2016, Vol. 36文章信息
- 张亚敏, 马克明, 李芳兰, 曲来叶
- ZHANG Yamin, MA Keming, LI Fanglan, QU Laiye.
- 干旱胁迫条件下AMF促进小马鞍羊蹄甲幼苗生长的机理研究
- Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) promotes Bauhinia faberi var. microphylla seedling growth under drought stress conditions
- 生态学报[J]. 2016, 36(11): 3329-3337
- Acta Ecologica Sinica[J]. 2016, 36(11): 3329-3337
- http://dx.doi.org/10.5846/stxb201506291320
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文章历史
- 收稿日期: 2015-06-29
- 修订日期: 2015-11-30
2. 中国科学院大学, 北京 100049;
3. 中国科学院成都生物研究所, 成都 610041
2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China;
3. Chengdu Institute of Biology, Chinese Academy of Sciences, Chengdu 610041, China
丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi,AMF)是菌根真菌中重要的一种类型,广泛分布于自然界的土壤中,能够与陆地上大约80%的植物根系形成共生关系[1]。这种互利共生关系一方面表现为AMF能够促进植物对P和N元素的吸收[2-6],另一方面植物提供碳水化合物(主要是六碳糖)给AMF供其生长和代谢[7-8]。而研究表明,AMF与寄主植物形成的共生关系在环境胁迫的条件下表现的更为紧密[9]。在我国西南部的干热河谷,甚至有高达95%的植物物种与AMF形成共生关系[10]。
AMF与植物水分代谢关系也有大量研究[11-13]。一些研究表明菌根植物比非菌根植物更加耐旱[7-8, 14-15],减少了干旱胁迫对植物造成的生理生态等方面的影响。比如提高植物光合能力[2, 15-17],提高植物水分利用效率[2, 15, 17-19],提高叶片脯氨酸含量等[8, 20-21]。但是,也有研究发现AMF与植物的相互关系非常复杂,可以表现为正向、负向或者没有影响等多种关系[5],这说明不同AMF种类与不同植物之间的种间差异较大,同时它们的共生关系也受到环境条件的影响和调控[22]。
最近,一些研究发现AMF在岷江干旱河谷植被恢复过程中具有重要的作用。张英等人在对我国四川都江堰地区AMF的调查研究中发现,优势及常见植物种的AMF侵染率为91.8%,其中球囊霉属是优势种[23]。沿干旱河谷野外调查研究发现,AMF在灌丛植被下显著富集,显著影响土壤养分含量、土壤团聚体稳定性、以及土壤酶活性[24-25],并且在最干旱的河谷核心区,AMF的作用更加显著[26]。小马鞍羊蹄甲作为干旱河谷区优势乡土物种,是阴坡抗旱性最好的灌木[27]。陈云等发现小马鞍羊蹄甲根际的AMF群落中的优势菌种是球囊霉属,占到50%以上。宋成军等发现接种两种AMF真菌(Funneliformis mosseae和Glomus coronatum)均能促进小马鞍羊蹄甲的生长,缓解土壤P养分缺乏的限制[28]。
虽然这些研究揭示了AMF对干旱河谷乡土物种生长的重要性,但是,目前还缺乏对于水分胁迫条件下优势AMF影响优势乡土植物小马鞍羊蹄甲生长机理的研究。因此,我们设计了温室水分控制试验,通过接种摩西球囊霉菌到小马鞍羊蹄甲的幼苗上,研究不同水分胁迫(轻度、中度、重度)条件下摩西球囊霉菌如何影响植物光合作用、养分吸收、以及生物量分配等生理机制。通过研究干旱胁迫条件下摩西球囊霉菌与小马鞍羊蹄甲的共生关系,阐明内生菌根真菌在植物生长初期的作用,为进一步干旱河谷植被恢复提供理论依据。
1 试验地点温室水分控制试验在中国科学院茂县山地生态系统定位研究站(Maoxian Mountain Ecosystem Research Station,CAS)进行,从2014年5月至9月历时4个月。茂县生态站位于四川省阿坝州茂县凤仪镇(103°54′E,31°42′N,海拔1826 m),地处青藏高原东缘、横断山系北段高山峡谷地带的岷江上游地区,年日照时数1373.8 h左右,年均温9.3℃左右,年降雨量825.2 mm左右,年蒸发量968.7 mm左右,气候十分干燥。
2 材料方法 2.1 试验材料供试植物：小马鞍羊蹄甲(Bauhinia faberi var．microphylla)属于豆科灌木,是岷江干旱河谷乡土优势灌木种。
供试菌种：摩西球囊霉菌(Funneliformis mosseae)。菌种购买于北京市农林科学院植物营养与资源研究所微生物室,为高粱繁殖的土沙混合物,内含供试菌种孢子、侵染根段和菌丝片段。Funneliformis mosseae 从新疆昭苏新疆韭(Allium coeruleum)根围分离,为2857 个孢子/20 mL菌剂。保存于4℃冰箱。
供试基质：灭菌土。2014年5月取自岷江干旱河谷核心区渭门(四川省茂县)的贫瘠土壤,过2 mm筛充分混匀,进行高压蒸汽灭菌处理(121℃,30min,2次),备用。基质的含水率为4.38%,容重为1.47 g/cm3,全碳含量为10.98 g/kg,全氮含量为0.60 g/kg。
2.2 试验设计2013年在岷江干旱河谷核心区采集小马鞍羊蹄甲的种子,选择形态大小基本一致,表皮光滑,健康无虫害的种子晒干备用。2014年5月12 日播种,提前一天挑选饱满种子,用20%浓硫酸浸泡4 h,蒸馏水冲洗干净并浸泡24 h,然后把种子均匀的播撒在灭菌土为基质的育苗盘内,喷洒足够的蒸馏水,置于温室大棚中萌发。大棚顶部为塑料膜,防止雨水淋灌,四周为遮阴网,保证通风,棚内条件与当地气象条件一致。试验中每个花盆套两层塑料薄膜,装入灭菌土4 kg,2014年5月24日移苗,每盆移植两株长势基本一致的幼苗,并在表层覆盖0.1 kg蛭石,防止水分蒸发。试验用水均为蒸馏水。
根据以往野外调查结果[29],本试验设置3个水分梯度,重度胁迫(LW)、中度胁迫(MW)、轻度胁迫(HW),控制含水量分别为40%、60%、80%田间持水量。微生物处理为接种摩西球囊霉菌(FM)和未接种(NM)。移植幼苗时,在每个盆的中央挖一个洞(距土壤表面5 cm),将10 g菌种放置其中,然后将幼苗转移至洞里,使植物根系与菌种充分接触,培土。采用析因设计,共6个处理,每个处理10个重复。移植前期保证充足的水分供应,待幼苗定植长势良好,2014年6月11日开始采用隔天称重法控制水分,2014年6月29日每盆拔除1株幼苗保留1株,以便后期指标测定。控水持续至2014年9月21日,收割。
2.3 样品分析2014年9月19日20日,在晴朗的上午,用Li-6400便携式光合仪,在接种摩西球囊霉菌处理的每10个重复中随机选5个测定叶片最大光合速率；9月20日,用卷尺测定株高,数分枝数、叶片数等生长指标；9月21日收割,每一株幼苗按照根、茎、叶分别收获,用蒸馏水清洗根系,取少量根系保存于液氮中进行其他测定,同时取部分土样。收割后,用扫描仪扫描叶面积,然后所有样品保存于冰盒带回实验室。取0.4 g新鲜叶片用于叶片脯氨酸含量测定,根长、根面积用根系扫描仪(EPSON 11000XL)测定。植物样品在68℃烘箱中烘干至恒重,在万分之一分析天平(Mettler-Toledo AL204)上称量,即得根、茎、叶各部分生物量。由于样品量小,按地上部分地下部分用球磨仪分别磨碎后全部用于元素分析,经元素分析仪测得C、N含量,经ICP-OES测得P、K含量。根据Trouvelot等的染色镜检法[30],按照菌根侵染和丛枝丰度分级的标准,输入等级参数,用“mycocalc”软件,可计算出侵染率和丛枝丰度。侵染率(IR)采用侵染频度(infection frequency,IF%)表示,计算公式为：IF% =(侵染根段数/ 全部根段数)×100。
2.4 数据处理分析统计均在SPSS17. 0软件上完成。采用方差分析和Duncan多重比较来分析和评价AMF和不同水分胁迫对幼苗光合作用、养分吸收、生物量、菌根效应等方面的的影响,显著水平设置为α=0.05。方差分析前,所有实测数据进行正态检验,以保证数据服从正态分布和方差齐性。相关图表制作在Excel中完成。
3 结果与分析 3.1 光合作用接种摩西球囊霉菌的小马鞍羊蹄甲,最大光合速率、水分利用效率随着干旱胁迫程度从重度到轻度(水分从低到高)逐渐增大,并且中度干旱胁迫、轻度干旱胁迫下的最大光合速率显著高于重度胁迫,轻度干旱胁迫下的水分利用效率显著高于重度干旱胁迫。相反地,叶片脯氨酸含量随着干旱胁迫程度从重度到轻度(水分从低到高)逐渐减小,重度干旱胁迫及中度干旱胁迫下显著高于轻度胁迫(图 1)。
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| 图 1 不同干旱胁迫程度对接种FM的小马鞍羊蹄甲幼苗最大光合速率、水分利用效率以及叶片脯氨酸含量的影响 Fig. 1 The impact of drought stress conditions on maximum photosynthetic rate,water use efficiency and proline content in the leaves of B. faberi seedlings colonized by FM |
接种处理和水分条件均显著影响小马鞍羊蹄甲幼苗的P吸收。接种摩西球囊霉菌能够显著提高幼苗的P含量,在3种干旱胁迫条件下,幼苗地上部分和地下部分的P含量均表现为接种的显著高于未接种的(图 2)。并且随着干旱胁迫从重度到轻度(水分从低到高),幼苗的P含量先增加后减少。其中,中度胁迫下,接种摩西球囊霉菌的幼苗P含量最高,特别是地上部分的P含量显著高于其它所有处理(图 2)。接种处理和水分胁迫的交互作用对幼苗的P含量没有显著影响(图 2)。
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| 图 2 不同处理的小马鞍羊蹄甲幼苗的地上部P含量、地下部P含量、地上部N含量以及地下部N含量 Fig. 2 Shoot-P concentration,root-P concentration,shoot-N concentration and root-N concentration of B. faberi seedlings under different treatments |
接种处理也显著影响小马鞍羊蹄甲幼苗的N吸收,而水分条件只显著影响幼苗根系的N含量。但是,接种并没有提高小马鞍羊蹄甲幼苗的N含量,在3种干旱胁迫条件下,幼苗地上部分和地下部分的N含量均表现为未接种的高于接种的。其中,重度胁迫、轻度胁迫时,未接种的地上部分N含量显著高于接种的；而中度胁迫时,未接种的地下部分N含量显著高于接种的。接种处理和水分胁迫的交互作用对幼苗的N含量没有显著影响(图 2)。
3.3 生物量接种处理显著影响小马鞍羊蹄甲幼苗的生物量累积。接种摩西球囊霉菌提高了幼苗的叶生物量、根生物量和总生物量(图 3),在重度胁迫、中度胁迫、轻度胁迫条件下接种的总生物量分别是是未接种的3.0、3.6、6.5倍。轻度胁迫时，接种的叶生物量、根生物量和总生物量均显著高于未接种；中度胁迫时，接种的叶生物量和总生物量显著高于未接种；重度胁迫时，接种的叶生物量、根生物量和总生物量也高于未接种，但不显著。随着干旱胁迫从重度到轻度(水分从低到高)，未接种和接种的各部分生物量都逐渐增加， 尤其是接种+轻度胁迫处理的叶生物量、根生物量和总生物量相对最高,并显著高于其他处理。接种和水分的交互作用显著影响小马鞍羊蹄甲幼苗的叶生物量、根生物量和总生物量。
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| 图 3 不同处理的小马鞍羊蹄甲幼苗的叶生物量、根生物量、总生物量以及根冠比 Fig. 3 Leaf dry biomass,root dry biomass,total dry biomass and root dry biomass/shoot dry biomass of B. faberi seedlings under different treatments |
干旱胁迫条件下接种摩西球囊霉菌不仅显著影响幼苗生物量累积,也显著影响幼苗生物量在地上和地下的分配(图 3)。同一水平的干旱胁迫程度下,未接种幼苗的根冠比显著大于接种幼苗；同样的接种处理下,随着干旱胁迫程度加重幼苗根冠比增大,表明植物分配更多的生物量到地下部分,NMLW和NMMW的根冠比显著大于NMHW,FMLW的根冠比显著大于FMMW和FMHW。但接种和水分的交互作用对幼苗的根冠比没有显著影响。
3.4 菌根效应摩西球囊霉菌能够很好地侵染小马鞍羊蹄甲幼苗根系,随着干旱胁迫从重度到轻度(水分从低到高),菌根侵染率为89%—97%,丛枝丰度为18%—27%,但经单因素方差分析,菌根侵染率、丛枝丰度及菌根效应不存在显著差异。其中接种+轻度胁迫处理的菌根侵染率高达97.335%。接种摩西球囊霉菌的幼苗菌根效应,随着干旱胁迫从重度到轻度(水分从低到高)逐渐增大,轻度干旱胁迫条件下的菌根效应高于重度胁迫。水分条件对幼苗的菌根侵染率、丛枝丰度以及菌根效应影响都不显著(表 1)。
| 处理Treatments | 菌根侵染率/%Mycorrhizal colonization | 丛枝丰度/%Arbuscular abundance | 菌根效应/%Mycorrhizal growth response |
| FMLW | 95.989±1.707a | 18.948±5.343a | 58.703±7.255a |
| FMMW | 88.989±3.332a | 17.597±4.330a | 66.964±6.190a |
| FMHW | 97.335±0.969a | 26.512±2.195a | 70.245±10.971a |
| Pwater | 0.673 | 0.164 | 0.124 |
| FMLW：接种+重度胁迫Funneliformis mosseae + low water,FMMW：接种+中度胁迫Funneliformis mosseae + middle water,FMHW：接种+轻度胁迫Funneliformis mosseae + high water;表中数据表示均为AVE±1SE;菌根效应(mycorrhizal growth response,MGR) = (菌根植物干重-对照植物干重) / 菌根植物干重×100%;Pwater:水分影响显著性的P值，P>0.05，表示影响不显著；P<0.05，表示影响显著 | |||
水分是干旱河谷生态系统植被恢复最主要的限制因素之一[31-33]。但接种AMF能够显著促进幼苗生长,没有受到AMF侵染的植株矮小,叶片极少,根系相对较小,而有菌根共生的幼苗长势显著好于对照幼苗(图 2),表现在显著提高光合速率(图 1)、提高水分利用效率(图 1),增加叶片数量和叶面积(表 2),以及根长和根面积(表 2)。并且,随着干旱胁迫程度的减轻,生理胁迫越轻,例如叶片脯氨酸含量降低(图 1)。这些结果表明即使在干旱胁迫的条件下,AMF能够有效促进小马鞍羊蹄甲幼苗的生长。
| 处理Treatments | 株高/cm Height | 叶片数Leaf number | 叶面积/cm2 Leaf area | 根长/cm Root length | 根面积/cm2 Root area |
| NMLW | 8.830±0.353a | 4.200±0.442a | 391.752±60.472a | 234.888±22.750a | 37.561±3.817a |
| NMMW | 10.460±1.374a | 6.600±1.727ab | 918.893±310.054a | 286.966±47.879abc | 48.136±7.905ab |
| NMHW | 10.720±1.806a | 9.200±3.955ab | 1192.333±760.734a | 264.201±75.563ab | 45.465±13.733ab |
| FMLW | 16.230±1.603ab | 23.100±6.260b | 3695.507±1179.407ab | 570.467±132.911cde | 92.546±19.689bc |
| FMMW | 23.370±3.982b | 42.70±8.984c | 6858.910±1494.876b | 635.973±89.706de | 115.556±18.286d |
| FMHW | 34.340±4.875c | 75.100±9.271d | 12972.802±2007.844c | 1047.270±134.675f | 191.551±26.917e |
| PFM | 0.000 | 0.000 | 0.000 | 0.000 | 0.000 |
| Pwater | 0.003 | 0.000 | 0.000 | 0.024 | 0.008 |
| PFM×water | 0.019 | 0.001 | 0.002 | 0.031 | 0.019 |
| NMLW：未接种+重度胁迫no microorganism+ low water,NMMW：未接种+中度胁迫no microorganism+ middle water,NMHW：未接种+轻度胁迫no microorganism+ high water,FMLW：接种+重度胁迫Funneliformis mosseae + low water,FMMW：接种+中度胁迫Funneliformis mosseae + middle water,FMHW：接种+轻度胁迫Funneliformis mosseae + high water;PFM：接种影响显著性的P值，Pwater ：水分影响显著性的P值，PFM×water 接种和水分交互作用影响的P值，P<0.05，表示影响显著；P<0.01，表示影响极显著 | |||||
养分也是干旱河谷生态系统植被恢复的限制因素之一。干旱河谷土壤贫瘠,表现为P限制和N缺乏[33-35]。在AMF和寄主植物的共生体系中,延伸的根外菌丝不仅扩大了寄主植物根系的吸收面积,还能够通过菌丝帮助寄主植物增强吸收土壤养分(主要是P 和N)以及土壤水分[6, 8, 36-37]。菌根植物叶片以及根系等各器官的N、P含量均高于非菌根植物,特别是增强寄主植物对P元素的吸收[2-5, 38],尤为突出。本研究发现干旱胁迫下接种AMF显著提高了幼苗P含量(图 2)。这与前人研究结果基本一致,充分表明AMF能够有效缓解干旱河谷土壤磷对生长的限制。本研究图 2表明接种摩西球囊霉菌没有提高小马鞍羊蹄甲幼苗地上部分和地下部分的N百分含量。但是从图 4可见,接种显著提高了幼苗地上部分和地下部分吸收N的总量,并且在中度胁迫和重度胁迫下显著提高。这说明AMF与植物的共生能够促进植物对N的吸收。
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| 图 4 不同处理的小马鞍羊蹄甲幼苗的地上部N 总量以及地下部N 总量 Fig. 4 Shoot-N content and root-N content of B. faberi seedlings under different treatments |
在3种不同干旱胁迫条件下,中度胁迫时幼苗P含量最高,可见摩西球囊霉菌与小马鞍羊蹄甲幼苗共生促进P吸收受到水分条件的影响,方差分析的结果也表明P含量受到水分的显著影响(图 2)。在本研究中,含水量为60%田间持水量时,摩西球囊霉菌促进小马鞍羊蹄甲幼苗吸收P的效果最好。重度胁迫下,水分是主要的限制因素,限制了植物、AMF自身的生存状况以及两者之间的共生关系；而轻度胁迫下,虽然水分条件有所改善,但下降的N含量可能成为了另一个新的限制因素,间接限制了P元素的吸收。对三叶草的研究就发现,菌根真菌的存在会降低三叶草中N∶P比,使三叶草的受限制方式由受P元素限制变为受N 元素限制[39]。本研究表明干旱河谷小马鞍羊蹄甲的生长受到水分和养分的共同限制。
干旱胁迫条件下,总生物量随着干旱胁迫从轻度到重度(水分从高到低)而减少,但同时明显增加了根生物量占总生物量的分配比例。从图 3可以看出,无论接种与否,水分都显著影响生物量分配,随着水分降低,幼苗分配更多的生物量到根,根冠比增大。说明幼苗在水分限制的条件下优先分配碳水化合物到根系,以增加水分的吸收。这与前人的研究结果一致[15, 33]。接种摩西球囊霉菌促进了小马鞍羊蹄甲根、茎、叶等各部分的生物量积累,但是随着干旱胁迫从轻度到重度(水分从高到低),与未接种幼苗相比,幼苗分配到根的生物量比例却更小,在相同干旱胁迫水平下,未接种的幼苗根冠比显著大于接种幼苗。这也从侧面说明摩西球囊霉菌在干旱胁迫条件下能够缓解水分对小马鞍羊蹄甲幼苗生长的限制,AMF共生的幼苗根系可以吸收相对多的水分,或分配相对高比例的碳水化合物用于地上部分生长。接种和水分对根冠比的影响均极显著,但接种和水分的交互作用对根冠比的影响不显著。由结果分析可以看出,接种对小马鞍羊蹄甲幼苗各项指标的影响都是显著的,其中菌根侵染率、丛枝丰度、菌根效应只受接种的显著影响；水分对地上部N含量、根生物量、地下部N总量以外的指标影响显著；接种和水分的交互作用却只对叶生物量、总生物量、生长指标以及地上部N总量影响显著。此外,研究发现摩西球囊霉菌能较好地侵染小马鞍羊蹄甲幼苗根系(表 1),在不同干旱胁迫程度下,侵染率不存在显著差异,这说明在岷江干旱河谷区摩西球囊霉菌与小马鞍羊蹄甲幼苗的共生关系紧密,并没有受到我们设定的水分条件的限制。表明AMF与小马鞍羊蹄甲幼苗的共生能够在干旱胁迫条件下有效促进植物的生长,更好地适应干旱河谷的干旱贫瘠土壤。
野外调查及野外播种研究发现,小马鞍羊蹄甲的萌发率比较高,但并未发现小马鞍羊蹄甲幼苗的大量存在,主要是严酷的干旱环境和贫瘠的土壤严重制约了幼苗的成活[28-29]。在干旱胁迫下,水分抑制了小马鞍羊蹄甲幼苗的生长,而接种优势AMF菌种——摩西球囊霉菌到小马鞍羊蹄甲幼苗根系显著促进了幼苗的生长,在光合能力、生物量积累、养分吸收、生长特性、菌根效应方面都有很大的促进作用。研究结果显示菌根真菌在干旱条件下显著促进了小马鞍羊蹄甲幼苗的生长。对植物生长的促进使其有了更多的叶片叶面积进行光合作用,光合能力的提高生成更多的碳水化合物,进一步促进幼苗的生长。同时接种AMF促进矿质营养吸收满足了幼苗生长的元素需要。又干旱胁迫对摩西球囊霉菌的侵染率影响不大,说明在干旱河谷这样的严酷自然环境中,摩西球囊霉菌依然能够与小马鞍羊蹄甲形成良好的共生关系,促进幼苗的生长与定植,所以在干旱河谷地区采用AM菌根生物技术进行植被恢复具有一定的可行性。
致谢: 感谢中国科学院茂县山地生态系统定位研究站提供的温室大棚,感谢北京市农林科学院植物营养与资源研究所微生物室提供的菌种。| [1] | Smith S E, Smith F A.Roles of arbuscular mycorrhizas in plant nutrition and growth: new paradigms from cellular to ecosystem scales.Annual Review of Plant Biology,2011,62 227–250. |
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