迁飞过程中的主动飞行主要集中在起飞后的前4 h内。因此，本研究将4 h作为再迁飞的分时点。

此外，稻纵卷叶螟羽化后第2个夜晚是迁出种群的起飞高峰期^[39]，因此本研究选择生长发育良好的2日龄成虫作为首次起飞的供试虫源。对稻纵卷叶螟成虫的再迁飞能力采用每个夜晚的单次总飞行时间、总飞行距离、平均飞行速度以及再迁飞次数、再迁飞比率5个参数进行评估。

已有研究表明稻纵卷叶螟迁飞型与居留型的划分界点为单次累计飞行时间超过约40min，强迁飞型与迁飞型的划分界点为130min^{[35, 36]}。由于只对与迁飞行为有关的飞行感兴趣，本研究只考虑40min以上的连续飞行，部分琐碎或短暂的飞行记录将从数据集中删除，并且只对人工模拟的黄昏开始后至测试结束这段时间内试虫的飞行记录进行分析。此外，在吊飞室内通过红光观察稻纵卷叶螟在飞行磨上的飞行行为，结果发现两种截然不同的飞行状态：一部分个体飞行时尾部微微上翘，振翅频率均匀，一次持续飞行时间长，即迁飞飞行；另外一部分个体悬于吊臂上时，腹部频繁扭动，尾部下弯，振翅频率忽快忽慢，这类个体一次持续飞行时间短，停歇次数多、停飞时间长，可判定为日常飞行。本研究根据单次累计飞行时间以及飞行状态的双重判定标准将个体可能的迁飞飞行与日常飞行区别开来。

对温度、性别以及飞行次数对稻纵卷叶螟再迁飞能力的影响采用三因素重复测量方差分析，其中温度和性别为自变量，飞行次数为协变量；对相同飞行次数、不同温度处理下稻纵卷叶螟的再迁飞能力，以及不同温度处理下的平均再迁飞次数进行单因素方差分析，并用Tukey′s HSD多重比较法对其差异进行显著性检验；两组数据均值比较采用t测验；对相同飞行次数、不同温度处理下成虫飞行比例和飞行后死亡率的差异分析采用卡方检验。所有统计分析均在SAS 9.0中完成。

对不同温度处理下稻纵卷叶螟雌、雄蛾再迁飞能力的差异进行了三因素重复测量方差分析，结果如表 1所示。环境温度对稻纵卷叶螟每个夜晚的单次总飞行时间、飞行距离以及平均飞行速度均存在显著影响，但相同飞行次数的雌虫和雄虫的飞行参数没有显著差异；成虫在羽化后不同夜晚(再迁飞不同次数)的飞行能力存在显著差异，但温度和性别两因子的交互影响作用不显著。

从表 2—表 4可知，相同温度下，随着飞行次数的增加，迁飞型个体每个夜晚的持续飞行时间、飞行距离以及平均飞行速度逐渐降低，且雌、雄虫呈现出相同的变化趋势。稻纵卷叶螟成虫在第1个测试夜晚表现出最强劲的飞行势头，并在随后的两次再迁飞过程中保持着相对稳定的飞行参数值，连续再迁飞3次之后飞行能力大幅下降。在不同温度之间，吊飞相同次(天)数个体每个夜晚的飞行能力差异显著(P< 0.05)，成虫在26℃下的再迁飞能力最强，表现为首次起飞时的各项飞行参数均显著高于20℃和23℃，第2—5次再迁飞飞行时的平均飞行速度和总飞行距离显著高于其它温度。

值得注意的是，在2日龄首次起飞时，稻纵卷叶螟成虫在20℃和23℃条件下的平均飞行速度仅为1.75km/h和1.82km/h，显著低于26℃下2.57km/h和29℃下2.44 km/h的平均值，因此与29℃相比尽管飞行时长没有明显区别，但总飞行距离依然表现出显著差异。这说明低温会显著降低成虫的飞行速度，从而缩短总飞行距离。在一定范围内，飞行速度会随着温度的升高而加快。

不同温度对稻纵卷叶螟成虫的再迁飞次数有显著的影响，且雌虫(F = 14.08；df=3,87；P< 0.0001)和雄虫(F = 10.43；df=3,74；P= 0.0003)对温度的反应表现出相同的变化趋势。从图 1可知，在26℃之前，再迁飞次数随着温度的升高而增加，超过26℃显著下降。在4个温度处理下，以26℃条件下试虫的再迁飞能力最强，平均可进行3—4次连续飞行，最多6次；其它温度下种群的再迁飞次数明显降低，其中在23℃环境中雌蛾平均可进行1.1次再迁飞，而雄蛾仅有0.6次，20℃和29℃下大多数个体仅能完成一次连续飞行，无法进行再迁飞飞行。

图 1 温度对稻纵卷叶螟再迁飞次数的影响 Fig.1 Effects of temperature on re-emigration times ofCnaphalocrocis medinalis tested for 4-hon flight mills every night 图中数据为平均值+标准误; 相同性别内每个柱上标有不同字母(雌虫为大写字母、雄虫为小写字母)表示经Tukey-HSD检验后差异显著(P<0.05); 供试成虫首次起飞时间为2日龄

图选项

进一步对不同温度处理下稻纵卷叶螟飞行不同次(天)数的飞行比例进行对比分析，结果如图 2所示。无论在何种温度条件下，再迁飞的个体比率均随着飞行次数的增加而逐渐降低，并且以20、23℃和29℃环境中下降最为迅速和明显。卡方检验结果表明，温度对稻纵卷叶螟成虫的再迁飞比率有显著影响，除首次起飞外，在随后的再迁飞过程中，26℃条件下起飞个体的百分比均明显高于其它温度(表 5)。26℃下种群做2次迁飞的比率接近70%，3次的达60%，第4次下降至35.38%，最多可进行6次再迁飞，起飞比例为7.69%；而20、23℃和29℃条件下成虫再迁飞比例的变化趋势基本相似，第2次吊飞种群的起飞比例即迅速降至40%以下，第3次仅为15%左右，4次以后不足10%。

图 2 不同温度处理下稻纵卷叶螟成虫吊飞不同次(天)数的飞行比例 Fig.2 Re-emigration proportion of C.medinalis adults under different temperature treatmentstested for 4-h on flight mills every night 供试成虫首次起飞时间为2日龄

图选项

对不同温度处理下稻纵卷叶螟成虫飞行后的死亡率进行了统计，结果如图 3所示。就整个再迁飞过程而言，无论在何种温度处理下，随着吊飞次数的增加，成虫飞行后的死亡率均呈现明显的上升趋势；就不同温度、相同再迁飞次数的个体而言，卡方检验结果表明温度对成虫飞行后的死亡率有显著影响(表 5)，死亡率随温度的升高而升高。2日龄首次飞行后成虫在高温下的存活率明显低于低温，表现为29℃环境中飞行1夜后试虫死亡率就超过30%，显著高于20、23℃和26℃；此后死亡个体数不断增加，飞行2次后升至66.67%，飞行5次后全军覆没，死亡率达到100%。23℃和26℃条件下试虫飞行后死亡率相对接近。飞行6次后成虫在20℃下的死亡率最低，仅为38.9%，而其它3个温度处理均达到90%以上，差异显著。总体而言，在20℃条件下稻纵卷叶螟成虫飞行后的存活率最高，23℃和26℃次之，29℃最低。

图 3 不同温度处理下稻纵卷叶螟成虫飞行后的死亡率 Fig.3 Mortality rate ofC.medinalis adultsunder different temperature treatments tested for 4-h on flight mills every night 图中数据为飞行后死亡个体数的累计值；供试成虫首次起飞时间为2日龄

图选项

适宜的温度是昆虫长时间持续飞行的先决条件。本研究结果表明，稻纵卷叶螟在再迁飞过程中对温度有明显的响应。成虫在20—29℃范围内均能进行正常的飞行活动，且相同温度下雌、雄个体的飞行能力没有显著差异。但最适宜的再迁飞飞行温度为26℃左右，该温度条件下成虫的飞行时间最长、飞行速度最快、飞行距离最远，种群的再迁飞比例最高，再迁飞次数最多。20、23℃和29℃下不仅单次飞行能力有所下降，而且再迁飞行为受到明显抑制，超过50%的个体只飞行一个夜晚后便停止再次起飞。此外，低温对飞行的影响还表现在显著降低了成虫的飞行速度，因此即使飞行持续时间与高温相似，但总飞行距离有所下降；而高温对种群存活率的影响明显大于低温，表现为成虫飞行后的死亡率随温度的升高和飞行次数的增加而升高，20℃下死亡率最低。

韩志民^[33]测定了稻纵卷叶螟在不同温度下的一次飞行能力，亦发现成虫飞行后的死亡率和体重消耗均随温度的升高而增加，与本试验结果基本相同；此外，韩志民测得高温(32℃)对雌虫飞行的抑制作用高于雄虫，而低温下(16℃)雌虫的适应能力高于雄虫，本文结果则表明相同环境温度下雌、雄蛾的再迁飞能力没有显著差异，这可能与测试时长以及温度梯度设置不同有关。稻纵卷叶螟属夜间迁飞蛾类，热带地区4—6月份850hPa和900hPa的高空温度大多集中在23—25℃，局部区域最高温能达到28℃，因此本研究将吊飞时的环境最高温设置在30℃以下而没有更高，更符合高空迁飞的真实情况。

事实上昆虫的迁飞过程受到多种大气过程的综合影响，同时表现出对风温场的主动选择能力以及对大气结构和运动的高度复杂的适应性反应^{[41, 42, 43]}。昆虫最优飞行能力的发挥不仅取决于所处环境的温度条件，空气湿度以及风向、风速等都是重要的限制因子。空气湿度可以通过影响昆虫体内水分丧失的速度以及存活时间的长短间接影响个体的飞行能力，高湿有利于飞行时间的延长，但限制飞行速度；而低湿对个体存活及飞行速度的提高均有不利影响^[22]。而且温、湿度二者对成虫飞行力的影响是相互制约的，昆虫只有在适宜的温、湿度组合条件下，飞行能力才能得到最好的表现^[24]。稻纵卷叶螟是一种趋湿性迁飞昆虫，在高空飞行时也需要一定的湿度条件。王翠花等^[44]发现850hPa等压面是水汽输送的主要高度层，同时也是稻纵卷叶螟迁飞的主要通道，说明高空的相对湿度分布对稻纵卷叶螟飞行高度的选择也具有重要的指示意义。本文虽只研究了在恒定且适宜的湿度条件下(RH 70%—85%)不同温度对稻纵卷叶螟再迁飞能力的影响，但在实验过程中依然发现，当空气相对湿度低于60%时，成虫飞行后的死亡率会明显上升，从而间接影响再迁飞行为。

稻纵卷叶螟在不同季节、不同地理位置的迁飞高度有所不同，夏季飞行高度一般在1000 m以上、秋季在500 m以下^{[31, 45]}，但关于虫群选择特定高度成层的原因目前观点不一。在华南地区的扫描雷达观测到稻纵卷叶螟空中迁飞虫群的成层高度可达1000m，成层现象虽与局部极值风速有关，但最大密度并不总是出现在最大风速处^[30]。在南京浦口的几次雷达监测表明，空中密集虫层多在400—500m形成^{[31, 32]}，此时正值当地六(4)代种群北迁、偶有长三角虫源迁入的混合期，迁飞虫层的大气温度在20℃以上，远远高于稻纵卷叶螟飞行的低温阈值13℃；黄山光明顶的高山捕虫网在海拔1840m的高度每年迁飞季节也能捕捉到大量成虫^[27]。这些现象说明在高温季节、夏季北迁时期，温度并非稻纵卷叶螟成层的关键或限制因子。但是在高海拔地区的春季早期迁入以及秋季回迁时期，地面温度相对较低，当大气温度低于个体飞行的适宜温度范围时，低温屏障便成为远距离迁飞的限制因子。当环境温度显著低于昆虫最适飞行温度时，空中虫群对飞行低温阈值显著选择，从而形成温障层^[46]。Reynolds^[17]等人认为当所有垂直高度上的温度条件都能满足迁飞个体的持续飞行时，虫群会根据其它因素选择合适的飞行高度。逆温和低空急流在大气边界层中相伴而生，共同作用于空中迁飞虫群的成层，帮助它们以最低的飞行代价来实现最远的迁飞距离。综上所述，我们认为当其它条件都满足时，稻纵卷叶螟迁飞时空中虫群会主动选择适温层，以避免或者尽可能减少不必要的飞行代价。若飞行途中偶遇异常低温，则再迁飞过程可能会暂时终止。在不同的迁飞季节，种群会根据中小尺度内的天气系统选择最有利的飞行高度，更好的完成迁飞使命。

当然，通过飞行磨吊飞测得的飞行能力毕竟只是非自然情况下的模拟结果，由于摩擦阻力、惯性阻力以及吊臂扭转阻力的存在，试虫在飞行磨上的速度会小于其自身的真正飞行速度^[47]，因此这样的被动飞行会在一定程度上影响昆虫真实飞行意愿的表达。另外，本研究只能间接地说明稻纵卷叶螟在室内恒温、恒湿条件下的飞行能力。在田间复杂多变的气象条件下，稻纵卷叶螟的飞行可能受变温、变湿的影响以及高空气流的共同作用，明确飞行过程中环境因子的变化对稻纵卷叶螟再迁飞的影响也是阐明其迁飞行为机制的关键问题。本研究结果可为进一步深化对迁飞过程中昆虫行为的认识提供参考。