生态学报  2014, Vol. 34 Issue (2): 282-293

文章信息

王家利, 王芳
WANG Jiali, WANG Fang
盐湖微微型浮游植物多样性研究进展
Biodiversity and research progress on picophytoplankton in saline lakes
生态学报, 2014, 34(2): 282-293
Acta Ecologica Sinica, 2014, 34(2): 282-293
http://dx.doi.org/10.5846/stxb201303040337

文章历史

收稿日期:2013-3-4
修订日期:2013-9-3
盐湖微微型浮游植物多样性研究进展
王家利1, 2, 王芳1     
1. 中国水利水电科学研究院 流域水循环模拟与调控国家重点实验室, 北京 100038;
2. 山东江河湿地研究院, 莱芜 271100
摘要:盐湖在地球表层分布较广,中国是世界上盐湖分布稠密的国家。尽管盐湖生态环境极端恶劣,但它们依然是陆地特别是高原生态系统中十分重要的组成部分。微微型浮游植物(Picophytoplankton)通常是指粒径在0.2-3 μm之间的光合自养型浮游生物,在这一生态类群中既有原核生物也有真核生物。微微型浮游植物不仅是海洋生态系统中生物量和生产力的最重要贡献者,也是盐湖生态系统最重要的组成部分。最近的调查数据显示,在东非Bogoria 和 Nakuru苏打盐湖中微微型浮游植物的生产力占整个浮游植物生产力的53%-68%。迄今为止,对盐湖微微型浮游植物多样性的研究多集中于盐田(Solar salterns)、盐池(Saline ponds)以及碱湖(Soda lakes)等超盐水体中;超盐盐湖中最常见的微微型浮游植物主要是蓝细菌(Cyanobacteria)类群,包括席蓝细菌属(Phormidium)、节旋藻属(Arthrospira)和隐杆藻属(Aphanothece)。分子生物学的研究显示,低碱浅水盐湖中微微型浮游植物具有丰富的多样性,主要类群是微微型原核浮游植物,还有部分种类与真核藻类质体序列高度相似。盐湖生态系统中微微型浮游植物群落结构演替变化的研究已经逐渐引起更多研究者的关注。已有的研究资料显示,水体矿化度是影响微微型浮游植物平面分布及群落结构组成的重要因子;光照、营养成分和温度等也会影响盐湖水体中微微型浮游植物平面分布及群落结构组成。综述了国内外对不同类型盐湖生态系统中微微型浮游植物多样性研究的概况,探讨了不同地理区域各种盐湖中微微型浮游植物群落结构的演替变化,并就我国未来加强盐湖中微微型浮游植物多样性构成、分布与变动及驱动变化的因子等研究提出了建议。
关键词盐湖    浮游生物    微微型浮游植物    
Biodiversity and research progress on picophytoplankton in saline lakes
WANG Jiali1, 2, WANG Fang1     
1. State Key Laboratory of Simulation and Regulation of Water Cycle in River Basin, China, Institute of Water Resources and Hydropower Research, Beijing 100038, China;
2. Institute of Shandong River Wetlands, Laiwu 271100, China
Abstract:Saline lakes are widely distributed on the surface of the earth, with a relatively high density of salt lakes recorded in China. Saline lakes are often productive and comprise an important part of the highland ecosystem, since they harbor many novel prokaryotic microorganisms under harsh environmental conditions. However, little research has been conducted in these systems, and understanding about the community diversity and dynamics of picophytoplankton assemblages in such environments is limited. Picophytoplankton, defined as phytoplankton with a diameter less than 0.2-3 μm and composed of both prokaryotes and eukaryotes, not only play a crucial role for primary productivity in marine ecosystems, but also in saline lake ecosystems. Recent survey data suggest that picophytoplankton contribute from 53%-68% of the productivity in the total phytoplankton community in Lake Bogoriau and Lake Nakuru in East Africa. Biodiversity research of picophytoplankton has mainly focused on hypersaline lakes, such as solar salterns, saline ponds, and soda lakes. The most dominant taxa included Arthrospira, Phormidium, and Aphanothece, known as cyanobacteria in hypersaline lakes. Molecular analyses revealed significant genetic diversity in hyposaline soda lakes. After cloning and sequencing, the results found that the majority of the retrieved sequences belonged to prokaryotic picophytoplankton, while the others showed high similarity with eukaryotic algal plastids. Research on the picophytoplankton community patterns and seasonal succession in saline lakes has been attracting the attention of more and more scientists in recent years. Total dissolved solids were identified as the predominant factor structuring the spatial distribution of picophytoplankton. Light intensity, nutrient composition, and temperature also affected the spatial distribution and community composition of picophytoplankton. In this paper, the biodiversity patterns, spatial distributions, and community succession of picophytoplankton within different geographical regions were compared and summarized through literature reviews. Our results highlight the importance of more comprehensive investigation about the diversity, distribution, and ecological role of picophytoplankton in saline lakes at the national level in China.
Key words: Saline lake    plankton    picophytoplankton    

盐湖是湖泊中一种重要类型,指含盐量较高的咸化湖泊,它是在特定自然地理与地质环境下形成的。盐湖可分为狭义盐湖和广义盐湖,狭义盐湖就是指水体矿化度(TDS)为35 g/L以上的湖泊;广义盐湖是指水体矿化度大于3 g/L的各类湖泊,或称为非海源性盐水湖(Athalassic saline waters)或内陆盐水湖(Inland saline waters)[1, 2]。中国盐湖数量众多,约有1500多个,是世界上少数现代盐湖发育的国家之一。盐湖具有丰富的矿产资源和生物资源,尽管中国境内盐湖生物区系组成有了一些研究资料,但是还存在很多问题特别是对一些超盐水体中个体微小的浮游生物尚缺乏系统研究[1]。近几年,微微型浮游生物以其对于海洋初级生产力以及微型生物食物网的突出贡献,引起人们极大关注[3, 4, 5]。 “微微型浮游生物”并不是分类学上的专业术语,而是根据其生活方式的类型而划定的一种生态群[6]。微微型浮游生物中部分浮游生物是光合自养型生物,部分研究者将这类生物称作微微型浮游植物(Picophytoplankton)[3, 5, 7]。微微型浮游植物个体虽小,但生物量极大,在热带和温带海洋中的微微型浮游植物聚球藻(Synechococcus) 丰度的平均值通常在103—105 个/mL,在黄海近岸水体它的丰度可以达到 3.2×104 个/mL,在西太平洋微微型真核浮游植物的最高丰度也达到104 个/mL。在贫营养海域,对叶绿素总量贡献为70%的微微型浮游植物,对初级生产力的贡献可达80%[5]。越来越多的研究证据表明,微微型浮游植物才是海洋生态系统中最重要的初级生产者;最近的研究显示,微微型浮游植物也是非海洋生态系统的重要组成部分,例如在某些苏打盐池中,小于或等于3 μm的微微型浮游植物占整个水体生物量和初级生产力的90%—100%[8, 9]。本文将系统阐述国内外有关浮游生物类群划分的研究进展以及微微型浮游植物相关概念的历史沿革,重点综述盐湖生态系统中微微型浮游植物多样性以及微微型浮游植物群落结构的演变。

1 微微型浮游植物是一个生态学概念 1.1 浮游生物类群

自从1979年鉴定出聚球藻以来,至今的研究已证实微微型浮游生物在世界各大海区广泛分布。自然界中微型浮游生物种类和数量如此众多,以至于研究者在分析其遗传多样性、丰度以及动态分布时很难按照传统的分类方法给出一个较全面的概况[6]。迄今为止,对于微型浮游生物的划分一直存在很大争议。一般认为在海洋微型食物网中摄食者一般只能摄取大约为自身大小十分之一的生物[10],因此,Sieburth等提出按照粒径大小对微型浮游生物进行区分。通常粒径在20—200 μm的浮游生物定义 为小型浮游生物(Microplankton),粒径范围在 2.0—20 μm的浮游生物为微型浮游生物(Nanoplankton), 粒径在0.2—2 μm之间的浮游生物被定义为微微型浮游生物(Picoplankton)[10, 11]。极微型浮游生物(Femtoplankton)粒径范围在0.02—0.2 μm之间[12]。考虑到自然界中许多真核生物的粒径在2—5 μm之间,Davis提出用超微型浮游生物(Ultraplankton)来定义粒径小于和等于5 μm的生物[13]。 宁修仁认为超微型浮游生物包括了微微型浮游生物的全部和粒径为2—5 μm的微型浮游生物[11]。值得注意的是,按照粒径定义没有排除任何粒径在定义范围之内的真核生物或原核生物,甚至浮游病毒(Femtoplankton)。

按生物的进化、细胞结构及营养类型,宁修仁将微型浮游生物分为微型原核生物(Nanoprokaryotes)和微型真核生物(Nanoekaryotes),微型原核生物主要是指微型光合原核生物(Photosynthetic nanoprokaryotes);微型真核生物可分为微型光合真核生物(Photosynthetic nanoeukaryotes)和微型原生动物(Nanoprotozoan)[11]。也有研究者将微型浮游生物简单划分为微型原生动物、微型光合真核生物和微型光合原核生物[14]。不过,这些类型区分没有考虑一些混合营养类群(Mixotrophic group),自然界中混合营养型浮游生物分布广泛,可进行光合营养和吞噬营养,例如鞭毛虫(Flagellate)。因此,吴术辉等从营养方式的角度将微微型真核生物分为自养类群(Autotrophie group),异养类群(Heterotrophic group)和混合营养类群[15]。另外,就微型真核浮游生物这一类群而言,有些文献还习惯使用原生生物(Protists)这一名词来统称除了真菌、植物和动物之外的单细胞微型真核生物。但是“原生生物”作为生物分类上的一个门类,也不能包括所有的微型真核生物,例如小真菌。在一些较早的文献里,还经常出现“微藻(Microalgae)”和“原生动物(Protozoa)”这两个词。其中“微藻”是指那些光合自养的单细胞真核浮游生物类群,而作为对称的“原生动物”,则是指异养的单细胞真核浮游生物[15]。目前,分子生物学技术已成为微型浮游生物多样性研究的重要方法,限于篇幅该部分内容将另文综述。

总之,浮游生物数量如此众多,其进化过程甚至新陈代谢都有显著的不同,研究者只能对浮游生物进行简单的描述,按照粒径大小对微型浮游生物进行区分已在科学研究中得到广泛应用[6]。不过,按照粒径大小对微型浮游生物进行区分与浮游生物系统进化上的分类有着本质区别。另外,微型生物(Microorganisms)和微生物(Microbes)在英文术语上是一致的,但前者更强调生物颗粒的大小,包括单细胞的原核和真核生物以及没有细胞结构的病毒[16]

1.2 微微型浮游植物

20世纪80年代初,由于实验方法的改进以及新仪器新技术的应用,一些能通过孔径2 μm滤膜的浮游植物先后被发现、鉴定。首先在海洋生态系统中发现光能营养的原核浮游植物蓝细菌类群,随后又发现光能营养的真核浮游植物——微藻。Takahashi等借用浮游生物的粒径划分,将直径在2 μm以下的所有浮游植物统称为微微型浮游植物[17]。在研究浮游植物生态分布时,不少研究者发现,使用孔径为3 μm的网筛过滤分析微微型浮游植物,分析结果更能准确反映自然界中微微型浮游植物的分布状态,因此,Vaulot等将粒径在0.2—3 μm范围之内的光合自养生物均统称为微微型浮游植物[7]。一般来说,名词“Picophytoplankton”通常是指具有生命的单细胞生物,但是,Stockner等研究者把淡水中无荧光的的小菌落(部分菌落由>50细胞组成)也放到名词“Picophytoplankton”所统称的生物类群中[18]。目前,多数研究者认为,微微型浮游植物是迄今为止发现的最小的一类光合自养生物,在这一生态类群中既有原核生物,也有真核生物[3, 5]。微微型浮游植物中的原核生物主要是蓝细菌类群,包括原绿球藻(Prochlorococcus, 0.6 μm)和聚球藻(Synechococcus,1 μm)。微微型浮游植物中的真核生物(0.8—3 μm)种类繁多,在绿藻门(Chlorophyta)、定鞭藻门(Haptophyceae)、隐藻门(Cryptophyta)以及不等鞭毛门(Heterokontophyta)等类群中均发现微微型浮游植物。

在浮游生物生态学研究的过程中,研究者曾经使用不同的名词来统称微微型浮游植物类群[19]。研究初期,部分国外研究者习惯上将蓝细菌中粒径小于2 μm的原绿球藻属、聚球藻属以及部分真核藻类统称为“Photoautotrophic picoplankton”[20]。在微微型浮游植物研究过程中,Malinsky-Rushansky等还使用名词“Autotrophic picoplankton”来描述原绿球藻、聚球藻以及个体微小的真核藻类[21];随着研究的深入,Wu等认为微微型自养浮游生物中部分浮游生物是光合自养型,这部分浮游生物(0.2—3 μm)可以称作“微微型光合浮游生物(Photosynthetic picoplankton)”[22], 微微型光和浮游生物主要包括微微型光合原核浮游生物(Photosynthetic picoprokaryotes) 和微微型光合真核浮游生物(Photosynthetic picoeukaryotes)两部分[23];后来,Massana等将微微型光合真核浮游生物和原绿球藻属以及聚球藻属浮游生物统称为微微型浮游植物[3]。Takemoto等认为名词“Photosynthetic picoplankton”和名词“Picophytoplankton”均指代粒径小于3 μm的原绿球藻属、聚球属藻以及部分真核藻类[24]。目前,多数国外研究者使用名词“Picophytoplankton”来描述微微型浮游植物类群[5, 20, 22]。国内学者对微微型浮游植物组成有不同描述,江雪娇等认为微微型浮游植物的主要类群有原绿球藻、聚球藻和微微型真核浮游植物(Eukaryotic picophyplankton)3类[25];刘冠群等认为微微型浮游植物包括微微型光合原核浮游植物和微微型真核浮游植物,光合原核类的微微型浮游植物包括原绿球藻属和聚球藻属[26];汪岷等则认为微微型浮游植物包括微微型光合真核生物和原核生物两个类群[27]。另外,国内还有部分研究者习惯上使用自己熟悉的名词指代微微型浮游植物中某些类群,例如,部分研究者使用“微微型光合原核浮游生物”来指代“Prokaryotes”[26]。甚至,有些年轻研究者经常将微微型浮游植物中的某些研究术语混淆。

基于目前的研究,笔者将微微型浮游植物分为微微型原核浮游植物(Prokaryotic picophytoplankton)和微微型真核浮游植物(Eukaryotic picophyplankton)两大类群(图1)。就所包含的生物种类来说,“微微型原核浮游植物”和以前文献中的“微微型光合原核浮游生物”相对应,而“微微型真核浮游植物”对应于“微微型光合真核浮游生物”。微微型原核浮游植物主要包括蓝细菌中的原绿球藻属和聚球藻属;微微型真核浮游植物并不是指系统进化阶元上的某一分类类群,而是指细胞粒径小于3 μm的各类真核浮游植物(图1)。尽管聚球藻具有多个起源,在遗传上具有较高的多样性,其分类学研究尚未有定论;本文遵循前人研究成果[15],仍然使用“Synechococcus”来代表这类在海洋中广泛分布的超微型球粒状光合自养原核生物。根据藻胆素组分的不同,又将聚球藻分成富含藻红素的聚球藻(Phycoerythin-rich)和富含藻蓝素的聚球藻(Phycocyanin-rich)两类。

图 1 浮游生物类群划分 (根据文献[10, 11, 12, 13, 18, 20, 23, 24]修改) Fig. 1 Classification of plankton community (modified from reference[10, 11, 12, 13, 18, 20, 23, 24])

微微型浮游植物在海洋水体中研究深入,其在生态学中的重要地位也首先在海洋生态系统中体现出来。海洋微微型浮游植物粒径小,沉降速度慢,能够在真光层停留较长时间,具有独特的光合色素,比表面积大,能量转换率高;微微型浮游植物数量大,微微型原核浮游植物聚球藻的丰度通常在103—105 个/mL,在部分海域,水体表层聚球藻丰度甚至可以达到108 个/mL。目前普遍认为,在世界大多数海区微微型原核浮游植物聚球藻对浮游植物生物量的贡献达20%,对总初级生产力的贡献达60%。在海洋真光层中,微微型真核浮游生物的丰度在102—104 个/mL,最高可达105 个/mL;微微型浮游植物多样性丰富,生物量循环迅速,是各大海域尤其是寡营养海域能量流动和物质循环的动力泵[28]。大量的海洋微微型浮游植物通过光合作用或者残骸降解两种方式释放溶解有机质(DOM),参与了异养细菌的“二次生产”。同时,它们为微型和小型浮游动物(如鞭毛虫或者纤毛虫)所摄食,是微生物食物环中重要的组成部分。显然,微微型浮游植物在非海洋生态系统中尤其是在盐湖生态系统的生态地位值得深入研究。

2 盐湖生态系统中微微型浮游植物研究概况

微微型浮游植物不仅是海洋生态系统中生物量和生产力的最重要贡献者,也是非海洋生态系统中生物量和生产力的重要贡献者[8, 9]。在近岸富营养水体中,小于2 μm的微微型浮游植物可占浮游植物生物量的29%,总有机碳的35%,总初级生产力的34%。形态学鉴定和分子系统学研究分析的结果均显示,特兰西瓦尼亚高原碱性盐湖中主要的浮游植物是粒径小于2 μm的微微型浮游植物蓝细菌类群和真核藻类[29, 30]。在东非Bogoria 和 Nakuru苏打盐湖中微微型浮游植物的生产力占整个浮游植物生产力的53%—68%[30]。然而,由于盐湖地处偏远,自然环境恶劣,交通、生活和研究条件特别艰苦,尤其是高原盐湖研究者还面临着高山反应的考验。因此,关于大多数盐湖中生物季节的演替、种群变动和生产力特征,以及盐湖生态系统结构与功能的研究资料还非常有限[1]。相对于海洋生态系统中微微型浮游植物研究取得的重大进展,盐湖水体中微微型浮游植物的研究相对滞后[30, 31]

2.1 盐湖中的微微型浮游植物

盐湖是湖泊中一种重要类型,是一类特殊的内陆水体。以18S小亚基单位核糖体核酸基因等基因进行分子系统学研究的结果显示,内陆水体与海洋生态系统中微微型浮游植物群落结构组成显著不同。较长一段时间里,针对盐湖的研究多集中于其形成过程、起源以及水体的物理化学参数[32]。相比于内陆不同类型的众多水体,关于盐湖水体中微微型浮游植物群落结构的研究尚未得到广泛关注[22, 33]。尽管生态环境极端恶劣,但盐湖生态系统依然是陆地特别是高原生态系统中十分重要的组成部分。近几年的研究揭示,在某些极端环境中生存着一些特有的微微型浮游植物[34, 35], Somogyi等在匈牙利的苏打盐湖中发现了共球藻纲(Trebouxiophyceae) 的一个新物种,其细胞呈球形至椭圆形,直径小于2 μm[36]。在内蒙古锡林浩特一个苏打盐湖中,Kong等发现Picocystis salinarum类群的一个新物种并命名为DGN-Z1,DGN-Z1适于在0.5—1mol/L NaCl的水体中生长[37]。微微型浮游植物中的原核生物是极端环境中最具有活性的功能有机体,它们具有极强的生理可塑性,能够快速适应剧烈变化的条件[38]

2.1.1 超盐盐湖中的微微型浮游植物

根据水体矿化度的不同,盐湖还可以进一步分为微咸盐湖(0.5—3g/L)、低盐盐湖(3—20g/L)、超盐盐湖(>50g/L)。迄今为止,对超盐水体中微微型浮游植物的研究多集中于盐田、盐池以及碱湖[30, 35]。特兰西瓦尼亚高原地区分布着一些超盐盐湖,由于受人为干扰程度的不同,这些湖泊营养水平存在明显差异。采用传统的显微观察方法,研究者在其中23个盐湖中鉴定出浮游生物和底栖生物116种,约有一半的生物为硅藻纲的生物,其中微微型原核浮游植物24种,绿藻(门)类(Green algae)植物15种。利用表面荧光显微技术,Keresztes等详细分析了其中部分盐湖中的微微型浮游植物,结果显示在碱性盐湖中主要的浮游植物是粒径小于2 μm的微微型原核浮游植物蓝细菌类群和真核藻类[32]。采用DGGE分子指纹图谱技术对盆地中10个盐湖的微微型浮游植物多样性进行分析,经过测序检索新发现11个归属于不同浮游植物类群的克隆子[29];盐湖水体中微微型浮游植物群落结构简单,大部分属于两个类群,即绿藻类的俄克拉何马绿藻(Picochlorum oklahomense)以及海洋微微型浮游植物聚球藻属的一个分枝;值得注意的是,这个分枝以前只在海洋生态系统中存在,这是首次在欧洲内陆盐湖中发现[29]。进化树分析显示,特兰西瓦尼亚高原盐湖中聚球藻属的成员与美国大盐湖、高盐度的莫诺湖、青藏高原东部盐湖以及喀尔巴阡盆地苏打碱池中鉴定的株系亲缘关系比较远[22, 39, 40]。在泰国Petchaburi盐场中,研究者鉴定出微微型浮游植物60个种类,水体中占优势的种类是盐泽螺旋藻(Spirulina subsalsa)、Coleofasciculus chthonoplastes 以及 Oscillatoria lloydiana,另外还发现一些未命名的种类[35]。以色列埃拉特部分高盐度蒸发池(58—329 g/L)中的浮游生物主要是微微型原核浮游植物,而且沿着水体矿化度梯度微微型浮游植物群落结构显著不同[41]。在南外贝加尔地区的超盐盐湖 Bab′e和 Tsagan Nuur的卤水中,研究者检测到2个类群的微微型原核浮游植物[38]。突尼斯的斯法克斯港口附近泻湖周边有许多盐田,部分盐田中微微型浮游植物量约占总浮游植物生物量的50%,在水体矿化度为189 g/L左右的盐池中微微型原核浮游植物和杜氏盐藻(Dunaliella salina)在浮游植物中占有绝对的优势;值得注意的是,当水体矿化度达到一定数值后,随着水体矿化度升高微微型浮游生物量在总浮游生物量中所占的比重下降[42]。澳大利亚南海岸泻湖部分水体中微微型真核浮游植物在浮游植物中占绝对优势,细胞丰度最高达到1.4 × 106 个/mL,遗憾的是目前尚不清楚这部分超盐水体中微微型真核浮游植物的具体种类[43]

2.1.2 碳酸盐型盐湖中的微微型浮游植物

根据卤水成分的差异可将盐湖分为三大类:碳酸盐型盐湖、硫酸盐型盐湖、氯化物型盐湖。在欧洲中部喀尔巴阡盆地中分布着一些低碱浅水盐湖,特征光合色素分析显示,部分盐湖水体中微微型浮游植物占浮游植物总量的70%—100%。最近,Felfldi等选择了盆地中3个典型地理区域的10个盐湖,并对盐湖中的微微型浮游植物进行了分析,结果显示某些盐湖水体中微微型真核浮游植物细胞丰度峰值达到8.16×106 个/mL,而微微型原核浮游植物细胞的丰度最高达到17.8×106 个/mL[8]。DGGE指纹图谱显示,在分析的低碱浅水盐湖中微微型浮游植物遗传多样性非常丰富,主要类群是微微型原核浮游植物,还有一部分种类与真核藻类质体(共球藻纲)序列高度相似;该研究结果也暗示微微型浮游植物能在极端恶劣的环境中生存,甚至是一些物理和化学环境急剧变化的区域[8]。东非部分碱性盐湖中分布着宽胞节旋藻(Arthrospira platensis)、钝顶节旋藻(Arthrospira platensis)、Arthrospira fusiformis以及Anabenopsis abijatae等微微型浮游植物[44]。微微型浮游植物Picocystis salinarum在野外观察中不易鉴别和区分,近几年研究发现,在东非Bogoria 和 Nakuru苏打盐湖中,Picocystis salinarum取代其它微微型原核浮游植物成为盐湖水体中的主要生产者[30]

2.1.3 高海拔地区盐湖中的微微型浮游植物

处在高海拔地区的盐湖不光蕴藏着丰富的矿产资源,同时也孕育着一些稀有的生物物种。墨西哥的Alchichica盐湖位于热带高海拔地区,是暖对流盐湖;采用荧光原位杂交技术分析其水体中微微型浮游植物,在盐湖水体温度跃变层中微微型原核浮游植物丰度最高达到1.7 × 106 个/mL,主要种类有Synechococcus nidulans、集胞藻(Synechocystis sp)、Cyanodictyon planctonicumEpigloesphaera glebulentaLemmermanniella flexa 以及 Eucapsis starmachii[33]。Wu等系统分析了青藏高原东部9个湖泊中微微型浮游植物的丰度以及其遗传多样性[22];荧光显微观察显示,盐湖表面水体中微微型原核浮游植物占原核生物的7%—19%;在扎陵湖和鄂陵湖的表面水体中微微型浮游植物细胞的丰度达到5×105 个/mL,调查数据显示微微型原核浮游植物是此次所分析盐湖生态系统中非常重要的组成部分。研究者进一步以16S—23S rRNA 基因内转录间区(Internal transcribed spacer ITS)为谱系标记基因,构建了这9个湖泊中微微型浮游植物的系统进化树,结果显示多数克隆可聚类到微微型原核浮游植物的6个进化枝中,而且均属于生存在淡水水体中的种属。本次调查新发现聚球藻属4个系群和1个亚类群,新发现的系群约占微微型浮游生物总量的96%。在另外一组调查中,Wu等将青藏高原部分盐湖浮游生物DGGE图谱中条带进行回收、扩增和测序,结果表明一些DGGE条带(大部分是原生动物)指向的是尚未获得培养的微微型浮游植物,另一部分DGGE条带指向的是没有鉴定的物种[22]。值得注意的是,尽管分子生物学技术为微微型浮游植物多样性研究带来了新突破,但是分子生物学技术本身存在的缺陷会对研究结果的可靠性产生一定的影响,例如PCR 假象、系统进化树构建中长枝吸引现象。Somogyi等分析了欧洲匈牙利境内苏打盐湖中的微微型浮游植物,分子系统进化树分析显示克隆ACT 1025和克隆ACT 1026序列是两个新进化枝[9]。然而,Felfldi以16S rRNA基因和蛋白操纵子基因为谱系基因对盐湖样品进行了重新分析,测序结果显示克隆ACT 1025、ACT 1026序列与Group A中的成员序列完全匹配,这两个克隆并非是新进化枝;因此,利用系统进化树分析盐湖微微型浮游植物的生物多样性要特别谨慎,避免取样不足和数据检索带来的误差[39]

处于不同地理区域的超盐环境水体中,微微型浮游植物群落结构组成显著不同,甚至同一地理区域不同生态环境中微微型浮游植物群落结构组成也显著不同[35]。目前的资料显示,在超盐盐湖中最常见的微微型浮游植物主要是蓝细菌类群,包括席蓝细菌属(Phormidium)、节旋藻属(Arthrospira)、隐杆藻属(Aphanothece);硅藻(Diatoms),如双眉藻属(Amphora)、舟形藻属(Navicula)、菱形藻属(Nitzschia)。PicochlorumPicocystisare也是超盐湖和盐田中普遍存在的微微型浮游植物[30, 34]。低碱盐湖中微微型原核植物比较常见的种类是螺旋藻属(Cyanospira spp),例如钝顶螺旋藻(Spirulina platensis)。近几年,在东非的一些碱性盐湖中Picocystis salinarum逐渐成为占优势的微微型浮游植物。北美盐湖常见的耐盐种类是Navicula subinflatoides、咖啡形双眉藻(Amphora coffeiformis)、簇生针杆藻(Synedra fasciculate)、普通菱形藻(Nitzschia communis)以及Nitzschia frustulum v. perpusilla。美国大盐湖中的微微型浮游植物多属于隐杆藻属(Aphanothece)、颤藻属(Oscillatoria)、席蓝细菌属(Phormidium)以及节球藻属(Nodularia),其中盐生隐杆藻(Aphanothece halophytica)和泡沫节球藻(Nodularia spumigena)是占优势的微微型浮游植物。北美大草原部分盐湖中夏季微微型原核浮游植物主要属种为丝囊藻属(Aphanizomenon),隐球藻属(Aphanocapsa),黏球藻属(Gloeocapsa),鱼腥藻属(Anabaena)和微囊藻属(Microcystis)。然而,由于受制于分析技术以及进展缓慢的分类学研究,尽管盐湖微微型浮游植物种类的研究工作取得了很大进展,但是在盐湖生态系统中仍然还存在一些未命名的种类,甚至一些未知的种类[35]

2.2 盐湖水体中微微型浮游植物群落结构演变及影响因素

海洋水体以及淡水水体中微微型浮游植物群落结构长周期演变已经得到广泛研究。然而,大多数盐湖生态系统中微微型浮游植物演替变化尚不清楚。盐湖中微微型浮游植物种类相对较少,因此与淡水水体中微微型浮游植物的群落结构组成及发展演变有显著的不同[22]。近几年,盐湖中微微型浮游植物群落结构演变的研究逐渐受到研究者的重视。不过,对盐湖浮游植物群落结构发展的研究多是集中于一个较短的周期内,研究的盐湖多是常对流湖(Polymictic)[31]。而且,部分研究主要是分析盐湖水体中普通浮游植物的分布变化,例如硅藻纲浮游生物群落结构动态变化[31, 42]

2.2.1 水体矿化度与盐湖微微型浮游植物群落结构演变

不同水体矿化度盐湖中微微型浮游植物群落结构组成及细胞丰度差别显著,暗示水体矿化度对微微型浮游植物平面分布有着非常重要的影响。Wu等在分析青藏高原东部9个湖泊(0.4—22.6 g/L)时发现,微微型原核浮游植物4个系群的成员只在淡水湖泊水体中出现,而亚群的成员在调查的9个湖泊中均有分布,冗余分析的结果显示,水体矿化度是这9个湖泊水体中微微型浮游植物群落结构产生差异的主要因素[22]。Schapira等探讨了水体矿化度对水域中微微型浮游植物平面分布的影响,澳大利亚酷朗(Coorong)海岸泻湖部分水域水体矿化度由17.7 g/L逐渐升高到136.6 g/L,该水域中叶绿素a的浓度由0.4 μg/L上升到14.1 μg/L;此后随着水体矿化度升高叶绿素a的浓度却急剧下降,当水体矿化度超过140 g/L时叶绿素a的浓度降低到4.5 μg/L;微微型浮游植物的丰度随着水体矿化度的变动也表现出剧烈的变化,在水体矿化度为20 g/L的水域中,微微型浮游植物细胞的丰度为0.0083 × 106 个/mL;而在水体矿化度为110 g/L的水域中,微微型浮游植物的丰度为1.4 × 106 个/mL;随着水体矿化度升高,微微型浮游植物的丰度显著下降到0.08× 106 个/mL;与先前在盐田中的研究结果类似,超盐水体中叶绿素a的最高浓度一般出现在水体矿化度为110—130 g/L的水域中,而微微型浮游植物细胞的最高丰度一般出现在水体矿化度为80—110 g/L的水域中;微微型浮游植物群落结构的组成也随水体矿化度的波动表现出明显的变化,微微型原核浮游植物多分布在水体矿化度低于45 g/L的水体中,在水体矿化度为45—140 g/L的水体中微微型真核浮游植物占绝对的优势,水体中的微微型真核浮游植物共有5个种类,研究者分别用P-Eu1、P-Eu2、P-Eu3、P-Eu4以及P-Eu5来表示这5种真核浮游植物,5种微微型真核浮游植物沿着水体矿化度梯度的分布存在显著差异,例如P-Eu4以及P-Eu5仅分布在水体矿化度在32—35 g/L之间的水域中。毫无疑义,水体矿化度是影响微微型浮游植物分布的重要因子[43]

最近,Tsyrenova研究了气候变化背景下水体矿化度波动与微微型浮游植物群落结构的动态演变。南外贝加尔地区的Khilganta盐湖湖底沉积物丰富,湖底覆盖着微微型浮游植物蓝细菌类群形成的层状叠层石,为研究气候变化背景下水体矿化度波动与微微型浮游植物群落结构的演替提供了很好的辅助条件。在洪水期,盐湖中检测到蓝细菌类群中4个种类 Aphanothece salinaLeptolyngbya woronichinii、原型微鞘藻(Microcoleus chthonoplastes)以及软席藻(Phormidium molle),这个时期盐湖中水体矿化度约为46 g/L;旱季时盐湖水体矿化度上升到82 g/L,水体中微微型原核浮游植物种类增多,新检测到泡沫节球藻和弱细颤藻(Oscillatoria tenuis);Tsyrenova等推测,微微型原核浮游植物群落结构这种变化是为了适应水体矿化度变动后的生存环境[38];当水体矿化度达到152 g/L时,盐湖中的微微型原核浮游植物有原形微鞘藻、软席藻、Leptolyngbya woronichinii、Leptolyngbya tenuis、微小色球蓝细菌(Chroococcus minutus),另外还检测到杜氏盐藻以及卵囊藻属(Oocystis)的种类[38]

2.2.2 光照和温度与盐湖微微型浮游植物群落结构

盐湖生态系统研究中有限的资料显示,光照和温度也是影响碱池水体中微微型浮游植物群落结构组成的重要因素。Somogyi等研究了部分浅水碱池水体中微微型浮游植物群落结构,在冬季碱池水体中占优势的浮游生物是微微型真核浮游植物;而先前的资料显示,夏季该盐池中占优势的的浮游生物是微微型原核浮游植物;冬季 Zab-szék碱池和Kelemen-szék碱池中微微型真核浮游植物细胞丰度分别达到47 × 106 个/mL和50 × 106 个/mL,而在Büds-szék碱池中微微型真核浮游植物细胞丰度甚至达到 108×106 个/mL;为了进一步分析冬季碱池中微微型浮游植物繁盛的原因,研究人员巧妙的分离了微微型真核浮游植物和微微型原核浮游植物的株系;生理生态调查显示,当温度低于15℃时,微微型真核浮游植物光合活性显著高于微微型原核浮游植物;而且,微微型真核浮游植物光能利用率也明显优于微微型原核浮游植物;Somogyi等认为冬季较低的温度和光照强度有利于微微型真核浮游植物生长,而春季较高的温度和光照强度为微微型原核浮游植物繁殖提供了适宜环境[9]。DGGE分子指纹图谱显示,不同季节特兰西瓦尼亚高原盐湖水体中微微型浮游植物的种类显著不同,例如,冬季盐湖水体样品中的部分克隆与异鞭藻(Heterokontophyta)中的种类序列高度相似,而在夏季的盐湖水体样品中未检测到该片断[29]

2.2.3 营养成分对盐湖微微型浮游植物丰度的影响

在超贫营养海洋生态系统中,磷缺乏和氮缺乏是影响微微型原核浮游植物平面分布的因素。营养成分在盐湖微微型浮游植物群落演变中所起的作用一直很受研究者的重视,研究显示,在低碱盐湖中某些微微型原核浮游植物具有固氮能力。Salm比较深入的分析了盐湖中浮游植物群落结构的演变,在春季,北美大草原部分盐湖中硅藻类的生物占优势;然而,在夏季水体中占优势的是微微型原核浮游植物;典型关联分析的数据显示,盐湖中碳/磷比率(C ∶ P)、Fe离子以及氮是影响微微型浮游植物分布的主要因素,其中氮缺乏是最主要的影响因素[31]。水体营养层的变化影响微微型原核浮游植物丰度,2005年对Alchichica盐湖水体中微微型浮游植物的调查显示,水体混合层中微微型原核浮游植物的季节丰度变化呈钟形曲线;盐湖水体在3月到4月之间水体营养逐渐开始分层,在温度跃变层中微微型原核浮游植物在此期间达到最高丰度,约1.7×106 个/mL,此后细胞丰度开始下降,在10月份微微型原核浮游植物的丰度仅有0.07×106 个/mL;斜温层水体中与温度跃变层微微型原核浮游植物的丰度变化曲线一致;在下层滞水带微微型原核浮游植物的丰度一直维持在(0.02—0.06)× 106 个/mL这样一个较低的水平上;由此可见,Alchichica盐湖水体中微微型浮游植物的丰度在水体营养混合时期开始升高,在水体开始营养分层的时候丰度达到峰值,然后丰度下降[45];除趋势典范对应分析(Detrended canonical correspondence analysis)显示,在水体混合层时期,微微型原核浮游植物的丰度与颗粒有机氮、温度以及溶解氧显著关联,在水体分层阶段微微型原核浮游植物的丰度与颗粒有机氮、颗粒有机磷、温度以及溶解氧显著关联[45]

2.2.4 生物因素对盐湖微微型浮游植物丰度的影响

微微型浮游植物与其它浮游生物之间也可能存在拮抗、协同等生存关系。对Alchichica盐湖中微微型浮游植物群落的研究表明,部分水体中微微型浮游植物生物量与微微型原核生物的总量成反比例关系。2002年的调查显示,在当年3—4月份微微型浮游植物丰度达到一个峰值,微微型浮游植物生物量占微微型原核浮游生物总生物量的37%;值得注意的是,与其它时期相比,微微型原核生物的总量在3—4月份处在较低的水平,同样的生物量反比例情形也出现在2002年12月份;据此,Macek 等推测微微型浮游植物与其它原核生物之间存在捕食、拮抗等生存关系[33]。对美国大盐湖微微型浮游植物群落的调查研究显示,隐杆藻属中的微微型原核植物在含不同NaCl浓度的培养基上生长,而节球藻属中的种类只能生长在低浓度NaCl的环境中;在同一培养基中节球藻属的种类生长优于隐杆藻属种类,Roney等认为在低盐环境中节球藻属中的微微型原核植物竞争性抑制隐杆藻属中的微微型原核植物,不过目前还未见研究者进一步详细的报道[46]

在分析微微型浮游植物群落结构演变时既要考虑单因素的影响,还应注意各因素之间的协同效应。Marcarelli等探讨了水体矿化度与营养盐对美国大盐湖水体中浮游植物分布的协同影响,美国大盐湖吉尔伯特湾(Gilbert Bay)水体矿化度约为160 g/L,其水体中的浮游植物主要是微微型浮游植物[47]。期限为6d的营养盐加富实验(Nutrient addition bioassay experiments)显示,氮营养元素是实验中仍然存在的微微型浮游植物主要限制因子;期限为28—30d的水体矿化度与营养盐双因子实验中,当水体矿化度低于70 g/L时,固定N2的微微型原核浮游植物出现;当水体矿化度高于70 g/L时,或者额外施加氮营养盐,N2固定停止;当固定N2的微微型原核浮游植物消失,氮营养元素仍然是浮游生物群落结构的主要限制因子,但是不再受水体矿化度波动的影响;该实验暗示,氮营养元素对微微型浮游群落结构的影响依赖于水体矿化度的高低,水体矿化度的高低决定固定N2的微微型原核浮游植物的存在与否[47]。Schapira等也认为,尽管水体矿化度的高低决定了盐湖水体中微微型浮游植物群落结构的组成,但是营养盐贫富、病毒吞噬、微微型浮游动物吞食也是不可忽视的重要因素[43]

3 展望

盐湖是一种与周围气候环境变化密切相关的动态资源,只有不断积累盐湖区自然变化基础资料,不断加深对盐湖生态系统变化的认识,掌握其变化规律,才能达到合理开发利用和保护盐湖资源与环境的目的。结合国内外盐湖生态系统中微微型浮游植物研究现状,针对其存在的问题与发展趋势,笔者认为在以下几个方面还需要进行更深入的拓展研究。

(1)加强盐湖生态系统中微微型浮游植物群落结构组成研究。研究者在世界各个大洋,沿岸海域等地区开展了很多与微微型浮游生物相关的(如,海洋微型生物的遗传多样性、分类鉴定和群落动态变化等)多样性研究工作,微微型浮游植物和微食物环在海洋生态系统中的重要性已经被广泛接受[4, 5]。然而,目前对盐湖微微型浮游植物的生态研究主要还处于“发现”阶段,对全面阐述其生物多样性组成还有相当一段距离,目前尚未完全实现对微微型浮游植物群落组成进行“描述”(形态学、生理学)研究。部分盐湖生态系统中的微微型浮游植物群落结构组成尚不清楚。尽管目前采用的分子多样性研究方法可以获得对环境样品微微型浮游植物多样性结构的认识,然而由于采样及实验手段的限制,迄今为止对其生物多样性仍均低于真实情况。在盐湖生态系统中仍然还存在一些未命名的种类,甚至一些未知的种类[38]。今后,需要对全球盐湖生态系统中的微微型浮游植物生物多样性进行全面的评估,这需要探测更多不同的地理区域的盐湖,尤其是某些有代表性的特殊环境,例如高海拔地区盐湖。综合利用透射电子显微镜以及流式细胞仪等技术手段开展微微型浮游植物形态观察,形态分类和亚细胞结构观察,借助分子生物学手段进行生物多样性研究,最终得出在盐湖微微型浮游植物群落中得出大量的关于“有什么”的信息。

(2)推进盐湖微微型浮游植物资源开发利用。在分析盐湖生态系统中微微型浮游植物群落结构的基础上,将盐湖微微型浮游植物分子生态研究将逐渐从物种组成多样性向功能多样性转变。对盐湖微微型浮游植物多样性研究得出大量的关于“有什么”的信息,同时也需要知道微微型浮游植物是“做什么”的信息,这对于理解微微型浮游植物在盐湖环境中的作用与功能具有重要意义。另外,盐湖微微型浮游植物生长在环境多变的特殊环境,时刻处于环境胁迫状态中,其体内含有很多活性物质,如胡萝卜素和糖蛋白等,可用作食品工业和人类药物的策源地。此外,生活在超盐盐湖中的微微型浮游植物为了适应盐生环境,形成了独特的抗盐碱机制,其本身也为筛选耐盐碱、抗低温等抗逆基因提供了丰富的基因资源。今后应该稳步推进对微微型浮游植物生理学以及分子生物学研究,以更有效的开发利用盐湖微微型浮游植物资源。

(3)揭示盐湖生态系统中微微型浮游植物群落结构演替规律。盐湖生态系统中微微型浮游植物群落结构的季节变化已经有了相关报道,不过,多数研究的时间跨度较短,缺乏长期对盐湖微微型浮游植物群落结构演变观察的数据资料。研究盐湖浮游生物群落结构与多样性,一方面要分析某一时间段的结构与组成,另一方面还要观察这种结构与组成随时间与空间的变化并揭示这种演替的内在机制,尤其是在分析盐湖微微型浮游植物群落结构变化特别要注意分辨气候对关键环境过程(水文、营养循环)、生态系统与微微型浮游植物多样性的影响作用。有资料显示,北冰洋气候快速变化已经对该地区的植物和动物生态系统产生了深刻的影响,特别是物种分布、种群动态及其在食物网中的相互作用。在全球变暖的背景下,中国西北盐湖区自1987年以来,出现向暖湿转型,湖泊有扩大上升趋势;青藏高原盐湖区则大致从1992年以来,由东往西,相继出现高湖面,显现向暖湿转型;而西北盐湖区仍处于暖干阶段,湖水位下降,盐湖沙化[2]。迄今为止,气候快速变化背景下盐湖生态系统中微微型浮游植物的演替规律尚不清楚。揭示盐湖微微型浮游植物群落结构演化的历史和对气候变化与人类活动干扰的响应和适应机制,对于保护和管理这些有价值的对气候敏感的生态系统有着极其重要的意义。另外,微微型浮游植物对环境变化非常敏感,其丰度可作为盐湖水体的生态指标。在重要的盐湖区常有周期性和季节性洪水发生[1];而另一方面,丰富的资源赋予了盐湖巨大的经济发展潜力,随着经济发展,社会总用水量急剧增长,水资源成为制约经济发展的严重制约,合理配置水资源,实现经济与生态环境协调发展迫在眉睫。因此,调查盐湖水文地质条件,分析其与盐湖微微型浮游植物群落结构演替之间的规律也具有重要的学术价值和经济价值。

此外,不同水体矿化度水平湖泊中微微型浮游植物遗传多样性是否存在差异,如果存在差异,确定产生这种差异的主导环境因子也是很重要的研究方向。总之,研究盐湖中微型浮游植物多样性构成、分布与变动及驱动变化的因子,将有助于加深对盐湖生物多样性和生态系统的整体认识,为盐湖生态系统结构以及盐湖资源开发等重大问题的解析提供新的研究视角。

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