植物功能性状是植物长期进化过程中适应不同环境的结果，它能客观的表达植物对外部环境的适应性^[1]。植物通过调节和改变自身的某些功能性状来适应环境变化，在环境筛选作用下形成了不同的生长、繁殖、防御等生存策略。植物功能型(PFTs)是共同分享一套关键的植物功能性状的植物组合^[2]，对同一环境产生相同响应，对主要生态系统过程有相似作用^[3]。植物功能型组成差异可以直接反映植物群落生态演替过程，及影响植物形成和分布的外在环境因素^[4]。已有研究表明，随着植被恢复时间的延续，气候、土壤等环境因子及生物间的相互作用都在某种程度上朝着一定的方向变化^[5]。不同退耕年限退耕地的环境差异以及不同生物间的相互作用，会导致各阶段的植物功能型组成不同。对于植物功能型的分类，不同的科学家从不同的角度采用不同的方法来进行划分^{[6, 7]}。近年来，越来越多的生态学家重视用植物性状来划分植物功能型，植物功能型的划分标准和功能性状的选择是功能型划分的关键^{[6, 7]}。

近年来，黄土高原的植被与生态恢复工作取得了很大的进展，但植物种类的选择与物种的组合问题，一直没有得到有效解决。如何遵循并利用植被演替规律，使脆弱生境条件下的植被能够持续恢复，建立起能够自我更新的人工植被生态系统，并不断向更复杂的方向演替，仍然是该区域生态恢复工作面临的主要问题^[8]。针对这些问题，相关研究认为，黄土高原的植被建设应该遵循植被的自然演替规律，按照不同的演替阶段进行植物物种的选择，以通过人工植被与自然修复相结合的途径实现真正的“人工促进植被天然更新”^{[9, 10]}。黄土丘陵区植被恢复过程中的群落演替特征方面已开展了大量研究，主要集中在植被恢复过程中不同演替阶段的物种组成与群落结构特征^{[11, 12]}、植被恢复过程中物种多样性变化^{[13, 14]}、演替序列研究^{[15, 16]}、撂荒地群落分类与排序^{[17, 18]}等方面，这些研究表明，在不同的演替阶段群落的物种组成是不同的，并从土壤环境变化等方面对物种组成变化进行了解释，但少有研究分析植物生存对策随演替阶段的变化。实际上，植物群落中处于不同演替地位的物种在生存策略上存在明显差异，这种差异决定着群落的演替动态^[19]。因此，揭示群落植物功能型组成随植被恢复时间的变化，了解不同退耕年限植物对环境的适应策略，可为深入了解植物群落演替规律，预测植物群落的演替趋势提供重要依据。鉴于此，本研究试图以延河流域森林草原区处于不同退耕年限的植物群落为研究对象，依据植物功能性状采用数量分类方法将全部物种划分为3个功能型,并探寻植被恢复过程中植物功能型组成随退耕年限的变化规律，探讨植被在不同恢复阶段的适应策略，为黄土高原植被恢复与重建提供理论依据。

延河流域位于陕西省北部，是黄河中游河口镇-龙门区间的一级支流。从东南向西北，植被分布具有明显的地带性规律，可分为森林区、森林草原区、典型草原区3个植被区^[20]。研究区位于延河流域中部森林草原区，地处黄河中游安塞县境内，东接子长、延安，北连靖边，南与甘泉接壤，经度109°2′ 92″—109°20′29″ E,纬度36° 43′1″—37° 8′ 61″ N,海拔495—1795 m。该区属大陆性季风气候，年平均降水量约 505 mm，降雨年内分配不均，多集中发生在7—9月份，且多暴雨。研究区内水土流失严重，土壤侵蚀模数大致在 4×10³—115×10³ t km^-2 a^-1。该流域从 1999 年开始生态恢复实验，形成了从1年到50多年的不同演替阶段的草本植物群落，多数荒坡因过度放牧而成为退化草地^[21]。分布较广，多度较高的植物物种有白羊草(Bothriochloa ischaemum)、长芒草(Stipa bungeana Trin)、铁杆蒿(Artemisia sacrorum Ledeb)、茭蒿(Artemisia giraldii Pamp)和达乌里胡枝子 (Lespedezadavurica (Laxm.) Schindl)等^[13]。

Diaz Barradas^[6]等认为应该采用易于测量的植物性状代替难测量的性状对植物功能型进行分类，如采用比叶面积反映植物的相对生长速率，能够更容易对生态系统功能进行评价。植物叶片是植物进行光合作用的主要器官，叶片功能性状具有相对稳定性，易测量、能很快量化，各因子间的相互关系在各种植物种群和群落中具有相似的格局，能反映植物对各种环境因子的生态适应性；植物细根作为植物营养吸收的主要器官，也可以承载一定的环境信息，比如比根长常被看作是地下的比叶面积，可以反映植物的相对生长速率^{[22, 23, 24, 25, 26]}。比叶面积和比根长可以看作表征植物生长的性状，叶组织密度和根组织密度可以看作表征植物防御策略的性状，比叶面积与叶组织密度、比根长与根组织密度的负相关关系，可以反映植物用于生长和防御的投资，植物在生长和防御策略之间的权衡。叶片氮含量和细根氮含量可以反映植物地上和地下部分的生长状况，受养分胁迫的状态^[26]。本文重点分析植物群落演替过程中物种对环境适应策略的改变，Grime^[27]认为植物生活史的巨大不同来源于所承受的环境压力(限制光合作用的因素和干扰)，根据这一理论，将植物生活对策分为三种类型，即Grime的“C-S-R”三角对策。适应低干扰和低压力的“竞争型”，适应低干扰高压力的“胁迫忍耐型”，和适应高干扰和低压力的“干扰容忍型”。因此，本文选择易于观测且能够不同程度反映植物在环境变化过程中所采取的适应对策的7项叶片和细根性状指标，所选性状指标及其指示意义见表 1。

Gitay和Noble^[7]认为植物功能型的分类方法有3种：即主观分类方法，演绎分类方法和数量分类方法。其中，数量分类方法的客观性较强，比前两种途径更容易让人接受^[28]。本研究依据7项功能性状，采用数量分类的方法，进行聚类分析，对植物功能型进行分类。由于植物功能型划分目前还没有一个统一而明确的标准或方法，希望通过本研究能够为植物功能型的划分提供合理的参考。

采用时空代换的方法，在研究区内选择不同退耕年限的退耕地和撂荒地，以自然恢复且长势良好的植物群落为研究对象，研究植被恢复过程中植物功能型物种数量随退耕年限的变化规律。每个时间序列采取多点重复调查来增加样本数量，从而减少样地选择时主观因素的干扰和现实条件的限制所产生的误差。本研究于2012年7—9月份进行调查，共选择退耕地和撂荒地33 块，根据研究区植被自然恢复的群落特征和数量分布，演替的时间序列大体为0—6a、8—15a、16—22a、25—40a和40—50a。通过查阅资料和咨询农户的方式，来确认每个样地恢复前的土地利用状况，以保证每个样地的时间序列都是在退耕后形成的。根据各时间序列中群落的分布情况，每个时间序列选取7 个左右样点进行调查。样地的设置采用典型采样法，乔木林地样方大小设置为10 m×10 m，灌木和草本的样方大小分别为5 m×5 m和2 m×2 m，每个样地重复3 次。

调查时每种植物取3 个植株，每个植株上沿东西南北四个方向采取10—15 片光照条件良好、完全伸展且没有病虫害的叶片。对调查的全部物种用电子游标卡尺(精度0.01)测量每片叶子的厚度，测量时避开叶脉，在叶片前、中、末端分别测量叶片厚度，然后取其平均值，即为叶片厚度。在每株植物的根部用铁铲在10—20 cm范围内挖取30 cm深的土块，然后清理掉附带土壤和杂质，采集直径小于2 mm的细根。将采集的样品用自封袋编号封装后放入车载冰箱保存，用于室内分析。用扫描仪将平展的叶片进行扫描，然后用图像分析软件IPP(image pro-plus)根据扫描图片的像元数计算叶片面积。将带回的细根(直径＜2 mm) 用清水洗掉附着的泥土并去除根毛，用精度为 0.01 mm的电子游标卡尺测量10 条细根的长度，将新鲜洗净的细根完全侵入盛水的量筒约5 s，读取量筒中水增加的体积即为根体积(排水替代法)。然后将叶片和细根样品放入80 ℃的烘箱内烘干48—72h，用精度为万分之一的天平称取叶片和细根的干重。最后用所测得的数据计算各植物功能性状，比叶面积(SLA)=叶面积/叶干重(mm²/mg)；叶组织密度(LTD)=叶干重/叶体积(mg/mm³)，其中，叶体积(LV)=叶面积×叶厚度；比根长(SRL)= 根长/根干重(m/g)，根组织密度(RTD)=根干重/根体积(mg/mm³)。将烘干的叶片和细根样品粉碎，用H₂SO₄-H₂O₂法消解，采用凯氏定氮仪法分别测定植物叶片全氮含量LN (g/kg)和细根的全氮含量RN (g/kg)。

土壤水分采样，每20 cm取样1次，取样深度为5 m。土壤养分采取S形随机采样，每个样点6 个重复，分0—20、20—40和40—60 cm 3 个层次混合后进行分析。土壤有机质采用重铬酸钾容量法-外加热法测定，土壤全氮采用凯氏定氮仪法，有效氮采用碱解扩散法，全P和速效P采用钼锑抗比色法，速效K采用原子吸收光谱法进行测定。

首先，采用组间关联聚类法对本研究所采集的全部物种进行探索性分类，依据7 项植物功能性状(叶厚度、比叶面积、叶组织密度、叶氮含量、比根长、根组织密度和根氮含量)间的差异，根据分类间距离小形成类的相似性大，分类间距离大形成类的相似性小的原则，将39 个物种划分成不同功能型。聚类的度量方法采用平方Euclidean距离法，并将所有数据用Z得分数据转化法进行标准化处理。利用单因素方差分析和Post Hoc多重比较(Duncan)对3 个功能型植物功能性状的差异进行比较，再分析植被恢复过程中植物功能型物种数量随退耕年限的变化规律。本文所有统计分析都在SPSS 17.0软件下完成。

本研究共调查了33 个样地。分别对不同恢复时间序列的群落盖度、土壤水分、土壤养分做单因素方差分析，结果表明，随恢复时间的延长，群落盖度显著增加。土壤水分在不同时间序列间差异不显著(P>0.05)，全N、有效N和速效K差异极显著(P<0.001)，有机质变化较显著(0.001<P<0.01),全P和速效P变化不显著(P>0.05)。表 2为植被恢复过程中群落盖度、土壤水分、土壤养分变化方差分析结果。土壤水分和土壤养分为不同土层厚度的平均值。结果表明，植被恢复过程中，除P以外，土壤有机质、全N、有效N、速效K都随植被恢复时间而呈增加趋势。而对植物群落演替变化影响较大的外部干扰,如放牧、砍伐等现象，在退耕还林(草)政策实施后，基本上不存在，因此本文假设群落演替的外部干扰恒定，群落演替只是植物与环境相互作用的一个过程。

本研究共调查了44 个物种，隶属16 科35 个属。对所有样品的叶厚度、比叶面积、叶组织密度、叶氮含量、比根长、根组织密度和根氮含量7 个植物功能性状值进行描述性统计(表 3)。结果表明，物种水平上的7 项植物功能性状值的变化范围均较大。

采用组间关联聚类法对本研究所采集的物种(筛选掉频率小于3 的物种，剩余的39 种植物)进行探索性分类，将39 个物种依据7 项植物功能性状的差异划分成不同功能型。聚类结果以树状图的形式输出(图 1)，从虚线处将所有物种划分为3 个类。为进一步比较分析植物功能性状在不同功能型间的差异，根据聚类分析的结果，对不同功能型植物的功能性状进行单因素方差分析(表 4)。

图1 延河流域森林草原区39个物种的组间聚类树状图 Fig.1 Clustering analysis of 39 species in a forest-steppe zone in Yanhe River catchment

图选项

聚类分析与方差分析结果显示，第一类包括二裂叶委陵菜(Potentilla bifurca)，菊叶委陵菜(P.tanacetiflolia Willd)，长芒草(Stipa bungeana Trin)，丛生隐子草(Cleistogenes caespitosa Keng)，地锦(Parthenocisus tricuspidata)，尖叶胡枝子(Lespedeza juncea)，铁杆蒿(Artemisia gmelinii)，白羊草(Bothriochloa ischaemum)，猪毛蒿(Artemisia scoparia Waldst. et Kit.)，赖草(Leymus secalinus (Georgi) Tzvel)，亚麻(Linum usitatissimum)，丁香(Syringa pekinensis)，大针茅(Stipa grandis)，地黄(Rehmannia glutinosoa)，杠柳(Periploca sepium)，阴行草(Siphonostegia chinensis)，阿尔泰狗娃花(Heteropappus altaicus)，灌木铁线莲(Clematis fruticosa)，酸枣(Zizyphus jujuba)，茭蒿(Artemisia giraldii)，芦苇(Phragmites communis)，角蒿(Incarvillea sinensis)，蒙古蒿(Artemisia mongolica)，达乌里胡枝子(Lespedezadavurica (Laxm.) Schindl)，其共同特征为具有较小的叶片氮含量与细根氮含量。第二类包括柠条(Caragana intermedia intermedia),沙棘(Hippophae rhamnoidessi)，野豌豆(Vicia sepium)，砂珍棘豆(Oxytropis gracillima)，刺槐(Black Locust)，唐松草(Thalictrum aquilegifolium L. var. sibiricum Regel)，糙叶黄耆(Astragalus scaberrimus Bunge)，狼牙刺(Sophora davidii)，草木樨状黄耆(Astragalus melilotoides)，甘草(Glycyrrhiza uralensis)，披针叶黄华(Thermopsis lanceolata)，第二功能型植物共同特征为拥有较大的叶氮含量与细根氮含量，较小的比叶面积与比根长。第三类包括小蓟(Circium segetum)，香青兰(Dracocephalum moldavical),猪毛菜(Salsola collina Pall)，沙打旺(Astragalus adsurgens Pall)，这些植物的共同特征为拥有较大的比叶面积和比根长，较小的叶组织密。

根据植被自然恢复的群落特征和数量分布，对不同退耕年限序列(0—6a、8—15a、16—22a、25—40a和40—50a 5个阶段)的3 个功能型物种数量的变化进行统计分析(表 5)，结果表明，5个恢复阶段中，功能型Ⅱ和功能型Ⅲ的物种数占全部物种数的百分比都处于相对较低的水平，并且随恢复时间的延长逐渐降低。其中，功能型Ⅱ由恢复初期的25%降到恢复后期的15%，功能型Ⅲ由恢复初期的14%降到恢复后期的5%，这种变化说明：植被恢复后期，随着物种对资源的竞争加剧，部分功能型Ⅱ和功能型Ⅲ的植物不能很好地适应环境的变化而逐渐被淘汰。而功能型Ⅰ从恢复初期就占据着绝对的优势，并随恢复时间的延长而进一步扩大其在群落中的优势地位。在恢复初期(1—5a)，功能型Ⅰ的物种数量占全部物种的61%，当植被恢复进行到40—45a时，功能型Ⅰ植物占全部物种的80%。表 5描述了植被恢复主要时间序列与优势物种，及三种功能型在植被自然恢复主要时间序列中的相对比重，优势物种指重要值大于20%的物种。

植物生态学家在对植物与环境关系的研究中发现，植物功能性状与植物的生存策略和资源利用能力密切相关^{[34, 35]}。本研究根据叶厚度、比叶面积、叶组织密度、叶氮含量、比根长、根组织密度和根氮含量7 个植物功能性状，将具有相似功能性状的植物用组间关联聚类分析分为三个功能型。其中，功能型Ⅰ的植物具有较小的叶片和细根氮含量。功能型Ⅱ的植物拥有较大的叶片氮含量和细根氮含量，较小的比叶面积与比根长。功能型Ⅲ植物拥有较大的比叶面积和比根长，较小的叶组织密度。比叶面积和比根长是代表植物地上和地下竞争力的形态指标^[13]。比叶面积是一个衡量植物相对生长速率的重要参数，而比根长通常被看做是地下的比叶面积，通常拥有较高的比叶面积和比根长的植物被认为具有高的水分和养分潜在吸收率，具有相对更高的竞争力，相对生长速率较高^{[26, 30]}。植物叶片和细根组织密度与植物的防御能力有关，高组织密度的植物将更多的干物质储备用于防卫结构(防虫食、防止过度失水等)的构造，叶组织密度高的植物分配较多的氮来增强细胞壁韧性以防止高温造成的叶片损伤或者失水过多^{[31, 32]}。比叶面积和叶组织密度都与植物的耐旱力有关，在干旱和贫瘠环境下，植物通过采取降低比叶面积的策略，可以增加叶片内部水分向叶片表面扩散的距离或阻力，以此来降低植物体内的水分损失^[36]，比叶面积减小，叶片体积相应减小，使得叶组织密度增大，以此防止失水过多。高的叶片和细根氮含量说明植物生长状况良好，容易构建含氮量较高的内环境来适应贫瘠的外部环境，具有较高的维持体内养分平衡的能力来对抗资源贫瘠的环境^{[37, 38]}。功能型Ⅰ植物叶片和细根氮含量不高，说明土壤中可供利用的养分不足，功能型Ⅰ植物受养分胁迫最为严重。但本研究区域功能型Ⅱ植物虽然拥有较大的叶片氮含量和细根氮含量，生长速率却不是最大的，功能型Ⅱ植物全部为豆科植物，豆科植物在延河流域分布非常广泛，但是由于延河流域气候干旱，尤其是森林草原区，植物叶片氮磷比达到17.57^[39]，当叶片氮磷比大于16时，植物生长主要受磷的限制^[40]，相对于其他植物，豆科植物生长受磷的限制更大。这主要是由于环境提供的可以供植物直接吸收和利用的活性P比N更少^[41]。所以功能型Ⅱ植物用于防御的投资大于生长的投资。本研究中，将3个功能型分别对应C-S-R策略的3个次级对策，功能型Ⅰ植物养分含量偏低，生长受到氮和磷的限制，生长速率处于中间水平，偏向于“胁迫-干扰型”，功能型Ⅱ植物能够通过维持体内的养分平衡的方式对抗资源贫瘠或干旱的环境，但是生长受到磷的限制，偏向于“胁迫-竞争型”对策，而功能型Ⅲ植物吸收大量的营养和资源用于生长，偏向于“竞争型”。

对三种功能型物种数量在不同植被恢复时间序列所占比重进行分析(表 5)，结果表明功能型Ⅰ胁迫-干扰型对策的植物一直占据着优势地位，并且随恢复时间的延长，其所占比重呈上升趋势，而功能型Ⅱ胁迫-竞争型与功能型Ⅲ竞争型在各阶段所占比例逐渐下降。这是因为在植被恢复初期，种间竞争处于较低水平，一年生草本植物的周期性腐烂使土壤中的有机质、全氮、速效氮以及速效钾等养分含量呈上升趋势(表 2)，植物可利用资源相对丰富，为植物生殖繁衍提供了可能。但是，随着植被自然恢复时间的延长，物种数量增加，群落盖度增加，而且所选样地从退耕或撂荒后没有自然的(火烧等)或人为的干扰(放牧等)发生，使得植物对土壤水分、光照等资源的争夺逐渐加剧，对养分的消耗速率大于养分的积累速率^[42]，部分忍耐力和防御力较低的植物从群落中消失。对不同恢复时期土壤养分的研究表明，随着植被恢复时间的延长土壤养分中除磷外的其他养分都呈增加趋势，养分含量的增加从侧面反映出土壤侵蚀与养分淋失作用逐渐减小，植被对养分的固定作用在加强，为功能型Ⅰ植物的生长创造了更良好的生存环境。但是养分含量的增加远远不够，功能型Ⅱ和功能型Ⅲ中部分物种被逐渐淘汰。尤其是功能型Ⅱ植物生长受磷的限制非常大，而土壤中可供植物吸收的磷并没有显著增加，限制了功能型Ⅱ植物的生长和繁殖。王国宏^[43]对黄土高原3—149a的植被次生演替过程的研究，认为在该时间序列的演替早期阶段植物群落的优势种以胁迫干扰型生活对策的物种为主，因为群落与环境之间的相互作用还没有将环境改善到能够使植物的生存环境不存在胁迫的程度。因此功能型I物种在本研究的整个演替时间序列中都处于优势地位。

功能型Ⅰ内部的优势物种随着植被恢复时间的延长，发生着从猪毛蒿+赖草→达乌里胡枝子+铁杆蒿+长芒草→长芒草+铁杆蒿→铁杆蒿+白羊草+达乌里胡枝子→大针茅+铁杆蒿+达乌里胡枝子依次替代的变化。在退耕开始后，主要由传播能力强的先锋物种占据着主要地位，植物枯落物与根系活动减少了退耕地的水土流失，从而使土壤养分含量逐渐增加，进一步加快多年生草本与半灌木物种(长芒草、达乌里胡枝子等)的入侵。功能型Ⅰ内部优势物种的这种变化趋势与焦菊英^[44]和温仲明^[45]的研究结果相一致。从表 6中可以看出，功能型Ⅰ内部的主要优势物种的比叶面积随退耕年限的增加呈显著下降趋势。恢复早期优势物种的叶片和细根的氮含量也比恢复后期优势物种的大。对不同恢复阶段的优势物种植物功能性状值与环境因子做回归分析(表 7)，表明对该区域优势物种植物性状影响最大的因素是土壤磷含量、土壤水分和土壤氮含量，表 2中提到，该区域5个恢复阶段，土壤磷含量和土壤水分变化并不显著，土壤全磷含量呈先增加后减少的趋势，土壤有效磷含量呈先减少后增加的趋势，土壤水分也呈先增加后减少的趋势，但是这些微小的变化足以影响植物的生长和生存^[46]。植物根系所吸收的磷会被分配到细胞中的核糖体RNA，核糖体RNA能够合成蛋白质以维持植物的正常生长，土壤中磷元素有效性的高低会直接影响植物的生长速率^[47]。黄土高原地理位置特殊，年均降雨量差别很大，使水分成为该区域植被生长的限制性因素，尽管其他土壤养分含量的增加，有利用植物的生长，但是磷和水分亏缺会抵消其他养分对植物的影响^[47]。这与习新强^[48]对喀斯特山区植物功能性状变异的研究结果一致。这表明，随着演替的进行，虽然土壤养分含量有所增加，但生物间相互竞争更加激烈，植物对环境的适应策略发生了改变，即能够高效利用资源且抗胁迫能力强的物种代替了以快速传播为适应策略的物种。

在植被自然恢复过程中，由于光照、土壤水分和养分条件等环境因素和生物间相互作用的影响，不同恢复阶段的植物功能型物种数量不同，不同功能型植物采取的适应策略不同。本研究中，虽然土壤养分含量整体上随着植被自然恢复时间的延长而呈上升趋势，但是植物的生存环境并未改善到不存在干扰与胁迫的程度，因此，在植被恢复初期的四五十年内，胁迫-干扰型策略的植物占据着绝对优势。随着植被恢复时间的延长，能够高效利用资源且抗胁迫能力强的物种代替了以快速生长和传播为适应策略的物种。研究不同植被恢复阶段的植物功能型的组成以及植物的适应策略，对于遵循植被的自然演替规律选择适宜物种进行生态恢复工作，具有重要意义。盲目的将一些物种大范围的人工引进，并不能取得良好的生态效益,所以要根据不同演替阶段不同功能型类别来选择合适的物种。本研究为黄土高原植被恢复建设提供了一定的理论依据，但植被恢复过程相当漫长^[43]，仅40、50 年的植被变化趋势很难确定植物功能型组合在演替过程中的变化，进行长期的植被演替研究，才能更深入地了解植物对环境变化的响应机制和适应策略。

致谢： 中国科学院水土保持研究所安塞水土保持综合试验站对野外工作给予支持,西北农林科技大学资源环境学院测试中心对实验分析给予帮助。