2016, Vol. 36文章信息
- 周志峰, 王明霞, 袁玲, 黄建国
- ZHOU Zhifeng, WANG Mingxia, YUAN Ling, HUANG Jianguo.
- 不同生境外生菌根真菌对铝胁迫的响应
- Response of ectomycorrhizal fungi from different environments to aluminum stress
- 生态学报[J]. 2016, 36(10): 2842-2850
- Acta Ecologica Sinica[J]. 2016, 36(10): 2842-2850
- http://dx.doi.org/10.5846/stxb201503200533
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文章历史
- 收稿日期: 2015-03-20
- 网络出版日期: 2015-10-10
- 修订日期: 2015-09-28
自20世纪80年代以来,由于酸性沉降物(特别是酸雨)、施肥等人为因素而导致土壤酸化的环境问题,开始引起研究学者的极大关注。研究表明,土壤或水体酸化导致的活性铝增加是酸性土壤中限制植物生长的主要因素[1]。而一些优良的外生菌根(ECM)真菌能显著增加宿主植物的抗铝性[2-4]。在一些常规造林困难的地区,选择适宜的树种和适应性强的ECM真菌,采用人工培育菌根苗技术可以大大提高造林的成活率,加速植被的恢复。然而,不同菌根真菌对铝的抗性大不相同。例如,在铝浓度为0.03 mmol/L的培养液中,Lacatarius rufus和L. hepaticus对铝非常敏感,而L. bicolor对铝有较强的抗性。在培养基铝浓度为0.5 mmol/L时,L. bicolor和Pisolithus tinctorius 生长量不减少[5-6]。而Laccaria laccata在铝浓度为0.37 mmol/L时表现敏感[7]。研究表明,菌根植物根系的有机酸分泌量增加与其抗铝能力有关[8-9]。此外,菌根真菌侵染植物后可增加磷、钾、钙、镁等营养元素的吸收,有益于提高其抗铝性[10-11]。但这些研究结果大多来自于欧美等国的菌种资源,对于我国本土菌株的研究还很少。本研究选用我国南北方不同生态条件下的10株ECM真菌,采用液体培养的方法,研究了铝胁迫下ECM真菌的一些生理生化反应,以期筛选出抗铝型和铝敏感型菌株,探讨ECM真菌抗铝性与其有机酸分泌、养分吸收的关系,为进一步明确ECM真菌耐受铝胁迫的机理提供理论基础,对酸性土壤的天然林保护和植被恢复也具有重要意义。
1 材料与方法 1.1 供试材料本试验选用10株来自我国南、北方不同生态条件下的外生菌根真菌。它们是：彩色豆马勃(Pisolithus tinctorius)Pt 715,采自四川西昌桉树林下；褐环乳牛肝菌(Suillus luteus)Sl 08和Sl 14、牛肝菌(Boletus)Bo 15和Bo 11,均采自重庆金佛山马尾松林下；松乳菇(Lactarius deliciosus)Ld 03,采自重庆缙云山马尾松林下；褐环乳牛肝菌Sl 01、黄空柄牛肝菌(Gyroporus cyanescens)Gc 99、厚环乳牛肝菌(Suillus grevillei)Sg 11和土生空团菌(Cenococcum geophilum)Cg 04,均采自内蒙古大青山油松林下。
1.2 试验设计取在4℃下保存1—2个月的上述菌株,接种于Pachlewski固体培养基[12]之上,在25℃条件下暗培养21 d备用。
用分析纯Al2(SO4)3·18H2O提供活性铝,配成Al3+浓度分别为0、0.2、0.4、1.0 mmol/L的Pachlewski液体培养基,形成无铝(对照,CK)、低铝、中铝、高铝4个处理[13-14]。取150 mL三角瓶分装不同处理的液体培养基,每瓶20 mL,封口后于121℃高压蒸汽灭菌20 min。冷却后接种直径为6 mm的供试琼脂菌种1个,在25℃的黑暗条件下静置培养21 d待测。各处理重复5次。
1.3 测定项目与方法培养结束后,过滤收集菌丝和滤液。菌丝用于测定生物量和氮(N)、磷(P)、钾(K)含量。菌丝生物量采用称重法获得。烘干的菌丝体经H2SO4和H2O2消化后,采用奈氏试剂分光光度计法测定N含量,钼黄分光光度计法测定P含量,火焰光度法测定K含量[15]。滤液用于测定H+分泌量与有机酸的种类、含量。H+分泌量采用pH计法测定[16],换算成H+浓度后除以生物量,得到单位质量的H+分泌量。滤液再经定容,过滤(0.22 μm微孔滤膜)后,用外标法于高效液相色谱仪上分析不同有机酸的含量[12]。检测的有机酸包括草酸、柠檬酸、酒石酸、琥珀酸、乳酸、甲酸和乙酸。
1.4 数据处理与分析试验数据采用Excel进行基本计算,SPSS 14.0统计软件进行统计分析,采用LSD法进行多重比较,显著水平P0.05。
2 结果与分析 2.1 铝对外生菌根真菌生物量的影响不同菌株对铝处理的反应不同(图 1)。在0.2 mmol Al3+/L培养液中,来自内蒙古大青山森林土壤中的Sl 11、Gc 99、Cg 04的生物量减少,其中Sl 11比对照(无铝)减少了32.9%；其余7个菌株的生物量均有所增加,但差异未达到显著水平。当铝浓度为0.4 mmol/L时,大部分菌丝的生物量开始下降(除了Sl 01),其中Sl 11、Gc 99、Cg 04和Sl 14的生物量显著低于对照,分别比对照减少了56.6%(Sl 11)、8.2%(Gc 99)、31.6%(Cg 04)和14.3%(Sl 14)。当铝浓度达到1.0 mmol/L时,菌株生物量继续下降。除Sl 08外,其他几个菌株生物量均低于对照。其中Sl 11比对照减少了70.7%,减少幅度最大。总体看来,Sl 08生物量受铝影响不显著,在高铝处理下仍有所增加,表现出较强的抗铝性；Pt 715、Ld 03、Bo 11、Sl 01、Bo 15不同程度地具有一定抗铝性；Sl 14、Gc 99、Cg 04抗铝性较差；Sg 11抗铝性最差。
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| 图 1 不同铝处理下外生菌根真菌的生物量 Fig. 1 Biomass of the ECM fungal isolates in culture solution with different Al3+ concentrations |
由图 2可见,除Sg 11外,其他9个菌株H+分泌量均随培养液中Al3+浓度的增加而显著增加。当铝浓度达到1.0 mmol/L时,H+分泌量分别比对照增加了286.9%(Pt 715)、228.4%(Ld 03)、76.9%(Sl 08)、204.0%(Bo 11)、105.2(Sl 14)、62.6%(Bo 15)、552.1%(Sl 01)、106.2(Gc 99)和58.8%(Cg 04)。Sg 11的H+分泌量随培养液中铝浓度的增加而减少,高铝处理时减少为对照的30.5%。
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| 图 2 铝对外生菌根真菌H+分泌的影响 Fig. 2 Effects of Al3+on proton effluxes by ECM fungi |
本试验在ECM真菌培养液中检测出含有乙酸、柠檬酸、草酸、琥珀酸和酒石酸。将低铝、中铝和高铝处理的有机酸分泌量取平均值得到各菌株有铝(+Al)处理的有机酸分泌量。由表 1可见,所有供试菌株均检测出有草酸分泌,且分泌量在众多有机酸中最多,成为本研究关注的重点。对于乙酸的分泌,Pt 715和Sl 14未检测出；其他菌株的分泌量均在加铝后减少,其中Ld 03和Sg 11加铝后未检测出。供试菌株中只有Sl 08和Bo15检测出有柠檬酸分泌,Sl 08加铝后柠檬酸分泌量增加至无铝(-Al)的1.44倍,Bo 15加铝后减少至无铝的39.0%。不同菌株琥珀酸的变化趋势不一致。Bo 11、Sl 01、Sg 11和Cg 04无论在有铝还是无铝时均未检测出琥珀酸分泌。Sl 08和Gc 99在无铝培养时有少量琥珀酸分泌,加铝后未检测出。加铝培养后,Pt 715的琥珀酸分泌量减少为对照的71.7%,而Ld 03、Sl 14和Bo 15的分泌量增加。由于Pachlewski培养基中含有酒石酸氨,因此检测出来的酒石酸可能并不是菌根真菌所分泌的,而是其消耗所剩余的酒石酸盐。Pt 715和Ld 03无论在无铝还是有铝时,均未检测出酒石酸存在,可能已基本消耗殆尽。其他8个菌株在加铝后酒石酸含量均有不同程度地减少,说明铝胁迫下外生菌根真菌需消耗更多的酒石酸盐。
| 菌株 Strains | 乙酸 Acetic acid | 柠檬酸 Citric acid | 草酸 Oxalate acid | 琥珀酸 Succinic acid | 酒石酸 Tartaric acid | |||||
| 无铝 | 有铝 | 无铝 | 有铝 | 无铝 | 有铝 | 无铝 | 有铝 | 无铝 | 有铝 | |
| -Al | + Al | -Al | + Al | - Al | +Al | -Al | +Al | -Al | +Al | |
| Pt 715 | - | - | - | - | 134.61a | 135.69a | 11.13b | 7.98b | - | - |
| Ld 03 | 9.66c | - | - | - | 171.99b | 226.24a | 1.18c | 4.41c | - | - |
| Sl 08 | 10.71d | 9.87d | 1.01e | 1.45e | 49.14b | 94.43a | 1.55e | - | 42.80b | 38.85bc |
| Bo 11 | 26.67e | 11.97f | - | - | 307.44a | 256.06b | - | - | 75.60c | 54.60d |
| Sl 14 | - | - | - | - | 53.76a | 54.81a | 0.69c | 0.798c | 28.77b | 27.93b |
| Bo 15 | 12.39e | 11.55e | 36.12d | 14.07e | 199.92b | 231.56a | 0.48f | 2.037f | 57.96c | 51.24c |
| Sl 01 | 64.68e | 22.68f | - | - | 547.05a | 233.52b | - | - | 119.07c | 80.01d |
| Gc 99 | 26.46c | 11.766d | - | - | 131.46a | 123.83a | 0.95e | - | 54.81b | 45.99b |
| Sg 11 | 14.28c | - | - | - | 67.24a | 64.64a | - | - | 59.43a | 51.25b |
| Cg 04 | 47.04d | 19.95e | - | - | 118.23b | 242.34a | - | - | 75.60c | 64.05c |
| 表中同一行中的不同字母表示差异显著(P＜0.05),-表示未检测出 | ||||||||||
由图 3可见,铝处理后,Bo 11、Sl 01的草酸分泌量显著降低,高铝处理时分别减少为对照的82.5%和30.3%。其它8个菌株的草酸分泌均随铝浓度的增加而呈先增加后降低的趋势。草酸分泌量增加最多的是Cg 04,中铝时增加至对照的2.40倍。其次为Sl 08,中铝时增加至对照的2.14倍。
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| 图 3 铝对外生菌根真菌草酸分泌量的影响 Fig. 3 Effects of Al3+ on the quantity of oxalate effluxes by ECM fungi |
将各菌株4个处理的草酸分泌量取平均值,得到各菌株的平均分泌量。各菌株草酸分泌量差异显著。分泌量最多的是Sl 01,平均分泌量为311.90 μmol/g干重,其次为Bo 11(268.91 μmol/g干重)＞Bo 15(228.65 μmol/g干重)＞Ld 03(212.68 μmol/g干重)＞Cg 04(183.56 μmol/g干重)＞Pt 715(135.42 μmol/g干重)＞Gc 99(125.74 μmol/g干重)＞Sl 08(83.11 μmol/g干重)＞Sg 11(65.29 μmol/g干重)＞Sl 14(54.55 μmol/g干重)。草酸分泌量与菌根真菌抗铝性无显著相关性。因此,草酸分泌的绝对含量并不能成为衡量外生菌根真菌抗铝性的指标。
2.3 铝对外生菌根真菌氮磷钾含量的影响 2.3.1 铝对外生菌根真菌氮含量的影响由表 2可见,受铝胁迫后,Pt 715、Sl 14和Cg 04的含氮量随培养液铝浓度的增加而增加。高铝处理后,含氮量比对照增加了57.1%(Pt 715)、17.1%(Sl 14)和47.5%(Cg 04)。Sl 08、Bo 11、Sl 01和Gc 99的含氮量随培养液铝浓度的增加呈现先增加后降低的趋势,且均在中铝处理时达到最大值,分别比对照增加了2.17%(Sl 08)、45.5%(Bo 11)、253.5%(Sl 01)和25.9%(Gc 99)。而Ld 03、Bo 15和Sg 11的含氮量随培养液铝浓度的增加而降低。高铝处理时,含氮量比对照减少了17.5%(Ld 03)、25.8%(Bo 15)和34.3%(Sg 11)。
| 菌株 | 无铝(CK) | 低铝 | 中铝 | 高铝 |
| Strains | No Al | Low Al | Middle Al | High Al |
| Pt 715 | 26.02±1.64 b | 26.10±1.97 b | 31.80±2.79 b | 40.88±3.59 a |
| Ld 03 | 30.95±3.46 a | 26.94±1.92 ab | 26.23±1.25 ab | 25.54±1.53 b |
| Sl 08 | 28.56±2.59 a | 29.08±3.46 a | 29.18±4.04 a | 25.86±3.46 a |
| Bo 11 | 23.93±2.65 b | 30.05±3.12 a | 34.83±2.90 a | 24.31±3.09 b |
| Sl 14 | 26.80±4.83 a | 27.85±5.12 a | 29.55±4.94 a | 31.38±3.33 a |
| Bo 15 | 53.91±9.49 a | 52.09±4.04 a | 42.07±8.37 b | 40.01±5.21 b |
| Sl 01 | 15.62±2.18 c | 20.91±2.27 b | 55.22±10.09 a | 11.56±3.02 c |
| Gc 99 | 55.57±2.28 b | 63.52±4.32 a | 69.94±5.24 a | 49.96±4.97 b |
| Sg 11 | 35.51±5.73 a | 26.40±3.25 b | 24.35±2.98 b | 23.32±3.01 b |
| Cg 04 | 25.81±3.09 b | 36.90±4.22 a | 37.13±6.02 a | 38.07±4.34 a |
由表 3可见,受铝胁迫后,Pt 715和Ld 03的含磷量随培养液铝浓度的增加而增加。高铝处理时,含磷量分别比对照增加了83.0%和51.0%。Bo 11、Bo 15、Sg 11和Cg 04含磷量随培养液铝浓度的增加呈现先增加后降低的趋势。Bo 11和Bo 15在低铝处理时磷含量达到最大值,分别比对照增加了95.9%和35.1%。Sg 11和Cg 04在中铝处理时磷含量达到最大值,分别比对照增加了176.0%%和92.3%。Sl 08、Sl 14、Sl 01
| 菌株 | 无铝(CK) | 低铝 | 中铝 | 高铝 |
| Strains | No Al | Low Al | Middle Al | High Al |
| Pt 715 | 6.87±0.61 b | 7.79±1.28 b | 9.81±2.58 ab | 12.57±3.10 a |
| Ld 03 | 7.80±0.93 b | 8.78±1.08 b | 8.94±1.34 b | 11.78±1.24 a |
| Sl 08 | 9.94±0.69 a | 10.75±0.89 a | 10.10±0.07 a | 9.98±0.38 a |
| Bo 11 | 10.58±2.39 b | 20.73±4.55 a | 19.65±5.44 a | 19.13±4.62 a |
| Sl 14 | 9.11±0.57 a | 8.57±0.12 a | 8.61±0.15 a | 8.64±0.42 a |
| Bo 15 | 25.53±2.33 b | 34.48±5.01 a | 23.44±3.21 bc | 20.13±2.67 c |
| Sl 01 | 15.08±2.88 a | 15.22±5.31 a | 16.94±0.69 a | 14.09±2.60 a |
| Gc 99 | 13.14±0.80 a | 13.66±1.57 a | 13.10±0.18 a | 12.83±0.89 a |
| Sg 11 | 16.45±1.06 c | 25.95±1.10 b | 45.41±1.57 a | 44.36±1.58 a |
| Cg 04 | 20.76±2.77 b | 22.51±1.78 b | 39.92±3.89 a | 22.78±3.22 b |
由表 4可见,铝处理后,Ld 03、Sl 14和Gc 99的含钾量变化不显著。Bo 15的含钾量在中、高铝处理时显著降低,分别降至对照的27.0%和18.9%。其余6个菌株的含钾量均在一定铝浓度范围内显著增加。Pt 715和Sg 11的含钾量在中铝处理时达到最大值,比对照增加了27.7%和55.0%。Sl 08、Bo 11、Sl 01和Cg 04在低铝处理时达到最大值,分别比对照增加了34.7%(Sl 08)、128.50%(Bo 11)、24.9%(Sl 01)和48.2%(Cg 04)。
| 菌株 | 无铝(CK) | 低铝 | 中铝 | 高铝 |
| Strains | No Al | Low Al | Middle Al | High Al |
| Pt 715 | 3.28±0.21 b | 3.84±1.02 ab | 4.19±0.57 a | 4.00±0.48 ab |
| Ld 03 | 3.90±0.38 a | 3.46±0.59 a | 3.22±0.98 a | 3.10±0.54 a |
| Sl 08 | 4.79±0.51 b | 6.45±1.02 a | 5.53±0.66 ab | 4.88±0.41 b |
| Bo 11 | 4.28±1.15 b | 9.78 ±2.97a | 8.21±1.77 a | 6.98±1.16 a |
| Sl 14 | 5.01±0.64 a | 4.77±0.86 a | 4.99±0.65 a | 4.98±0.95 a |
| Bo 15 | 7.37±2.37 a | 7.60±2.84 a | 1.99±0.75 b | 1.39±0.78 b |
| Sl 01 | 8.88±0.59 b | 11.09±1.25 a | 9.13±1.05 ab | 7.64±0.98 b |
| Gc 99 | 5.83±1.20 a | 7.52±1.02 a | 6.26±1.14 a | 5.92±1.65 a |
| Sg 11 | 16.59±2.98 bc | 19.25±2.72 b | 25.71±1.81 a | 13.95±1.31 c |
| Cg 04 | 9.91±1.07 b | 14.69±2.82 a | 13.05±1.44 a | 10.73±1.29 ab |
在酸性森林土壤中,外生菌根显著提高树木的抗铝性受到众多学者的关注[17-18]。但是,不同菌种(株)拮抗铝毒的能力不同。在铝胁迫条件下,菌丝生长量是指示外生菌根真菌抗铝能力的可靠指标之一[16]。本实验中,不同菌株对铝的抗性也不同。在0.2 mmol Al3+/L培养液中,来自内蒙古大青山森林土壤的菌株Sl 11、Gc 99、Cg 04的生物量减少。其中Sl 11生物量比对照(无铝)减少了32.9%,显示出较差的抗铝性。其余来自南方酸性森林土壤的6个菌株和来自内蒙古大青山森林土壤的Sl 01的生物量均有所增加,但差异未达到显著水平。当铝浓度为0.4 mmol/L时,大部分菌丝的生物量开始下降(除Sl 01外),其中Sl 14生物量显著低于对照,比对照减少了14.3%。当铝浓度达到1.0 mmol/L时,大部分菌株生物量均低于对照,只有Sl 08菌株生物量仍高于对照,表现出较强的抗铝性。由此看来,Sl 08抗铝性最强；Pt 715、Ld 03、Bo11、Sl 01、Bo15不同程度地具有一定抗铝性；Sl 14、Gc 99、Cg 04抗铝性较差；Sg 11抗铝性最差。同时,来自南方酸性森林土壤的菌株总体抗铝性强于来自北方石灰性土壤的菌株。前人的研究表明,降低pH值和增加活性铝浓度能影响土壤中ECM真菌的种类,甚至影响其对松树根系的侵染[19]。在欧洲,ECM真菌种类减少已经被认为与森林土壤酸化和铝毒有关[20]。因此,在酸性森林土壤中,长期的自然选择和进化导致铝敏感菌株逐渐消失,而耐铝型菌株得以幸存。我国南方马尾松林心土层pH值一般小于4.5,属于强酸性森林土壤,活性铝含量很高。本文中来自南方酸性森林土壤的菌株抗铝性强于来自北方石灰性土壤的菌株的研究结果,是符合自然选择的规律的。
3.2 铝对外生菌根真菌有机酸分泌的影响铝胁迫下,外生菌根真菌能分泌多种有机酸,包括甲酸、乙酸、草酸、琥珀酸、柠檬酸、苹果酸等[17, 21-22]。这些有机酸能与铝形成稳定的螯合物,增大分子量,增加分子体积,使之不能通过细胞膜上的离子通道,降低菌丝和根系细胞对铝的吸收。本研究的10个供试菌株中,有9个菌株的H+分泌量均随培养液中铝浓度的增加而显著增加,其H+分泌量与培养液铝浓度呈极显著正相关(P＜0.01)。说明有机酸分泌是外生菌根真菌拮抗铝的重要机制之一。其分泌的有机酸种类有柠檬酸、苹果酸、琥珀酸、乙酸、草酸等。但不同菌株分泌的有机酸种类不同。其中,受铝胁迫分泌量增加最多的是草酸。这与前人的研究结果一致[23-24]。
草酸根离子对二、三价阳离子具有较强的络合力[13, 25]。[A1(C2O4)3]3-的稳定常数为2.0×1016,分子量比铝增大9.8倍,既减小了菌丝周围的Al3+活性,又减缓了Al3+通过菌丝细胞膜的速率,抑制铝的吸收。Pinus densiflora接种外生菌根真菌后,乙醛酸、草酸和柠檬酸分泌量增加,抗铝能力随之提高[21]。因此,大多数学者认为,草酸分泌量与外生菌根真菌拮抗铝胁迫的能力密切相关[26-27]。本研究中,在铝胁迫下,抗铝性最强的Sl 08的草酸分泌量显著增加,增加为对照的1.79—2.14倍。有一定抗铝性的Pt 715、Ld 03和Bo 15的草酸分泌增加幅度不及Sl 08,其中Ld 03在中铝条件下的草酸分泌量,增加为对照的1.53倍。这说明在一定铝浓度下一些外生菌根真菌可通过增加草酸分泌来抵御铝毒。而有一定抗铝性的Bo 11、Sl 01的草酸分泌量显著降低,对铝较敏感的Cg 04草酸分泌量显著增加,说明草酸分泌不是ECM真菌拮抗铝毒的唯一机制。铝胁迫下,铝敏感菌株Sg 11、Sl 14、Gc 99的草酸分泌量会有所增加,主要是由于其生物量受铝胁迫减少较多,从而导致其单位菌丝的草酸分泌量有所增加。
3.3 铝对外生菌根真菌氮磷钾含量的影响外生菌根真菌与植物根系共生后,所形成的外生菌根能促进植物养分吸收,其中包括N、P、K等[28-29]。例如,铝胁迫下接种外生菌根真菌Pisolithus tinctorius可显著增加pinus rigida根茎的含磷量[6]。纯培养条件下,无论是抗铝还是铝敏感型菌种铝胁迫后都会发生一系列有益于抗铝的生化反应,其中包括菌丝磷钾含量的增加[16]。本研究中,在铝处理后,抗铝菌株Pt 715和Bo 11的N、P、K含量均显著增加；Sl 01的N、K含量显著增加；Sl 08的K含量显著增加；Ld 03和Bo 15的P含量显著增加,N含量显著减少。铝处理后,敏感菌株Cg 04的N、P、K含量均显著增加；Sg 11的P、K含量显著增加,N含量显著减少；Gc 99的N含量显著增加；Sl 14的N、P、K变化均不显著。虽然不同菌株的养分含量对铝的响应有所不同,但可以看出多数菌株表现为在受铝胁迫后N、P、K含量增加,这可能是其抵御铝胁迫的应激反应之一。研究表明,铝可以聚磷酸盐的形式累积于Pisolithus tinctorius菌套菌丝液泡和细胞壁内,使铝以无毒形态隔离[6]。菌根真菌增加P吸收有利于降低Al3+活性,从而缓解铝毒。氮是蛋白质、遗传材料和其它关键有机分子的基本组成元素。钾是生物体内多种酶的活化剂。增加N、K的吸收有益于生物代谢,减轻铝毒。因此,在铝胁迫条件下,菌丝体内的N、K含量增加对于ECM真菌拮抗铝毒有积极意义。
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