动物时间分配与活动节律是动物行为学研究的重要内容^[1]。鸟类的时间分配与活动节律直接与其新陈代谢与能量需求相关，鸟类会在不同栖息环境和天气状况(如温度、湿度、日出日落时间)改变其时间分配与活动节律，以适应不同环境条件下的能量需求^{[2, 3, 4, 5]}。幼鸟因缺乏经验会表现出不同于成鸟的时间分配与活动节律^{[6, 7, 8]}。鸟类越冬期的主要行为一般与存活有关，觅食及其相关行为与存活密切相关，在鸟类越冬期通常占很大比例^[2]。因此，了解物种的觅食对策及其影响因子对该物种保护与管理具有极其重要的理论和实践意义^{[9, 10]}。鸟类的觅食行为会受食物资源丰富度、时段、年龄和人为干扰等多种因素的影响^{[7, 11, 12, 13, 14]}。最优取食理论表明，鸟类会在不同条件下采取特定的行为策略，以达到最佳的能量摄入效率^[15]。

灰鹤Grus grus是国家II级重点保护野生动物，列入《濒危野生动植物种国际贸易公约》 (CITES) 附录Ⅱ中^[16]。湿地国际2006年估计全球灰鹤种群为360000—370000只，其中，中国大陆越冬种群为10000—12000只^[17]。鄱阳湖地区为中国境内灰鹤重要的越冬栖息地，Li 等2011年冬季在鄱阳湖记录灰鹤8408只^[18]。灰鹤冬季的觅食地主要为农田和湿地草滩，其食性受当地食物资源的影响会发生变化^{[17, 19, 20, 21]}。鄱阳湖区近年来常见灰鹤由湖滩草洲转移至湖滨稻田中觅食收割后散落的谷物。灰鹤在自然湿地生境、玉米地等非稻田生境及笼养条件下时间分配及活动节律已有较多研究^{[11, 16, 17, 22, 23, 24, 25]}，但冬季稻田生境的食物资源特征、分布及变化规律与非稻田生境明显不同，灰鹤的行为分配模式及觅食行为必然发生较大变化。本文通过对鄱阳湖区稻田生境中灰鹤越冬行为的时间分配、行为节律和觅食行为进行研究，揭示越冬灰鹤在该生境条件下的行为模式、觅食行为特征和能量需求。本文还分析了环境因子(温度、日照长度、湿度)对灰鹤行为分配和觅食行为的影响，揭示灰鹤的生存对策，为该物种的保护管理提供科学的理论依据。

鄱阳湖(115°49′—116°46′E，28°11′—29°51′N)位于长江中游和下游交界处，长江南岸，江西北部，是中国第一大淡水湖^{[26, 27]}。鄱阳湖属典型的亚热带季风气候，夏季盛行偏南风，炎热多雨；冬季盛行偏北风，气温低而降雨少；年平均气温17.6℃，年平均降水量1450—1550mm，多集中于4—6月，年日照时数1258.8—1794.5 h，年平均相对湿度68%—74%^{[6, 28]}。鄱阳湖周边土地肥沃，拥有稻田面积为7.62×10⁵ hm²，是中国重要的商品粮基地之一^[28]。鄱阳湖每年枯水期间广阔的洲滩次第露出，湿地植被开始发育，湖泊水深也开始变浅，为鄱阳湖的越冬候鸟提供了大量的食物和良好的越冬环境，吸引了白鹤G. leucogeranus、东方白鹳Ciconia boyciana、白头鹤G. monacha、黑鹳Ciconia nigra、白枕鹤G. vipio、灰鹤、小天鹅Cygnus columbianus和白额雁Anser albifrons等在内的数十多万只水鸟来此越冬^{[18, 29]}。本次研究区域位于鄱阳湖东岸的鄱阳县，为笔者近年鄱阳湖水鸟调查时，稻田生境中灰鹤最多且集中的区域。调查点位于鄱阳县莲湖乡表恩村、茭溪村和向阳村附近的约400hm²的稻田内，与鄱阳湖冬候鸟越冬重要的栖息地之一——大莲子湖仅有围堤之隔(图 1)。每年稻田收割后谷粒散落其间，吸引了大量灰鹤来此取食，调查期间该稻田最多可见1000 余只灰鹤栖息觅食，是鄱阳湖区稻田生境觅食的越冬灰鹤种群的典型样地。

图 1 鄱阳湖调查区域示意图 Fig. 1 The survey area of Poyang Lake

图选项

2013年11月—2014年2月，借助SWAROVSKI (20—60×)单筒望远镜，采用瞬时扫描法对鄱阳湖稻田中灰鹤的行为进行观察，即每5min记录1次成鹤与幼鹤的行为类别^[6]。数量较多时，随机记录10—15只个体行为。采用焦点动物法，以1min为1抽样单元，每隔5min抽样1次灰鹤的啄食频率(啄食次数/min)和步行频率(步数/min)^[30]。由于灰鹤两次觅食的间隔期常伴随短时间警戒、修整和社会行为，将两次觅食之间发生的这些行为定义为觅食间隔行为。若长时间无觅食行为(>30s)，则放弃。根据鄱阳县湖畔冬季日出日落时间的实际情况，观察时间为每天07:00—17:30。环境因子(日最高温度(℃)、日最低温度(℃)、日照长度(min)、湿度(%))直接从江西省气象台发布的气象信息读取。

本次记录了灰鹤家庭群和聚集群的觅食行为。其中，家庭群由亲鹤和幼鹤组成，分2成、1成1幼、2成1幼和2成2幼4种形式。个体数量大于或等于5的群体定义为聚集群^{[16, 31]}。越冬期分越冬前期(10—11月)、中期(12月—翌年1月)、后期(2月)^[5]。将灰鹤越冬行为分为7类(表 1)^{[5, 17, 32]}。

以各行为发生频次占总行为频次的百分比测度行为时间分配，以各时间段内各类行为发生频次占总行为频次的百分比来测度日活动节律，时间分配与活动节律均以每天平均值计算^[32]。先用Kolmogorov-Smironov检验数据的正态性，若符合或能转换成正态分布的因素，则利用General Linear Model (GLM) 中的多因素方差分析(MANOVA)检验各环境因子间对主要行为分配和年龄组成、集群类型、越冬时期对啄食频率主效应及交互效应^[32]。使用单因素方差分析(one-way ANOVA)检验越冬各时期主要行为分配的差异。不符合且不能转换成正态分布的因素，则使用 Mann-Whitney U 检验(双独立样本)或Kruskal-Wallis H 检验(多独立样本)^[5]。利用偏相关分析环境因子(日最高温度、日最低温度、日照长度、湿度)对单一环境因子与其余因子在控制和不控制条件下单一环境因子对行为分配、啄食频率和步行频率的影响^[4]。采用Spearman相关性检验(双侧)啄食频率与步行频率、啄食频率和步行频率与时间、平均警戒次数与平均警戒持续时间的相关性。采用回归分析中的曲线估计(Curve Estimation)建立环境因子与行为分配之间的回归模型。文中数据表示为平均值±标准误(x±SE)，显著性水平设置为α=0.05。所有统计分析借助Excel 2007和SPSS19.0完成。

本研究共扫描1461次，15577只次，包括11272只次成鹤和4305只次幼鹤。觅食(64.09%)行为所占比例最大，其次为警戒(15.97%)、飞行(8.67%)和修整(7.37%)行为，其他各行为均不足3.00%。成幼鹤行为分配差异较大，成鹤的觅食(60.70%)和飞行(8.90%)行为低于幼鹤(70.21%、9.47%)，成鹤的警戒(19.05%)和修整(7.43%)行为高于幼鹤(14.21%、7.16%)(图 2)。

图 2 鄱阳湖稻田灰鹤成幼鹤行为分配 Fig. 2 Time budgets of adult and juvenile common cranes inhabiting rice fields of Poyang Lake

图选项

4种主要行为中，觅食行为比例在越冬前期、中期、后期逐渐增加，修整、警戒和飞行行为比例则逐渐减少(图 3)。觅食行为(F_2,11=32.929,P=0.000)和飞行行为(F_2,11=30.608,P=0.000)各时期差异极显著，修整行为各时期差异不显著(F_2,11=2.160,P=0.162)，警戒行为各时期差异显著(F_2,11=4.697,P=0.034)。

图 3 鄱阳湖稻田灰鹤4种主要行为在不同越冬期的变化 Fig. 3 The variation of common crane′s four main behaviors during different wintering stages inhabiting rice fields of Poyang Lake

图选项

GLM检验显示，各环境因子对行为分配的影响均存在极显著交互效应(P=0.00)。偏相关分析显示，总体上，觅食行为与日照长度(r=0.635,P=0.036,df=9)呈显著正相关，与湿度(r= -0.659,P=0.027,df=9)呈显著负相关；警戒行为与日照长度(r= -0.605,P=0.049,df=9)呈显著负相关；修整行为与日最低温度(r=0.760,P=0.007,df=9)、和湿度(r=0.808,P=0.003,df=9)呈极显著正相关，与日最高温度(r=0.603,P=0.050,df=9)呈显著负相关，与日照长度(r= -0.793,P=0.004,df=9)呈极显著负相关。其它行为与环境因子相关性不显著。

成鹤的觅食行为与日照长度(r=0.709,P=0.014,df=9)呈显著正相关，与湿度(r= -0.688,P=0.019,df=9)呈显著负相关；警戒行为与日照长度(r= -0.778,P=0.005,df=9)呈极显著负相关；修整行为与日最低温度(r=0.733,P=0.010,df=9)呈显著正相关，与日最高温度(r= -0.669,P=0.024,df=9)呈显著负相关，与日照长度(r= -0.755,P=0.007,df=9)呈极显著负相关，与湿度(r=0.776,P=0.005,df=9)呈极显著正相关。其它行为与环境因子相关性不显著(表 2)。

幼鹤的觅食行为与日照长度(r=0.655,P=0.029,df=9)呈显著相关，与湿度(r= -0.724,P=0.012,df=9)呈显著负相关。其它行为与环境因子相关性不显著。

本研究可用作行为节律分析的累计有效时间为14d(11月和12月份各4d，1月和2月份各3d)，总体上，灰鹤昼间各时段觅食行为保持较高水平，觅食高峰出现在11:00—11:59和17:00—17:30，分别为71.32%和70.58%，低谷出现在07:00—07:59，占54.74%；警戒行为昼间各时段波动不大，警戒高峰出现在07:00—07:59和16:00—16:59，分别为22.68%和21.77%，低谷出现在11:00—11:59，占12.58%；飞行行为高峰出现在07:00—07:59和10:00—10:59，分别为17.14%和11.14%；修整行为近似呈现“正态分布”，其最高峰出现在12:00—12:59，为10.29%，低谷出现在07:00—07:59和16:00—16:59，分别为2.24%和3.60%(图 4)。

图 4 鄱阳湖稻田灰鹤总体行为节律 Fig. 4 The overall behavior rhythm of common crane inhabiting rice fields of Poyang Lake

图选项

成鹤各时段行为节律的高峰与低谷出现时段和比例与总体状况相似。觅食行为2个高峰和低谷比例有所降低，分别为68.53%、69.19%和51.33%；修整行为高峰有所改变，出现在08:00—09:59和12:00—12:59(图 5)。

图 5 鄱阳湖稻田灰鹤成鸟行为节律 Fig. 5 The behavior rhythm of adult common crane inhabiting rice fields of Poyang Lake

图选项

幼鹤各时段的觅食行为比例均高于成鹤，高峰和低谷出现时段与成鹤相同，高峰时占80.89%和73.95%，低谷时占61.06%；警戒行为昼间各时段波动较成鹤大，警戒高峰出现在07:00—07:59、10:00—10:59和16:00—16:59，分别为16.13%、21.90%和16.69%，低谷出现在09:00—09:59和11:00—11:59，分别为9.98%和10.78%；飞行行为与成鹤相似；修整行为高峰出现在15:00—15:59，为21.07%，低谷出现在07:00—07:59、13:00—13:59和16:00—16:59(图 6)。

图 6 鄱阳湖稻田灰鹤幼鸟行为节律 Fig. 6 The behavior rhythm of juvenile common crane inhabiting rice fields of Poyang Lake

图选项

共观察稻田灰鹤越冬觅食行为数据571min，灰鹤平均啄食频率为(32.06±0.47)次/min。GLM分析显示，时段和集群类型对啄食频率的影响存在显著交互效应(F=2.037,P=0.034)。啄食频率与时间呈极显著负相关(r= -0.754,P=0.002,N=14)(图 7)。成鹤啄食频率((32.32±0.55) 次/min)略高于幼鹤((31.42±0.89) 次/min)，但差异不显著(F_1,569=2.541,P=0.112)。聚集群个体啄食频率((31.84±0.53) 次/min)略低于家庭群((32.71±1.01) 次/min)，差异也不显著(F_1,569=0.462,P=0.497)。各时段间啄食频率差异显著(F_10,560=2.337,P=0.011)，在08:00—08:59、09:00—09:59时段最高，分别达到(33.87±1.25)和(34.97±1.20)次/min，在16:00—16:59最低，为(27.58±1.39)次/min(表 3)。偏相关分析显示，啄食频率与湿度(r= -0.685,P=0.020,df=9)呈显著负相关，其它环境因子与啄食频率和步行频率无显著相关性(P>0.05)。

图 7 鄱阳湖稻田灰鹤啄食频率和步行频率的时间变化 Fig. 7 The temporal variation of peck and step rates for common crane inhabiting rice fields of Poyang Lake

图选项

稻田灰鹤越冬期平均步行频率为(6.55±0.35)步/min。啄食频率与步行频率呈极显著负相关(r=0.360,P=0.000,N=571)(图 8)。步行频率与时间相关虽不显著(r=0.521,P=0.056,N=14)，但随时间有一定的上升趋势(图 7)。由于步行频率不符合正态分布，未考虑交互效应的影响，成鹤步行频率((6.04±0.43) 步/min)极显著低于幼鹤((7.79±0.27) 步/min)(Z= -3.666，P=0.000)。灰鹤在聚集群((6.27±0.38) 次/min)中的步行频率低于家庭群((7.38±0.81) 步/min)，不同集群类型步行频率(Z= -1.556，P=0.120)和各时段间步行频率(χ²=10.086，P=0.433，df=10)差异均不显著(表 2)。

图 8 鄱阳湖稻田灰鹤啄食频率与步行频率相关分析 Fig. 8 Correlation between peck and step rates of common crane inhabiting rice fields of Poyang Lake

图选项

灰鹤觅食间隔中有短时间的警戒、修整及社会行为，其中警戒行为频次占95.56%。有些抽样单元灰鹤一直觅食，即无觅食间隔。有觅食间隔的抽样单元占总抽样单元的49.56% (N=283)，成鹤觅食间隔比例大于幼鹤，家庭群大于聚集群。有觅食间隔的抽样单元中，平均警戒次数为(1.37±0.04)次/单元，平均警戒持续时间为(6.02±0.37) s/单元。Spearman相关性检验显示，平均警戒次数与平均警戒持续时间呈极显著负相关(r= -0.444,P=0.000,N=283)。由于警戒次数和警戒持续时间不符合正态分布，未考虑交互效应，成幼鹤警戒次数差异显著(Z=-2.914,P=0.004)，但平均警戒持续时间显著不差异(Z= -0.334,P=0.738)。不同集群类型间警戒次数差异不显著(Z= -1.528,P=0.126)，但警戒持续时间差异显著(Z= -3.517,P=0.000)(表 3)。

鸟类行为时间分配是对当地环境条件的适应，也是影响动物行为的综合表现^[33]。高原地区低温环境增加鹤类的能耗，迫使其增加取食时间以满足越冬期较大的能量需求。丹顶鹤G. japonensis在人工湿地花费的警戒持续时间较原始滩涂高出近1倍^[3]。本研究中灰鹤觅食(64.09%)行为比例低于江苏盐城保护区的灰鹤(70.3%)、云南拉市海(高原湖泊生境)的灰鹤(75.53%)和西藏南部(高原湖泊及农田生境)的黑颈鹤G. nigricollis(73.0%)，与安徽升金湖(含农田生境)(60.4%)及上海崇明东滩(自然滩涂生境)的白头鹤(67.42%)相似，除盐城保护区的灰鹤(28.1%)外各次调查的警戒行为比例较为相似(14%—16%)^{[5, 16, 17, 34, 35]}。Jesús等研究发现，西班牙灰鹤从11月至翌年2月，警戒持续时间增加、觅食时间减少^[36]。Alonso等也发现越冬期间灰鹤的觅食时间逐渐下降，这与食物可利用性有关^[7]。本次研究中，灰鹤越冬期的觅食行为比例则逐渐增加，这与Zhou等的结果相似^[5]。主要因为(1)本次研究的稻田秋季(11月)收割后，散落的稻谷丰富度随着灰鹤、放牧家鸭等的取食逐渐下降；(2)降雨使原本在地表的稻谷埋入土中，灰鹤需要更多的时间来翻找食物，为了满足足够的能量需求，必须增加觅食时间以弥补觅食效率的降低；(3)刚到越冬地的越冬前期需要花费更多的警戒持续时间以适应不熟悉的环境，越冬后期需要增加取食以积累足够的能量用于迁飞和繁殖。

鹤类觅食行为常在上午及下午出现一个高峰^{[11, 16, 34, 35]}。本研究中灰鹤觅食高峰发生在11:00—11:59，这可能与灰鹤的夜宿地和觅食地分离有关，灰鹤常在07:00—07:59和10:00—10:59时段飞来此处觅食，故上午觅食高峰有所推后，拉市海越冬的灰鹤甚至表现出3个觅食高峰^{[11, 16]}。Alonso等研究发现，灰鹤上午比下午有更大的活动性^[11]。若将灰鹤的觅食、行走、飞行、社会行为归为活动性行为，则此次研究中上午(80.86%)和下午(79.54%)的活动性相似^[37]。

鹤类的越冬行为具有一定的基本规律，但常受气候因子、取食条件、水源及安全等因素的制约，在一定的时空范围内产生相应的适应性变化^{[3, 4, 26, 34]}。此次调查发现，修整、觅食、警戒行为会随多种或一种环境因子变化。笼养灰鹤在繁殖期也表现出理羽时间受天气状况影响显著的现象^[23]。孔德军等研究发现，气温高时黑颈鹤增加修整时间减少取食时间，气温低时则减少修整时间增加取食时间^[4]。白头鹤在寒冷及日照时间短时，可能会产生增加觅食时间，提高食物摄人量以弥补因抵御寒冷而导致的能量消耗的行为适应现象^[34]。但此次研究发现，温度并没有显著影响灰鹤的觅食行为时间分配，日照长度对灰鹤的影响与白头鹤相反。这可能由于各研究中温度的高低、日照的长短并不在同一个范围内且温度和日照长度对行为的影响并不一定呈线性关系，觅食行为时间分配与日照长度存在极显著的二次曲线关系(y=117.644-0.362x+2.79×10^-4x²；R²=0.891,F=44.765,P=0.000；y为觅食时间分配比例/%，x为日照长度/min)，与日最高温度存在显著三次曲线关系(y=0.286+0.01x²+5.7×10^-4x³；R²=0.587,F=7.812,P=0.008；y为觅食时间分配比例/%，x为日最高温度/℃)。由于为非线性关系，日照长度/日最高温度对觅食行为的影响为先减少/增加后增加/减少的趋势。这可能是环境因子对不同的物种影响效果不同，这些内容还有待进一步系统研究。

此次调查越冬灰鹤啄食频率与日本八代越冬白头鹤的啄食频率相似(约30 次/min)，远高于在崇明东滩自然滩涂环境的越冬白头鹤(约5次/min)^[34]。此次调查中啄食频率随着时间的推移逐步下降，而步行频率逐步上升，觅食时间分配逐渐增多。与Alonso等研究发现越冬期灰鹤觅食速率不断降低结果一致^[7]。这表明随着时间的推移，食物资源的可用性逐渐降低，致其啄食频率不断降低。最优取食理论表明鸟类会在不同条件下采取不同的行为适应以达到最佳的能量摄入效率，由于单位面积的食物丰富度下降，灰鹤必须提高步行频率在更大面积的区域找到足够的食物资源，同时增加觅食时间，弥补觅食效率的下降^[15]。12月的啄食频率略高于11月(表 2)，这可能是灰鹤为了适应飞翔，在迁徙过程中部分消化器官萎缩，刚到达越冬地消化器官尚未恢复，食物的消化和营养物质的吸收都受到了限制，其代谢能的摄入速率较低^{[38, 39]}。因此11月份灰鹤刚到达越冬地的啄食频率并未达到最大值，随着消化器官的恢复，12月份啄食频率有所上升。

幼鹤由于缺乏经验，一般需要亲代抚育以提高其存活率，并增加取食时间获得足够的食物摄取率^{[7, 8]}。此次研究发现，幼鹤比成鹤花费更多的时间取食和更少的时间警戒，与多数研究相似^{[7, 8, 17, 32]}。越冬期间，家庭群中的个体通常比聚集群中的个体利用更少的时间取食和更多时间警戒，说明较大的群体规模可以降低个体面临的捕食风险^[16]。从取食间隔中的警戒次数与警戒持续时间看，成鹤花费在警戒的时间多于幼鹤，在家庭群中的个体警戒持续时间多于在聚集群中的个体，与以往研究结果相符^{[5, 7, 8, 22, 32, 36]}。

本次调查时间为1个越冬期，但本文的很多结果均与其他研究结果类似，如灰鹤高的觅食时间和15%左右的警戒时间^{[5, 16, 17, 34, 35]}；越冬期间灰鹤的觅食时间逐渐增加^[5]；上午和下午各出现一个觅食高峰^{[11, 16, 34, 35]}；成幼鹤的取食和警戒时间差异^{[7, 8, 17, 32]}等。因此，本文的结果具有普遍意义和科学价值。此外，越冬水鸟的行为研究时间一般均为1个越冬期^{[2, 4, 5, 6, 32, 37]}。

(1)鄱阳湖滨稻田为灰鹤等候鸟提供了重要的越冬觅食地和食物来源，应重视并加强对稻田生境鹤类的保护和管理，规范滨湖地区稻田的农药使用和尽量减少越冬期人为活动(放牛、牧鸭)对鹤类的干扰。可在灰鹤经常活动的区域划规范放牛和牧鸭生产(尤其是取食高峰的11:00—11:59和17:00—17:30)，以减少人为干扰对越冬灰鹤行为的影响，也可考虑在稻田中预留小部分稻谷不收割，以保证越冬后期的食物供应；(2)深入研究环境因子对灰鹤行为的影响，理清环境因子变化对灰鹤行为的影响模式，可尝试系统收集行为数据后，建立该地区环境因子对行为分配的影响模型，预测环境变化对灰鹤生存状况的影响，为灰鹤和其他鹤类的保护提供参考依据。