有机农业生态系统，即维持土壤、生态系统和人类三者持续健康发展的生产系统，是目前唯一有效的农业可持续发展生态系统^[1]。有机农业生产严格限制化学肥料、除草剂和杀虫剂的使用，通过施用有机肥料和采用作物轮作等方式提高土壤肥力，保护作物免受害虫和致病菌的危害^[1]。因此，有机农业生态系统的土壤肥力和生产力将更依赖于土壤微生物的生物过程，即土壤微生物在有机农业发展中具有重要作用，这也是有机农业生态系统功能发挥和有机农业可持续发展的关键因素^[2]。

丛枝菌根(M)真菌是维持农业生态系统可持续发展的重要土壤功能微生物之一。AM真菌能够与地球上80%的陆生高等植物建立共生关系，形成特定的菌根共生结构。在形成菌根共生体后，能够改善宿主植物的营养状况，促进宿主植物提高对土壤中 P、N、Zn、Cu、Ca 等矿质元素的吸收，同时，AM真菌在植物生长、植物保护、土壤结构改善和提高农产品品质等过程中也发挥了重要的功能^{[3, 4]}。此外，研究发现，在有机农业土壤管理条件下，AM真菌多样性、根系侵染率和孢子丰富度均显著提高，表明AM真菌在维持土壤肥力和物理结构稳定中发挥了重要功能，可以替代化学肥料和农药的使用^{[5, 6]}。图 1^[7]示意了传统农业系统和有机农业系统中AM真菌的种群多样性、根外菌丝传输距离以及对土壤结构改善作用的差异，在有机农业生态系统中AM真菌的侵染水平更高、繁殖体数量更多，菌丝间融合几率更大。

图1 传统农业系统和有机农业系统中AM真菌的种群多样性、根外菌丝传输距离和改善土壤结构的对比示意图[7] Fig.1 Difference of the population diversity of AM fungi,transmission distance of external hyphae,and improvement of soil structure between the traditional agricultural system and organic agricultural system[7] 不同颜色的线条代表不同的AM真菌种群，红色圆圈数字1、2、3代表根外菌丝可以到达的目标距离

图选项

基于此，本文拟围绕当前AM真菌在发展有机农业中的机遇进行综述，探讨有机农业生态系统存在的问题，以及如何提高AM真菌在有机农业生态系统中的功能，以期为促进AM真菌在有机农业发展中的应用提供依据。

在自然生态系统中，AM真菌的多样性对植物群落的结构和生产力均具有重要作用。传统农业生态系统中，许多农业耕作措施如化学肥料、生物肥料和农药的施用、单作、深耕以及种植非菌根植物，均会显著破坏土壤微生物之间的交流，对AM真菌种群的生物多样性、侵染力、球囊霉素等产生负面影响^{[8, 9]}，导致传统农业生态系统中AM真菌严重缺乏，不能为植物提供更多的利益，而且也打破了土壤微生物生境的平衡。此外，在传统农业生态系统中机械化的操作和人类的活动严重破坏了AM真菌与宿主植物之间的共生关系，也切断了菌丝的连接，但菌丝具有自愈能力，而菌丝的愈合又要求宿主植物提供大量的光合产物，导致AM真菌与宿主植物之间的利益交换失衡，即AM真菌为宿主植物提供更少的营养元素，如N、P、K等，但AM真菌从宿主植物吸收更多的光合产物，最终使得AM真菌可能对植物的生长产生消极作用或中性效应(共生逐渐趋向于寄生)。但在有机农业中，通过采用轮作措施等有利于土壤营养循环和病虫害及杂草的控制措施，以及有机肥料的施用能够改善土壤的理化性质，因此AM真菌对土壤结构的稳定具有重要作用^[5]。AM真菌在有机农业发展和生态系统功能的维持中具有不可替代的作用，有机农业可以利用复杂的生物系统使得有益微生物对植物的利益最大化，因此将传统农业转变为有机农业后，AM真菌的群落多样性、菌根接种体潜力、根系侵染率和球囊霉素含量均显著增加^[3]。研究表明，在有机农业栽培管理条件下，可以显著提高AM真菌对玉米(Zea mays)、洋葱(Allium cepa)、小麦(Triticum aestivum)等农作物的根系菌根侵染率，加强AM真菌与农作物之间的互作，通过根外菌丝体为农作物吸收、转运更多的营养物质，进而提高农产品的产量^{[10, 11]}。此外，在有机农业生态系统中，通过采用合理的机械除草，作物秸秆、鸟粪和鸡粪等有机肥料的合理配比施用等管理措施，也可以显著提高AM真菌的多样性^[3]。

Kahiluoto 和 Vestberg^[12] 发现在有机农业种植条件下，AM真菌可以增加农作物所需的有效P含量。但是，在不同的农业生态系统中AM真菌的功能也存在差异。如Gadermaier等^[13]在温带气候区域的粘性土壤中进行长达6a的有机作物轮作研究，测定耕作、肥料、微生物动态在有机农业生态系统中对土壤结构和肥力指标，如土壤有机碳含量、微生物生物量、微生物活性、土壤营养的影响，发现减少耕作可以使土壤表层的有机碳、微生物和土壤营养分层，而且土壤表层的有机碳含量受到微生物活性、气候、地形、土壤结构和作物管理方式(如肥料、耕作和作物轮作)的影响。同时，土壤有机碳含量和作物的保护措施也会影响AM真菌的群落结构和繁殖特性^{[14, 15]}。此外，物种多样性重建对发挥AM真菌群落的功能也具有重要意义。研究发现，传统农业耕作地在转变为有机农业耕作地后的2—3a期间，AM真菌的根系菌根侵染率和孢子数量显著增加^[5]。然而，有关田间AM真菌的再侵染机制、再侵染时间和加速侵染过程的有效管理措施等方面的研究尚少，当前的有机农业管理措施尚不能全面适合AM真菌的生长，如土壤中P元素含量过高^[16]等。

现代人工培育农作物品种与地方土著品种对AM真菌的依赖性也存在差异。 Hetric 等^[17]和Zhu 等^[18]均研究了传统小麦品种和人工育成小麦品种的AM菌根侵染率,发现人工育成品种的侵染率低于传统(或地方)品种。Steinkellner等^[19]采用番茄研究发现，人工培育的农作物品种以适应高水肥条件、获得高产量为目标，因而对AM真菌的依赖性降低，从AM共生体处获得的益处较少，而地方乡土品种由于在特定区域长期种植，与土壤生态系统中的土著AM真菌彼此相互适应。因此，AM真菌对有机农业生态系统功能的重要性和对农作物性能的改善作用尚待进一步研究。

自20世纪80年代中后期以来，有机农业在我国得到了快速发展，在世界有机农业中所占的份额逐年上升。已经开发出多种有机农产品，如有机豆类、有机小麦、有机玉米、有机蔬菜、有机葵花籽等。有机农业代表了农业系统未来的发展方向，具有广阔的前景。然而，有机农业生产是一项新兴的农业发展技术，在基本理论和实践应用中尚存在很多亟待解决的问题，主要包括如下几个方面：(1)由于化学肥料的禁用，致使田间营养物质补充渠道受阻，N、P、K等肥料消耗加快。有机农作物生长需要的营养物质多通过与豆科作物轮作或由作物残茬、粪肥等营养物质的循环提供。然而，这些营养物质的循环利用并不能满足有机农业生态系统中的作物生产，一些有机农业生态系统正面临着土壤中P元素和K元素的可利用率低、生产力下降等问题^[20]；(2)部分适宜种植有机农作物的区域面临干旱胁迫。有机农业分布格局与地域气候条件、土壤类型、地形条件、降水量相关，其中降水量是影响有机农业分布格局的主要因素。例如面积约占我国领土三分之一的甘肃、新疆、青海等西北地区环境污染小，病害程度轻，适合发展有机农业，但该地区降雨量较少，缺水严重，进而限制了有机农业的发展，导致该地区成为我国有机农业分布最少的地带；(3)土壤结构尚待改善。有机农业已经成为修复土壤退化的一个重要工具，多采用生物制剂作为生物肥料或生物农药，其免耕和减少耕作操作措施是降低土壤侵蚀和提高土壤肥力的有效手段^[21]。免耕和少耕制度也改善了土壤的微生物环境和经济性能，但是由于此耕作模式容易导致杂草蔓延和土壤营养物质分层，土壤表层的有机碳含量受到微生物活性、土壤结构的影响，因此，目前在有机农业操作中尚未广泛推广应用^[13]；(4)病虫害危害严重。在传统农业转变为有机农业的过度期间，有机农业的发展面临病虫害危害的问题^[22]，当病虫害暴发时，有机农业不可以使用化学农药，容易导致致病菌和害虫的大面积传播，农作物损失严重；(5)杂草难以有效控制。在有机农业发展中，禁止化学除草剂的使用导致杂草群落潜在增加，进而限制了有机农作物的营养吸收能力及生产力下降^[20]。在传统农业转化为有机农业期间，杂草大幅增加，危害不断加重^[23]，因此，杂草的防控已经成为限制有机农业发展的关键因素之一；(6)有机作物的营养品质尚待提高。Herencia 等^[24]在钙质肥沃的土壤中进行长达9年的试验，目的在于比较有机肥料和矿质肥料对有机农作物营养品质的影响。试验期间测定了大量营养元素的含量、干物质和植物可食用部位中硝酸盐的含量。结果发现，在施用有机肥料条件下，植物可食用部位中硝酸盐含量显著降低(含有更低的N元素和更高的P元素)。试验也证明，不同的种植季节、土壤结构和土壤基质类型也会影响农作物的产量和品质。

AM真菌对植物具有综合促生效应，植物对AM真菌存在不同程度的依赖性，即菌根依赖性。图 2示意了 AM真菌对植物的促生效应，若接种AM真菌(+AM真菌)，则可以促进植物生长，改善作物品质，提高植物叶片蒸腾速率和气孔导度，促进植物吸收矿质元素，改善植物水分代谢以及提高植物抗/耐病性和抗逆性(抗盐性、耐酸性、耐寒性等)；未接种AM真菌(-AM真菌)通常容易出现缺素，坏斑，品质差，生长势、蒸腾速率和气孔传导速率下降，也容易受到盐碱胁迫、干旱胁迫及土传真菌和线虫的危害。

图2 AM真菌对植物生长的促进效应示意图 Fig.2 The promoting effects of AM fungi on host plants growth 同一生境下，虚线将植物分为相等的两部分，+AM表示接种AM真菌，-AM表示未接种AM真菌

图选项

AM真菌的主要功能是改善植物的矿质营养，是目前有机农业领域非常重要的一种“生物肥料”。研究发现，AM真菌可以促进植物从土壤中吸收P元素，增加P元素的总吸收量和利用率^[25]。植物生长环境中有效P的含量是植物和AM真菌共生效应的主要控制因素，这可能与促进植物生长，提高植物产量具有密切关系。

AM真菌除了促进P元素的吸收之外，在促进宿主植物吸收其他营养元素方面也具有重要地位。研究表明，AM共生体的形成能够促进宿主植物对土壤中N、K、Zn、Cu、Ca 等矿质元素的吸收^[26](图 2)。在某些条件下，这些元素的有效性也会调控AM共生体的形成和发展^[27]。因此，AM真菌与宿主植物之间的相互作用，可以改善植物营养状况，提高植物产量。

有机农业的发展要求不投入任何化学肥料，这将增加低P土壤中AM真菌代替其他肥料的可能性。此外，有机农业生态系统的建立为AM真菌的繁殖提供了适宜的条件，从而进一步保证了AM真菌为有机农作物提供营养元素的良性循环，达到替代化学肥料施用的目标。

当前，全球干旱地区越来越多，干旱气候频繁发生。因此，人们对干旱逆境下AM真菌对植物水分利用率的影响更加关注。目前，已有证据表明AM真菌能够促进植物根系对水分的吸收利用，改善植物水分代谢，提高抗旱性^{[28, 29]}。在干旱胁迫条件下，AM真菌也能够改善植物的水分状况，其作用比正常供水下更显著，增强其抗/耐旱性，促进植物生长^[30]。Asrar 和 Elhindi^[31]将万寿菊(Tagetes erecta)种植在不同干旱胁迫条件下，研究AM真菌对万寿菊的生长、色素含量和P元素含量的影响。结果表明，在干旱胁迫条件下，接种AM真菌与不接种处理相比，AM真菌能够促进植物的所有生长参数，也可以促进光合色素的形成，而且菌根植物中总色素含量也显著高于非菌根植物。Gholamhoseini等^[32]采用向日葵(Helianthus annuus)作为实验材料，在接种AM真菌条件下，研究干旱胁迫对向日葵生长、营养吸收、产量、籽粒含油量、水分利用率的影响。结果表明，在干旱胁迫条件下，相比未接种植物，接种AM真菌的向日葵植株结实率高、籽粒饱满、籽粒含油量高。此外，也有其他一些研究获得相同的结果，如AM真菌可以缓解干旱胁迫对草莓(Fragaria virginiana)、玉米和番茄(Solanum lycopersicum)的影响^{[33, 34]}。因此，AM真菌可以有效缓解植物遭受干旱胁迫所产生的危害(图 2)，可以在我国西部干旱地区推广应用，发展有机农业生产。

研究发现，AM真菌对土壤结构也有直接的改善作用^[35]。在农业生态系统中，传统耕作方式、不恰当的管理、低水平的土壤有机质含量都会破坏农田土壤结构，因此AM真菌在农业环境中具有特别重要的作用^[36]。AM真菌和植物形成菌根后，其根外菌丝不断延伸到更大范围的土壤中，形成庞大的菌丝体网络结构。菌根及根外菌丝穿过土壤颗粒间的微小空隙，与土壤颗粒密切接触，产生一种胞外的糖蛋白称为球囊霉素，该物质可以改善土壤透气性、水分流通性、提高土壤微生物的活性，进而提高土壤生态系统的生物量^[37]，同时，球囊霉素也可以增强土壤颗粒的稳定性，影响土壤碳源的贮藏量，防止其他糖类物质的流失^[38]。此外，Bethlenfalva等^[39]证实AM真菌的根外菌丝和土壤大团聚体稳定结构的形成具有直接关系，而且土壤中植物的根系和AM真菌根外菌丝的“粘线袋”作用也可以将土壤小颗粒聚合成为大团聚体的稳定结构^[37](图 1)。因此，AM真菌可以显著改善农田的土壤结构。

有机农业生态系统中禁止使用化学农药，因此，急需寻找防治农作物病虫害的绿色、环境友好型治理技术。研究证实已有30多种AM真菌能够抑制尖孢镰刀菌(Fusarium oxysporum)、大丽花轮枝孢(Verticillium dahliae)、立枯丝核菌(Rhizoctonia solani)、烟草疫霉(Phytophthora nicotianae)、白腐病(Sclerotium cepivorum)、根腐丝囊霉(Aphanomyces euteiches)等植物真菌病害(表 1)^{[40, 41, 42, 43, 44, 45, 46, 47, 48, 49, 50, 51]}，也可以控制大豆胞囊线虫(Heterodera glycines)、南方根结线虫(Meloidogyne incognita)、爪哇根结线虫(Meloidogyne javanica)、香蕉穿孔线虫(Radopholus similis)、咖啡短体线虫(Pratylenchus coffeae)、小麦孢囊线虫(Heterodera avenae)等线虫病害(表 2)^{[52, 53, 54, 55, 56, 57, 58, 59, 60, 61]}。AM真菌能够通过改变植物根系形态结构，调节宿主植物体内次生代谢产物的合成，改善根际微环境，与病原微生物竞争光合产物和侵染空间，激活、诱导植株体内抗病防御体系的启动等多种机制，抑制真菌、细菌、线虫等病原体对番茄、玉米、马铃薯(Solanum tuberosum)、黄瓜(Cucumis sativus)、蚕豆(Vicia faba)、柑橘(Citrus reticulata)、香蕉(Musa paradisiaca)等农作物和园艺植物的危害，从而达到最佳的防治效果^{[62, 63]}。此外，AM真菌与植物形成共生菌根网络(common mycorrhizal networks，CMNs)后，对食草昆虫(如蚜虫)也具有一定的拮抗和抑制效应^[64]，因为CMNs可以为不同植株之间的信号传输提供通道，当群体中的一株植物遭受昆虫采食时，该植株就会产生信号物质，信号物质通过CMNs快速传输到其它植株，启动一个早期的警戒信号系统。此外，食草性昆虫导致植物挥发性物质产生系统性变化，尤其是水杨酸甲酯，可以使豆科植物(如蚕豆)趋避蚜虫，同时引诱蚜虫的天敌，如寄生蜂等^[65]。因此，接种AM真菌可以有效防治有机农作物的病虫害，促进农作物的生长(图 2)。

AM真菌是植物根际最普遍、生物量最大、作用最显著的有益真菌类群。AM真菌的侵染可以有效防治农作物的病虫害，从而有利于有机农业种植面积的扩大，反之，有机农业的发展又可以有效地保护AM真菌的多样性，提高AM真菌的种群密度。

研究证实，AM真菌的侵染可以抑制田间杂草的生长，表明AM真菌具有影响杂草群落结构的特性^[66]。基于此，菌根学家已经开始关注利用AM真菌对杂草生态功能和杂草种群的调控功能。当前研究热点是探讨AM真菌对杂草的生长特性、种内及种间竞争的影响机制^[66]。此外，AM真菌对杂草的萌发、建植、宿主和非宿主杂草植物胁迫耐受性的生态功能也具有重要影响^[23]。

研究表明，在杂草植物种子萌发和早期生长阶段均会受到AM真菌的显著影响，其中部分研究发现AM真菌与农田杂草之间存在寄生或敌对效应^[66]。Francis和Read^[67]采用孔径为40μm的细筛网隔离实验装置(筛网可以阻止植物根系通过，但允许AM真菌菌丝体穿过)，在草地生态系统中建立半自然杂草实验系统。研究结果表明，杂草种子的萌发、早期生长均受到AM真菌的显著影响。在AM真菌存在的条件下，非宿主的杂草物种，如灰菜(Chenopodium album)和大爪草(Spergula arvensis)的种子萌发、早期生长和存活率均显著下降，分析原因是由于在AM真菌和杂草相互作用中，AM真菌的侵染破坏和扭曲了杂草植物根系的形态结构，包括须根系的减少、根长和根系直径降低^{[67, 68]}。此外，研究也证实，在AM真菌侵染的情况下，非宿主杂草物种的早期生长率显著降低^[69]。因此，AM真菌可以通过多种方式影响农业生态系统中自然杂草群落的变化，包括改变菌根营养杂草物种(宿主植物)的相对丰富度、非宿主杂草植物的密度等。通过以上机制，杂草和AM真菌之间的相互作用可能降低了由杂草造成的作物产量损失，限制杂草群落的扩展、增加杂草对土壤质量和有益微生物的积极效应。因此，探究AM真菌对杂草的防控机制，将为田间杂草的管理提供一种新的生态学方法。但是，该方法的推广将要求在农业生态系统中增加AM真菌的多样性和丰富度。有机农业生态系统的发展有益于AM真菌和其他有益微生物的繁殖生长。因此，在有机农业生态系统中，AM真菌可以有效地调控农田杂草，进而替代除草剂等有害物质的使用，为有机农业的发展作出贡献。

研究证实，接种AM真菌可以显著改善多种作物的品质^[70]。影响农作物品质的特性主要包括生物活性物质(硫代葡萄糖酸盐、类胡萝卜素和纤维素)、基本营养物质(蛋白质、维生素、矿质元素)的含量以及感官性状，如外观(形状、大小、色泽)和质感等^[71]。Li等^{[70, 72]}发现接种摩西球囊霉和地表球囊霉能够增加黄瓜果实中的粗蛋白、可溶性糖含量和16种氨基酸的总含量、西瓜(Citrullus lanatus)果肉中可溶性糖含量及芋头(Colocasia esculenta)球茎淀粉和氨基酸含量。Mena-Violante等^[73]也证明接种AM真菌可以增加辣椒(Capsicum annuum) 的果实鲜重、大小(长度、宽度和花梗长度)、色泽、叶绿素含量、类胡萝卜素含量等，进而显著改善农作物果实品质(图 2)。

综上所述，AM真菌在有机农业发展中面临着良好的机遇，即可以通过多种方式，促进农作物吸收营养元素、改善土壤结构、提高农作物对干旱胁迫的耐受能力，以及提高宿主植物对病虫害的抗/耐性、抑制杂草生长、改善农作物的品质。但是，AM真菌在有机农业实际应用中尚存在一些限制性因素，如何促进AM真菌在有机农业生态系统中的功能是当前研究的重点，尚需加强以下领域的研究：

(1)优化有机肥料配比 在有机农业管理法规中，虽然其他类型的肥料，如农家肥料、堆肥、缓释型矿质肥料均允许施用，并且这些有机和无机肥料有益于AM真菌的繁殖，但是大多数有机农场并没有定期使用。此外，高P农家肥料(如鸡粪等)的过度施用，也不利于AM真菌的生长与繁殖，AM真菌的生态功能尚未得到有效发挥。因此，急需优化有机肥料配比，以期提高AM真菌的促生效益，降低有机农业的生产成本。

(2)AM真菌对植物病原物、植食性昆虫的抑制效应 研究证实，AM真菌具有调控植物与植物病原物、植食性昆虫互作的功能。但是，AM真菌对致病菌和昆虫的抑制效应相对缓慢，而且单一AM真菌或混合AM真菌对其影响不同，存在正效应、中性效应和负效应三种结果^[74]。因此，尚需开展温室和大田试验，系统研究AM真菌与不同植物病原物、植食性昆虫间的相互作用关系及其相关机制。此外，植物病原物与植食性昆虫对植物、菌根真菌的影响存在协同效应^[75]。因此，AM真菌对不同病原物+不同植食性昆虫+不同种类植物组合的相互作用和防控机制尚待深入研究。

(3)开展田间条件下AM真菌对杂草的防控机制研究 在有机农业生态系统中，耕作制度是控制杂草的一个关键部分，而少耕和免耕会导致多年生杂草数量的增加。因此，如何在有机农业生态系统中减少耕作频率的同时，能够有效控制杂草的生长，是当前限制有机农业发展的关键因素之一^[76]。虽然在温室条件下研究证明AM真菌可以有效控制杂草的生长，但是，温室可控生态系统并不能完全替代野外田间生境系统。因此，尚需在田间生境下，接种商业菌剂，进一步研究AM真菌在控制杂草方面的功能，以期减少耕作带来的负面影响。

(4)发展合理配套的轮作系统 在有机农业生态系统中，轮作能够满足作物的营养需求、有效控制病虫害的危害程度。同时，该措施也会影响AM真菌的多样性，合理的轮作可以增加AM真菌的生态功能。良好的菌根宿主植物，如车轴草(Trifolium spp.)、苜蓿(Medicago spp.)、野豌豆(Vicia spp.)等豆科作物种植均有利于AM真菌的建植和扩繁，提高AM真菌接种体在土壤中的传播潜力^[77]。菌根宿主植物收获后，马铃薯、玉米等菌根依赖性植物的种植可以充分的利用该潜力。但是，若种植非菌根依赖性植物，如芸薹属(Brassica)作物将极大地浪费AM真菌提供的益处，消耗地力。因此，在有机农业发展中合理的轮作已经成为当前研究的重点之一，研究如何在有机农业生态系统中设置配套的轮作系统，以期维持AM真菌多样性，为有机农作物提供更多的营养物质。

(5)建立宿主植物-AM真菌-土壤基质三者有效兼容的组合体 不同的AM真菌种类将会对宿主植物产生不同的促生效应。研究发现，即使是相同植物种植在同种土壤基质中，宿主植物对AM真菌的响应力也存在差异^[78]。因此，尚需精心选择接种体，以确保建立一个宿主植物-AM真菌-土壤基质三者有效兼容的组合体。此外，未来有机农业的研究，应将改善作物性状和AM真菌群落多样性作为一个整体开展试验。