小型底栖动物是指分选时可通过0.5 mm孔径、又被0.042 mm (深海通常以0.031 mm为下限)孔径网筛截留的底栖动物，主要是多细胞后生动物^{[1, 2]}。小型底栖动物在海洋底栖食物链中有重要作用，与大型底栖动物群落相比，它们的生态特性具诸多优势，如个体小、丰度高、繁殖快^[3]，尤其是线虫，已作为潜在的生态干扰指标^[4]。国外有关小型底栖动物研究较早且较系统，国内也开展了包括港湾、河口等海域的系列研究，如胶州湾^{[5, 6]}、洋山港^[7]、珠江口^[8]、长江口与东海区^{[9, 10, 11, 12]}、黄渤海^{[13, 14, 15, 16]}、南海^[17]等。

象山港位于浙江东北部沿海(121°25′—122°00′ E，29°05′—29°46′ N)，是一个狭长的半封闭港湾，纵深约60 km，海域面积近400 km²。象山港是多种经济鱼类洄游、索饵及繁殖的场所，也是各种经济贝类幼苗的产区，且具悠久海水养殖历史。然而，象山港近年来的生态环境遭受不同来源影响，如沿湾工农业陆源污染、海水养殖业污染、电厂温排水热污染、以及多年围填海工程的累积影响等^{[18, 19, 20]}。以往有关象山港底栖生物生态调查，大多针对大型底栖动物，小型底栖动物只涉及潮间带^[21]，未有较系统的整片海域调查和研究。为此，我们于2011—2012年进行了季节性取样，一方面，分析了小型底栖动物的群落结构及其与环境因子的相关性，并探讨人类活动对象山港小型底栖动物的影响；另一方面，也是完善象山港底栖生态调查，为今后象山港生态保护和海洋生物监测提供基础数据。

采样时间为2011年10月22日、2012年2月25日、5月22日和8月19日。在象山港海域设置12个站位(图 1)，现场用0.045 m²的挖泥斗采集底泥，用内径2.9 cm塑料取样管，取表层5 cm深的底泥5重复置于塑料瓶中，5%福尔马林固定，用于小型底栖动物分析。另取3管，冰上运输，室内于-20 ℃保存，用于环境因子分析。

图 1 象山港取样站位图 Fig.1 Sampling stations in Xiangshan Bay

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小型底栖动物按照套筛分离法，室内样品倾倒至套筛(上层筛500 μm、底层筛31 μm)，用洗瓶反复冲洗底泥，最后用洗瓶小心反冲底层网筛上的残留物至培养皿，再置于解剖镜下按类群挑选并计数。各类群干重通过换算：水螅类(16 μg/个)、涡虫类(3.5 μg/个)、线虫(0.39 μg/个)、多毛类(14 μg/个)、介形类(26 μg/个)、双壳类(4.1 μg/个)^[22]；桡足类(1.9 μg/个)、寡毛类(14 μg/个)、腹足类(4.2 μg/个)、涟虫类(3.5 μg/个)、其他类(3.5 μg/个)^[23]；端足类(15 μg/个)^[24]。

底层水质参数测定与生物取样同步进行，用多功能水质仪(U-5000，日本)测定近底层50 cm处水温、pH值、氧化还原电位、盐度、电导率和溶解固体。底泥含水率通过105 ℃烘干恒重法测定(GB 17378.5—2007)；有机碳通过重铬酸钾法测定(GB 17378.5—2007)；叶绿素a按照荧光法测定(GB/T 12763.6—2007)，用90%丙酮在4℃下黑暗提取24 h，离心15 min，取上清液，用F95荧光光度计在670 nm波长下测定上清液荧光度，根据叶绿素荧光标准曲线计算样品的叶绿素a含量；粒度用LS 200型激光粒度仪测定。

小型底栖动物各类群丰度数据经4次方根转换，再构建Bray-Curtis相似性矩阵。群落排序用多维尺度分析(MDS)，不同时空组间的群落差异经单向相似性分析(One-way ANOSIM)，各类群对群落的贡献按相似性百分比(SIMPER)分析，生物矩阵和环境关系以及环境因子最优子集筛选经BIOENV/BVSTEP分析。上述所有分析采用Primer 5.2.8 软件^[25]。各类群生物和环境因子间的Spearman相关性经SPSS分析。

环境因子监测结果见表 1。各调查站位平均水深为13.4 m，X15站位最深，为18.9 m，X05站位最浅，为6.6 m。春、夏、秋、冬平均水温分别为20.2、28.7、22.3、7.8 ℃，年平均温度19.7 ℃。盐度总体变化不大，年平均盐度为25.1，港口区盐度明显高于港底区。

各站位底泥平均含水率为37.8%(表 1)，有机碳季节间差异明显，其中，春、夏有机碳含量分别为0.8% 和0.9%，高于秋、冬含量(均为0.6%)。叶绿素a含量以春季最高，为2.0 μg/g，其他季节相近；空间上，港底的叶绿素明显高于港中部和港口区，各站位中，X06站位年平均叶绿素为3.2 μg/g，远高于其他站位，而含量最低在X09站位，为0.8 μg/g。

象山港沉积物以粘土和粉砂为主(表 1)，2者总含量超过80%。中值粒径在冬季略大，其他3个季节相近；空间上，X01、X09和X10站位的中值粒径在各季内均较低，而港口站位的年平均中值粒径较其他站位高。

4个航次共鉴定出小型底栖动物12个类群(表 2)，包括线虫、介形类、双壳类、腹足类、寡毛类、多毛类、涡虫类、桡足类、端足类、水螅幼体、涟虫类和其他类。以线虫和介形类占绝对优势，年平均丰度分别为47.6%、44.8%。其中春季和冬季线虫占优，而夏季和秋季介形类占优，其他各类群丰度很低，合计只占总丰度7.6%。

各季节小型底栖动物平均丰度从高到低是：冬季((97.4±206.5) 个/10 cm²)、夏季((74.8±140.8) 个/10 cm²)、秋季((31.4±64.5) 个/10 cm²)和春季((22.3±34.4) 个/10 cm²)，相应季节最高丰度站位分别在X01、X05、X01和X11(图 2)，最低站位分别为X18、X18、X15和X10。总体上看，港口区丰度较低，港底区较高。

图 2 各季节不同站位小型底栖动物丰度 Fig.2 Meiofauna abundance in different stations for each season

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各季节生物量中，以夏季最高((1261.7±2244.1) μg/10 cm²)，其次是冬季((1010.5±2365.6) μg/10 cm²)，秋季次之((440.7±1003.7) μg/10 cm²)，春季最低((73.0±144.4) μg/10 cm²，表 2)。各站位中，秋季和冬季生物量最高值都位于X01，春季和夏季生物量最高值分别位于X11和X05；春、夏、秋、冬生物量最低值站位分别发生在X16、X18、X02和X15(图 3)。不难看出，港口区生物量明显低于港底区。从各类群对生物量贡献上看，春季介形类比例最低，只占56.7%，主要是其他类群所占比例相对较高，如多毛类占到23.7%，而在其他季节里多毛类仅占1%左右；除春季外，其他季节介形类的贡献占绝对优势，均高于90%。

图 3 各季节不同站位小型底栖动物生物量 Fig.3 Meiofauna biomass in different stations for each season

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对象山港12个站位小型底栖动物的年平均丰度进行了MDS排序，结果显示(图 4)，MDS排序图的压力系数(Stress)<0.1，表明该图的排序良好，无需进一步聚类分析确认^[25]。12个站位可划分为3个组，A组仅有X15站位(港口与狭湾交接区)，B组包括X01、X02、X04、X05和X06站位(港底区)，C组包括X09、X10、X11、X13、X16、X18站位(其余海区)。

图 4 小型底栖动物丰度的MDS排序分析 Fig.4 MDS ordination of meiofaunal abundance

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不同时空的ANOSIM和SIMPER分析结果见表 3。各季节间的群落结构差异极显著(P< 0.01)，主要判别类群为介形类、线虫、多毛类和双壳类。空间上，B组分别与A组和C组存在显著差异(P< 0.05)，主要判别类群为介形类、线虫、腹足类和多毛类。A组的X15站位很特殊，该站位各个类群的丰度很低，且寡毛类、多毛类在4季中均未检出。B、C组的区别在于B组介形类丰度高于线虫，而C组线虫丰度高于介形类；此外，B组的双壳类和腹足类丰度也较C组要高。很明显，港底区类群更丰富。

据BIOENV分析结果，小型底栖动物与环境因子相关性很低，相关系数P=0.270，筛选的最优子集为砂含量、含水率、水深和中值粒径。进一步相关分析表明(表 4)：小型底栖动物总丰度与叶绿素a和砂含量呈显著正相关，分别与水深、盐度呈显著负相关；总生物量与砂含量呈显著正相关，分别与盐度、粉砂含量呈显著负相关。各类群中，主要类群线虫丰度与叶绿素a呈显著正相关；介形类丰度与砂含量呈显著正相关，分别与氧化还原电位、盐度呈显著负相关；寡毛类、桡足类与环境因子间均未检出显著相关性。在所有相关系数中，相关性都偏弱(|r|≤0.476)。

象山港与其他海域小型底栖动物丰度比较结果列于表 5，总体上，内湾或江口区小型底栖丰度均较低。象山港种类数处于中下水平，年平均丰度最低，仅为57 个/10 cm²，远低于其他海域平均水平。原因是：作为其他海域绝对优势类群的线虫数量在象山港只有27 个/10 cm²，比其他海域低1—2个数量级，也远低于象山港潮间带调查结果^[21]。此外，除了线虫和介形类2个主要类群外，象山港其他类群丰度也很低，仅占总丰度的7.6%。

象山港的低小型底栖动物丰度与人类活动极其频繁有关。首先，象山港是重要养殖区，具400多年养殖历史，尽管养殖污染物对海域造成的负荷大多低于10%，但水交换条件差的局部海域易产生累积污染，而象山港海水交换能力很差，在主要养殖区的港底区，95%水交换需要4个月^[18]，这一点在线虫上体现得尤为明显，两港底的4个站位线虫年平均丰度仅占全港线虫年平均丰度的23.0%。其次，象山港多年的围填海工程又使水交换率明显降低，这导致海流和沉积物性质进一步发生变化，从而影响小型底栖动物丰度^{[20, 35]}。最后，其他人类活动也会影响底栖动物生境。如电厂建设会对底栖动物造成危害，谢礼等^[36]调查显示，潮间带小型底栖动物在高自然水温时，温排水会使线虫数量骤减。特别需要指出的是，X15站位处于象山港大桥、轮渡码头以及象山港陆源排水口附近，受多重人类活动影响，小型底栖动物种类(6种)和丰度(年平均丰度4.2 个/10 cm²)均明显低于其他站位。已有调查指出^[7]，洋山港工程建设的人类活动会通过直接或间接影响小型底栖动物的生活环境，从而改变种类组成和群落结构，如沿岸的工农业污染物会导致小型底栖动物组成减少，丰度和生物量下降。

象山港小型底栖动物中有高比例的介形类，这与许多海域以线虫为绝对优势类群、且介形类丰度大多小于10 个/10 cm²不同(表 5)。在国内海域小型底栖动物调查中，胶州湾和洋山港介形类丰度较高，但胶州湾介形类比例仍低，与象山港较近的洋山港介形类丰度比例较高(21.2%)。从生物量上看，象山港介形类生物量在小型底栖动物里占有绝对优势，除春季较低(56.7%)外，其他季节均高于90%。而且，这种较低线虫、较高介形类比例现象在宁波其他海域，诸如沿海养殖围塘内也经常发现。研究表明，介形类对环境变化敏感，可反映所处水域的环境状况^[37]。因此，有必要对介形类的分布特征进行探讨。

首先，内湾悬浮物具备较高的沉积速率，能为介形类提供稳定的栖息环境^[38]。象山港为狭长型半封闭港湾，纵深长，港底水交换能力弱^[18]，这恰恰为介形类创造良好的栖息环境。据计算，港底X01、X02、X04、X05站位的介形类丰度占总丰度比例高达87.3%。

其次，不同介形类可栖息于不同类型的底质^[39]。如Starek^[38]指出，泥泞的环境有利于介形类的生存和繁殖；Ansari等^[40]调查了印度Mandovi河口的小型底栖动物后认为，介形类更喜欢细粉砂底质；而Pallo等^[41]在调查了波罗的海东部里加湾的底栖动物后发现，介形类更喜欢粗砂底质；Giere^[2]研究发现，介形类更偏好生活于砂质底质的浅水区。就象山港而言，港底的砂含量明显高于其它站位(表 1)，且与介形类丰度显著正相关(表 4)，表明含砂底质是产生象山港港底区介形类高丰度另一个重要条件。

最后，食物也是影响介形类分布的另一重要因素。张锡南^[42]指出，介形类食物主要为藻类、腐殖质和腐烂的动物，所以介形类富集的地层含有丰富的有机质。Higgins和Thiel^[43]也认为，当海洋线虫和介形类为主要类群时，可推断沉积物中具有高含量的有机质，因这可使小型底栖动物的食物来源更丰富。但据本研究结果(表 1)，港底区有机质含量并不高于其他海域，这与Pallo等^[41]的调查结论，即低有机质站位的介形类丰度显著高于高有机质站位相仿。象山港港底区富营养化严重、水产养殖业兴旺^[18]，必然产生大量残饵，经微生物分解，会产生大量的腐殖质，腐殖质可被介形类摄食，形成一条腐生食物链。因此，象山港港底区高丰度介形类除摄食藻类引起外(港底区具较高的叶绿素a含量，表 1)，可能还与沉积物中的腐殖质含量有关，如南波罗的海介形类丰度和繁殖率与植物腐殖质具有直接联系^[44]。通常，微生物快速分解过程以及富营养化水体的沉积物腐殖质中具有高黄腐酸含量，而黄腐酸含量越高，则有机质含量会更低^{[45, 46]}。因此，港底区有机质含量不高可能由微生物、介形类的高分解速率，或由腐殖质中的高黄腐酸含量引起。

综上所述，更稳定的沉积环境、一定含量的砂质沉积物和丰富饵料的共同作用，使得介形类在象山港港底富集。

象山港小型底栖动物与所监测的环境因子间相关性很低(表 4)，据本研究BIOENV分析显示，砂含量、含水率、水深和中值粒径与小型底栖动物丰度相关系数最高，但只有0.270。孟昭翠等^[12]于2011年调查长江口及东海海域底栖生物，得出的BIOENV相关性系数也不高(P=0.381)，最优环境子集为叶绿素a、脱镁叶绿素a、中值粒径、水深和盐度。

环境因子与小型底栖动物丰度的相关性在许多研究中的结论也很不一致。如沉积物中叶绿素a，它可体现小型底栖动物食物来源和底质环境质量，因而得到广泛关注。象山港小型底栖动物丰度与叶绿素a呈显著正相关(表 4)，这与国内大多数作者的研究结果一致^{[6, 11, 14, 33]}，但王小谷等^[10]研究发现2者无显著相关性，并认为沉积物成份不同会影响小型底栖动物功能群，从而有不同的食物选择，这会影响小型底栖动物和叶绿素a间的相关性。此外，小型底栖动物丰度和水深的相关性结论也不具确定性，如2者呈显著正相关^{[10, 13]}、显著负相关^{[11, 14, 17, 33, 36]}；范士亮等^[35]调查发现，在黄海水深<45 m时，2者呈显著正相关，>45 m则呈显著负相关；而本研究2者为显著负相关，但水深却<45 m。小型底栖动物丰度和盐度的相关性也不一致，2者呈显著正相关^{[8, 10]}、显著负相关^[11]、相关性不显著^[28]。而对长江口研究发现^[12]，小型底栖生物未与任何单一环境因子有相关关系，并认为小型底栖生物的数量分布受多个环境因子共同作用。