蜜蜂是主要的授粉昆虫，全世界115 种主要农作物中的75%都依赖蜂类授粉。蜂类授粉贡献了全球35%的农作物产值^[1]。然而近年，欧洲和北美地区爆发的蜜蜂蜂群损失成为影响蜜蜂种群和产业发展的重要因素。自2006 年开始，美国首次出现蜜蜂蜂群崩溃症状(Colony collapse disorder,CCD)情况。2006—2013 年，美国每年蜜蜂种群越冬损失率为32%，35.8%，29%，34%，29.9%，22.5%，30.6%，已经远远超出正常蜂群的越冬损失及蜂农的承受范围^[2-9]。同样的情况也发生在欧洲—英格兰、奥地利、瑞士、土耳其、希腊、比利时、意大利、克罗地亚、波兰、丹麦、保加利亚等多个国家。为此，欧洲各国及美国蜂业科学家共同组成一个国际组织——CoLoss(Prevention of honeybee COlony LOSSes)，调查并研究蜂群损失情况及其原因^[10]。以上国家均在CoLoss项目的合作框架下共同开展蜜蜂蜂群越冬损失调查。在调查的24 个欧洲国家蜂群越冬损失率中，2009 年欧洲各国的平均蜂群损失率为7%—22%，2010 年平均损失率为7%—30%之间。截止到目前，造成蜜蜂蜂群损失的原因仍不明确，很多科学家认为是复合因素导致的^[11-26]。中国是世界第一养蜂大国，饲养超过830 万群蜜蜂蜂群(FAOSTA，Food and Agriculture Organization of the United Nations Statistics Division,2012)。以生产蜂产品为主，同时蜜蜂授粉也给农业生产带来了巨大的经济效益。近年，欧洲和北美的蜜蜂越冬损失情况频发，中国蜂群的损失现状及损失原因也是不可回避和急需探究的问题。2008 年，中国农业科学院蜜蜂研究所作为国内唯一参加单位参与欧盟蜜蜂消失项目(COST Action FA0803)，与欧盟主要蜂业科学家共同开展了蜜蜂蜂群损失情况调查与分析。通过对国内主要养蜂大省西方蜜蜂饲养种群越冬损失的调查与数据统计分析，了解我国西方蜜蜂蜂群损失情况，分析导致我国西方蜜蜂蜂群损失的主要原因及潜在威胁，为我国蜜蜂蜂群的长期动态监控及保护提供依据。

1 材料与方法 1.1 数据收集

数据的采集时间为2009 年10 月—2013 年6 月。采集的数据来自我国主要12 个西方蜜蜂养殖大省，每个省基础调查量为100 个西方蜜蜂蜂场。调查上年度11月份—2月份期间蜜蜂蜂群越冬损失数据，数据采集及上报时间为同年4—5月份。蜜蜂蜂群损失数据采用实地调查、面对面采集的方式进行。每年的数据采集及调查工作主要由“现代农业产业技术体系-蜂产业技术体系”综合试验站完成，并将采集数据上传至“蜂产业技术体系-蜜蜂育种与授粉功能试验室数据库”内(www.brpdb.com)。

1.2 调查问卷

2009—2013 年的调查问卷采用欧盟蜜蜂消失项目组统一标准调查问卷^{[25, 27]}，翻译并进行国内适应性整理后下发到调查省份。

1.3 数据整理

对全部填报的数据进行过滤及整理，尤其是去掉一些关键数据不完整的数据组及超范围数据组。同时明显的重复数据有可能是填报过程中的重复填报纰漏，这类数据也会被删除。部分省份在某些年份的数据量小于10 条，调查蜂群总数低于5000 群，缺乏该省份蜂群总体数据的代表性，这部分数据在分析前也予以排除。对初级过滤数据运行自定义Python 程序再次过滤，保证数据的可靠性及准确性。根据我国养蜂业特点，对国内养蜂规模数据进行分组，蜜蜂蜂群在50 群以下的设为业余组，50—200 群的设为专业组，200 群以上的设为商业组。通过养蜂规模分组^{[9, 25, 27]}，可以有效的分析不同规模蜂场的蜜蜂蜂群损失情况及主要原因。

1.4 统计分析

蜜蜂蜂群损失率依据Van der zee^[28]的统计标准进行。蜜蜂蜂群损失率是蜜蜂蜂群损失数与蜂群总数的比值。利用准二项分布(Quasi-binomial distribution)及logit关联函数构建广义线性模型，基于标准误计算置信区间。蜂蜜单位产量是蜂蜜总产量与蜂群总数的比值。更换蜂王次数的统计中，去掉了“0” 这个数值，“0” 这个数值的填入模糊了数据的输出。并不确定是没有更换蜂王还是数据缺省。随后，构建广义混合线性模型检测潜在风险因素对蜂群损失的影响。在Van der zee^[27]的文章中首次使用广义混合线性模型分析蜜蜂蜂群损失数据。将省份和蜂场作为随机因素复合到零模型中，增加是否防治蜂螨，更换蜂王次数，巢脾更新率，蜂王因素及其他威胁因素和饲料等多因素变量到零模型中，检测各种因素对蜜蜂种群损失的影响。由于调查表的年度更换，无法设计可以包含全部影响因素的完整模型(全模型)。

所有的统计分析用R语言在RStudio统计环境下运行^[29]，广义线性混合模型采用Lme4软件包进行处理^[30]。

总计调查2009—2013 年每年度全国范围内12 个省份，累计统计数据3742 条(蜂场)，统计蜂群总数520653 群(表 1)。

2 结果与分析 2.1 蜜蜂蜂群损失率

2009—2013 年间平均蜂群损失率为8.9%(95% CI:8.4%—9.5%)。其中，蜂群损失率较低的为2012—2013 年度，平均蜂群损失率为8.5%(95% CI:7.8%—9.3%)，最高的为2011—2012 年度，平均蜂群损失率仅为12.0% (95% CI:10.7%—13.4%)(表 1)。在本文的调查中，并没有调查蜂农可以接受的损失率。但是对比2012—2013 年度美国蜂农可以接受的蜂群损失率14.6%而言^[9]，我国的蜂群损失率应该在可以接受的范围内。

蜂场规模的差异也会对蜜蜂蜂群损失造成影响。从4年总体来看，业余组平均损失率为6.9%(95% CI:5.9%—8.0%)，专业组平均损失率为8%(95% CI:7.6%—8.6%)，商业组平均损失率为10.4%(95% CI:8.8%—12.3%)，业余组、专业组和商业组蜂群损失均存在显著差异。按年份来看，2011—2012 年度，业余组平均损失率为9.4%(95% CI:7.4%—11.7%)，商业组平均损失率为17.4%(95% CI:12.8%—23.2%)，业余组与商业组蜂群损失存在显著差异。2012—2013 年度，业余组平均损失率为5.3%(95% CI:3.8%—7.4%)，专业组平均损失率为9%(95% CI:8.1%—9.9%)，业余组与专业组蜂群损失存在显著差异，其他年份及规模的蜂场不存在显著差异(表 2)。

与此同时，不同的省份间也存在蜜蜂蜂群损失的差异。新疆和河南的蜂群损失率最高，分别达到了19%(95% CI:17.7%—20.4%)和16.2%(95% CI:13.6%—19.2%)，其中新疆的蜂群损失总量显著高于其它省份。而云南和甘肃的蜂群损失率最低，分别仅有3.4%(95% CI:2.3%—4.9%)和2.3%(95% CI:1.6%—3.4%)。蜂群损失率由高及低的省份排序为：新疆、河南均在10%以上，其次为吉林、山西、黑龙江、四川、江苏、辽宁、浙江、重庆、云南、甘肃(表 3)。

2.2 蜜蜂蜂群崩溃症状(Colony Collapse Disorder,CCD)

欧洲地区调查主要针对CCD症状，CCD是近年在美国和欧洲地区出现的导致蜜蜂种群群体消失的现象，主要症状为：蜂群的大部分在逆境条件下消失，即便是蜂群内还有幼虫存在，蜂箱内外及蜂场周围没有死蜂^{[10, 24]},这是CCD的典型症状。在调查表的设计中，有2个问题是关于CCD的：1)是否经历过CCD现象；2)出现CCD症状而导致崩溃的蜂群数量。在本文的调查中，仅有360份问卷反馈此问题，其中仅有1份问卷回答是肯定的。在第2个问题调查中，92%的反馈问卷明确表示没有CCD原因导致的蜂群损失。因此，可以推断，蜂农并不清楚CCD的发生情况及CCD发生的典型症状。结合现代农业产业技术体系-蜂产业技术体系试验站日常监测情况看，目前没有确认CCD在国内的发生。

2.3 潜在风险因素

利用广义线性混合模型检测潜在的风险因素，主要风险因素有：蜂螨、更换蜂王次数、巢脾的更换频率、蜂王因素及其他威胁因素是对蜜蜂蜂群造成损失的潜在威胁因素。其中，蜂王因素是直接关系到蜂群损失的因素，在蜂群的日常管理中，及时发现蜂王的不适应状况(诸如不产卵，损伤，丢失等)，及时更换新蜂王是避免蜂群损失的关键因素。于此同时，巢脾的更换频率也直接影响到蜂群的损失情况。长期使用的巢脾是对蜂群潜在的风险威胁(表 4)。

2.4 威胁因素对蜜蜂的影响

省份与蜂场作为随机变量构建广义线性混合模型，计算不同威胁因素相对与基本干扰对蜜蜂蜂群损失的影响(将人类干扰设为基本干扰因素)(表 5)。从分析数据可知，大黄蜂、老鼠、杀虫剂、蚂蚁的发生较其他因素更为频繁。大黄蜂侵害在我国北方地区普遍发生，需要加强日常管理及防控，尤其在夏秋交替季节。鼠害威胁低于其他国家平均发生水平，这与我国蜂农的日常管理和有效控制直接相关。熊和火灾的发生并不频繁，但是一旦发生熊和火灾的威胁，对于蜜蜂蜂群而言将是毁灭性打击。

3 讨论

在连续4年的蜜蜂蜂群损失调查中，我国西方蜜蜂蜂群损失率一直稳定在可接受的范围内。4年调查统计全国蜜蜂蜂群平均损失率为8.9%，我国现有蜂群830 万群，由此计算，北方蜜蜂蜂群越冬合计年度损失蜂群约为74 万群，对我国蜜蜂蜂群整体数量的影响在可控范围内。

本文调查的12 个省份是我国主要的西方蜜蜂养殖大省。近4年中，年度损失率较为近似，均在10%左右。现有的蜂群损失率相对美国的蜂群损失率而言，在合理的范围内^{[7-9, 24]}。加强蜂场的日常管理及蜂螨治理，可以有效的维护蜂群的群势，降低蜂群的损失率^[27]。蜂场规模的差异导致蜂群管理方式及饲养方式的差异，商业型蜂场对蜂群的基本管理较为粗放，更注重蜂群利益产出和主要流行性疾病防控方面。因此，蜂群年度损失偏高。但是由于商业型蜂场蜂群基数较大，春季繁殖更快，蜂群可以快速增长，并不影响第2年的蜂群总量。对传染性疾病或蜂螨进行有效的控制，现有的商业蜂场损失率仍在可控和可接受的范围内。

不同省份的蜂群损失率统计中，新疆和河南是蜂群损失较高的省份。在统计中发现，这两个省份所属蜂场规模较大，集约化管理程度较高，年度治理蜂螨的次数较其他省份偏高。目前，我国蜜蜂蜂场蜂螨治理主要以药物治理为主，氟胺氰菊酯类药物是其主要成分。在两年期蜂群巢脾内检测到氟胺氰菊酯类药物的残留和积累，该类药物对蜜蜂幼虫发育会造成危害^[31-33]。由于这两个省份强化集约式饲养与管理，不排除用药过量及药物残留对蜂群的影响，造成了蜂群损失率偏高。

蜜蜂蜂群崩溃症状(CCD)在我国并没有确认发生。不同规模蜂场具有不同的管理方式。商业型蜂场的管理更为粗放，注重传染性疾病的防控，疏于日常管理。而业余型蜂场的日常管理更为细致，对于蜂王的检查，蜂螨及其他疾病的防控较为细致和严格。我国虽是养蜂大国，但是养蜂规模普遍偏小，业余型和专业型蜂场数合计占到统计蜂场的87%左右，蜂群总数约为61%。而欧洲小型蜂场蜂群数仅占到了28%，其余均为大型蜂场的蜂群^[10]。美国小型和中型蜂场蜂群数仅占到约4%^[5]。由此可见，细致的管理和病害防控对于降低蜜蜂蜂群损失尤为重要。在前文的分析中，蜂王因素是导致蜂群损失的主要原因，而细致的管理可以及时发现蜂王的损害或损失，对蜜蜂蜂群的进一步损失做出提前的防控。不同蜂场规模导致的不同饲养管理模式或许是影响CCD 发生的因素之一。

在损失因素的分析中，蜂王因素和巢脾更新率是导致蜂群损失的主要原因。蜂王因素主要有蜂王丢失、蜂王损失、蜂王使用时间过长、蜂王产卵不佳等情况，蜂王因素直接导致蜂群损失，尤其在越冬前后。因此，在秋季繁殖前更换新王或加强越冬前蜂王的监控，保证健康蜂王越冬，可以有效减少蜂群的越冬损失。巢脾更新率也是导致蜂群越冬损失的原因之一。多年用巢脾存在药物残留、螨害幼虫残留、吸引其他病害侵袭等多种危害。适时更换巢脾，可以有效切断病害侵袭，降低蜂群感染病害等危险。同时，较新的巢脾有利于蜂王的产卵和蜂群的壮大，对秋季繁殖的蜂群尤为重要。因此，提高巢脾更新率是降低蜂群越冬损失的方法之一。蜂螨一直是危害蜂群的主要因素，但是由于我国成熟蜂场均有按时开展蜂螨防控的习惯，提前开展关王治螨或药物治螨等工作，蜂螨危害在近年并不突出。但对螨害的防控仍然不能松懈。因此，合理的生产方式和病害的提前防控工作是保证蜂群健康的主要因素。

4 结论

自2006 年美国、欧洲相继出现蜜蜂CCD现象，各国均开展蜜蜂蜂群损失的调查，试图查明蜜蜂蜂群损失情况并解释损失原因。中国作为世界蜂业大国，一直密切关注着本国蜜蜂蜂群的损失情况。2009—2013 年，我们调查并统计了我国西方蜜蜂蜂群损失情况，西方蜜蜂蜂群自然损失在可接受范围内，并没有受到美国、欧洲蜜蜂蜂群大规模消失的影响。加强蜂群的日常管理和饲喂，及时更换蜂王，可以有效降低西方蜜蜂蜂群的逆境损失情况。这是我国首次在全国范围内开展蜂群损失调查与分析，在“现代农业产业技术体系——蜂产业技术体系”及“中国农业科学院创新工程项目”的支持下，持续开展我国蜜蜂蜂群损失监控是未来工作的重点。

致谢: “现代农业产业技术体系-蜂产业技术体系”吉林试验站、天水试验站、晋中试验站、兴城试验站、扬州试验站、金华试验站、乌鲁木齐试验站、新乡试验站、红河试验站、牡丹江试验站、成都试验站、重庆试验站在连续多年的蜂场调查中给予大量的帮助,调查蜂农给予积极配合,Leon YE 工作室为蜜蜂资源与授粉功能试验室数据库网站的建设提供技术支持，特此致谢。