生态学报  2014, Vol. 34 Issue (10): 2638-2644

文章信息

刘雨芳, 王秀秀, 李菲, 桂芳艳, 刘文海, 万方浩
LIU Yufang, WANG Xiuxiu, LI Fei, GUI Fangyan, LIU Wenhai, WAN Fanghao
空心莲子草叶甲对越冬保护的响应与控害效能
Response of the alligator weed flea beetle, Agasicles hygrophila (Coleoptera:Chrysomelidae) to overwintering protection and its controlling effect on alligator weed Alternanthera philoxeroides (Amaranthacese:Alternanthera)
生态学报, 2014, 34(10): 2638-2644
Acta Ecologica Sinica, 2014, 34(10): 2638-2644
http://dx.doi.org/10.5846/stxb201306081457

文章历史

收稿日期:2013-6-8
网络出版日期:2014-2-20
空心莲子草叶甲对越冬保护的响应与控害效能
刘雨芳1, 王秀秀1, 李菲1, 桂芳艳1, 刘文海1, 万方浩2     
1. 湖南科技大学生命科学学院, 园艺作物病虫害治理湖南省重点实验室, 湘潭 411201;
2. 中国农业科学院植物保护研究所, 植物病虫害生物学国家重点实验室, 北京 100094
摘要:空心莲子草叶甲Agasicles hygrophila是入侵杂草空心莲子草Alternan thera philoxeroide的重要天敌,冬春季低温冰冻是影响其安全越冬的关键胁迫因子。为了探明采取保护措施是否能提高越冬后的种群基数问题,在低温冰冻天气来临前,用塑料膜覆盖网室构建空心莲子草与空心莲子草叶甲保护生境(PH),分低温期(2009年1月21日至4月9日)、升温期(4月15日至5月1日)与自然生境(NH)中叶甲成虫初现期(从6月1日至29日)3个阶段,调查比较PH与NH两类生境中空心莲子草叶甲种群数量、结构、空间生态位分布特征及控害效能。结果表明:在保护生境中,低温期空心莲子草叶甲不休眠,且能安全越冬,当晴天温度较高时,成虫主要在直立茎或嫩枝上活动取食、补充营养,而在阴雨低温天气则停留在匍匐草层或土壤表层、缝隙中,少活动。随着气温回升,成虫转移到直立茎生态位上活动取食,并于4月上旬开始产卵繁殖,种群数量迅速增加,对空心莲子草的地上部分有较好的控制效果。在自然生境中,直到6月初才见少量成虫活动,此时草生长茂密,较低的空心莲子草叶甲种群难以发挥生防因子的作用。比较两种生境中6月1日与6月15日的控草效果显示,空心莲子草株高增长率分别为:PH-13.91%,NH-2.94%,NH中空心莲子草株高极显著高于PH,且单株生物量的控制率为PH(47.56%)极显著高于NH(4.89%)。在6月15日与29日的调查表明,单株叶片控制效果PH极显著优于NH,PH中的空心莲子草茎上均无叶,叶片或被取食殆尽、或被害后干枯脱落。茎被害率、茎蛀孔数与蛀茎率均为PH极显著高于NH。结果说明覆膜保护能显著提高叶甲越冬种群基数,使其提前进入繁殖期,从而能更有效地控制生境中的空心莲子草。
关键词空心莲子草    空心莲子草叶甲    越冬保护    控害效能    
Response of the alligator weed flea beetle, Agasicles hygrophila (Coleoptera:Chrysomelidae) to overwintering protection and its controlling effect on alligator weed Alternanthera philoxeroides (Amaranthacese:Alternanthera)
LIU Yufang1WANG Xiuxiu1, LI Fei1GUI Fangyan1LIU Wenhai1WAN Fanghao2     
1. Hunan Province Key Laboratory for Integrated Management of the Pests and Diseases on Horticultural Crops, College of Life Sciences, Hunan University of Science and Technology, Xiangtan 411201, China;
2. State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests, Institute of Plant Protection, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100094, China
Abstract:The alligator weed flea beetle, Agasicles hygrophila (Coleoptera: Chrysomelidae) is a biological control agent of the alligator weed Alternanthera philoxeroides (Amaranthacese:Alternanthera), a worldwide invading weed. Low temperature and frost stress in winter-spring seasons are the key factors that affect A. hygrophila. To explore whether the protections used in habitat could increase the population of overwintered A. hygrophila, we investigated and compared the population number, structure, distributing characteristic in spatial niches of A. hygrophila and the controlling efficiency of A. hygrophila on A. philoxeroides in protected habitat (PH) with those in natural habitat (NH). The investigation was phased with the variation of air temperature and the elapse of time. Low temperature stage was from 21th, January to 9th, April, 2009, followed by temperature rise period from 15th, April to 1st, May, and the third investigated period which was the first emergence time of beetle adults in NH from 1st to 29th, June. The protected habitat was constructed by covering plastic film on net room before low temperature and freezing came. The results showed that A. hygrophila could overwinter smoothly and no dormancy was observed in protected habitat at low temperature in winter-spring time. Adults gadded and fed on up-right stems of A. philoxeroides both in sunny and air temperature rising day in winter-spring time, but were inactive and stayed creep layer of weed or surface or crevice of soil at overcast, rainy or low temperature time. Beetle adults in protected habitat laid eggs in early April. There was a rapid increasing of the populationwhich played an important role in controlling the above ground parts of A. philoxeroides. Only a few beetle adults can be found in natural habitat even at the beginning of June. Consequently, the weed grew very well due to the low density of the beetle population which was difficult to play the role of a biocontrol factor. Comparing the results obtained in the first day with that in 15th, June, the increasing rate of stem height of A. philoxeroides in this interval of time were -13.91% in the protected habitat and -2.94% in the natural habitat, respectively. The stem height of A. philoxeroides in the natural habitat was significantly higher than that in the protected habitat. The control rate of a plant biomass of A. philoxeroides by A. hygrophila in the protected habitat was 47.56% which was significantly stronger comparing with the control rate of 4.89% in the natural habitat. The control effect to leaves of A. philoxeroides in the protected habitat was extremely better as compared with that in the natural habitat in the interval of time from 15th to 29th, June. There were no leaves left on stems of A. philoxeroides plants as leaves being either eaten up by A. hygrophila or withered after attacked by A. hygrophila in the protected habitat. The rate of damage stem, rate of stem bore hole and the number of stem bore hole per plant in the protected habitat were significantly higher than that in the natural habitat. These results suggested that the overwintered A. hygrophila population could be significantly increased by covering plastic film to protect the habitat. The beetle adults in protected habitat could lay eggs ahead of time compared to that in the natural one, thus could effectively control the growing of weed.
Key words: Alternanthera philoxeroides    Agasicles hygrophila    overwintering protection    controlling effect    

空心莲子草叶甲Agasicles hygrophila是全球性入侵恶性杂草空心莲子草Alternan thera philoxeroides[1,2,3]的专性天敌[4,5,6]。但其控草效果与叶甲种群数量密切相关,种群数量大,控草效果好[6],但春末夏初种群数量大小决定于越冬叶甲基数。虽然空心莲子草叶甲能在江西南昌地区自然越冬[7],在湖南湘潭地区0 ℃以上气温条件下,以成虫在空心莲子草层下的表土层中、茎秆内或贴水匍匐茎秆层自然越冬,但种群数量非常低。在2008年1月,0 ℃以下低温冰冻天气持续了28 d,最低温为-4 ℃,导致自然种群在野外崩溃[8]。严重影响来年叶甲对空心莲子草的控制作用。因此冬春季低温冰冻是影响叶甲安全越冬的关键胁迫因子。在冬季降温与霜冻前,采取适当措施保护空心莲子草及叶甲,能否达到提高生境中越冬叶甲种群密度,以达到提高来年叶甲对空心莲子草防治效果的目的?未见资料报道。本文通过设置覆膜保护生境,调查该生境中越冬叶甲的种群数量、不同空间生态位的分布特征与气温的关系、春夏季的种群结构特征与控草效果,探索保护空心莲子草叶甲安全越冬的有效措施,可为提高空心莲子草叶甲越冬种群数量,并利用其有效控制入侵恶性杂草空心莲子草为害提供方法依据。

1 材料与方法 1.1 越冬保护生境的构建

2008年11月下旬,在冬季低温、降霜与冰冻天气来临前,将有空心莲子草与空心莲子草叶甲种群的田间网室(长×宽×高= 4 m×4 m×1.8 m),用塑料膜覆盖,四周用土将薄膜压实,入网室的门能随时开启,不用时封闭,称为保护生境(protected habitat,简称PH)。

1.2 气温资料获取

实验期间,记录当地24h天气实况资料(www.weather.com.cn/static/html/live.shtml),包括温度与降水,用于分析气温变化情况。

1.3 低温期保护生境内叶甲越冬成虫种群数量空间分布及动态调查方法

将空心莲子草生境按空间特征分为直立茎、匍匐茎与土壤表面等3个空间生态位。在冬春低温季节,随机调查保护生境内3个空间生态位中的叶甲数量。从2009年1月21日起至4月15日止,每周调查1次,共调查10次。

1.4 升温期保护生境内叶甲种群结构特征与动态的调查方法

在气温回升后,于4月15日、24日与5月1日调查并记录保护生境内空心莲子草叶甲成虫、卵块数、1龄幼虫、2龄幼虫与3龄幼虫的数量。分析空心莲子草叶甲春季种群结构与动态。同期调查未采取保护措施的自然生境(natural habitat,简称NH)中空心莲子草叶甲种群发生情况。

1.5 两类生境中空心莲子草叶甲种群结构、动态及控害效果比较

自然生境中出现空心莲子草叶甲活动始,调查并记录PH与NH两类生境中空心莲子草叶甲成虫、卵块、1龄幼虫、2龄幼虫与3龄幼虫的数量,比较两类生境中空心莲子草叶甲种群结构与动态,同时记数样方面积内空心莲子草茎秆数与被害茎秆数,计算茎被害率,每样方随机抽查20秆空心莲子草茎,测量记录单茎茎高、生物量、叶片数、蛀茎孔、被害叶片数,计算叶被害率、蛀茎率,比较分析两类生境中空心莲子草叶甲控害效果。

1.3—1.5的调查,每次均查5样方,每样方1 m2

1.6 数据统计分析

利用SPSS 13.0 Version统计软件进行样本数据的统计与分析,并用配对样本双尾t检测与单因素方差分析方法进行差异显著性分析。

2 结果与分析 2.1 气温资料分析

2008年12月1日至2009年4月30日,湘潭气温资料与统计信息分别见图 1表 1。其中2008年12月1日至2009年3月31日,最低温低于0 ℃的有11 d,占9.1%,2008年12月1 d,2009年1月10 d,最低气温-2 ℃。最低温低于5 ℃的有51 d,占42.1%,最低温低于10 ℃有101 d,占83.5%;最高温低于10 ℃有44 d,占36.4%,最高温低于5 ℃有8 d,占6.6%,未出现最高温低于0 ℃的天气。4月的气温大幅升高,最低温与最高温低于10 ℃的分别为4 d与1 d,未出现低于5 ℃的最低温天气;相反20 ℃以上的高温天气有20 d,最高温达到31.7 ℃,最低气温15 ℃以上的有21 d(图 1表 1)。

图 1 湖南湘潭2008-12-01—2009-04-30的气温资料 Fig.1 Air temperature records from the first day in December in 2008 to the last day in April in 2009 in Xiangtan,Hunan Province
表 1 2008-12-01—2009-04-30湖南湘潭气温统计资料 Table 1 The statistical information of air temperature from the first day in December,2008 to the last day in April,2009 in Xiangtan,Hunan Province
日期(年-月)
Date(Year-Month)
月气温/℃
Month air tempreture
时间Time/d
最高
Highest
最低
Lowest
高温<10 ℃
High tempreture
<10 ℃
高温<5 ℃
High tempreture
<5 ℃
高温≤0 ℃
High tempreture
≤0 ℃
低温<10 ℃
Low tempreture
<10 ℃
低温<5 ℃
Low tempreture
<5 ℃
低温≤0 ℃
Low tempreture
≤0 ℃
2008-1222052029141
2009-0117-21930312410
2009-0228.81.613202140
2009-03310.67102090
2009-0431.78.6100400
2.2 低温期保护生境中空心莲子草叶甲成虫数量动态及空间分布特征

在保护生境中,空心莲子草叶甲以成虫就地安全越冬,但在经历了2008年12月下旬与2009年1月低温期后,2月5日至4月2日的调查表明:空心莲子草叶甲成虫密度呈明显降低状态,且种群数量较低。随着4月份气温明显回升,晴朗天气增加,空心莲子草叶甲种群数量呈现显著增加态势(图 2)。此期在未实施保护的邻近自然生境中,未发现空心莲子草叶甲成虫在空心莲草生境中活动的现象。

图 2 低温期保护生境中空心莲子草叶甲成虫数量动态(2009,湘潭) Fig.2 Population dynamic of A. hygrophila adults in PH at low temperature period in 2009 in Xiangtan

按样方中直立茎、匍匐茎与土壤表面等3个空间生态位分别统计的结果发现,1月21日、29日,2月5日、19日与4月2日,天气阴雨冷湿,气温很低,在直立茎生态位上均未发现成虫活动,成虫大多在生境中土壤表面或缝隙生态位中,仅少量成虫在匍匐草层生态位中,成虫均呈不活跃状态。而2月12日与3月19日,天气晴朗,气温较高,最高温分别为28.8 ℃与27 ℃,最低温亦分别高达19.7 ℃与18.8 ℃,直立茎生态位与匍匐层生态位上均有较多成虫活动,且成虫在直立嫩茎取食,或在3个生态位中来回活动,行为活泼。即在保护生境中,遇低温阴雨天气,叶甲聚在土壤表层或缝隙中,少活动,气温升高则随时可上升到直立茎生态位上取食,补充营养,没有明显的休眠状态。

从4月5日始,气温大幅上升,直立茎生态位上叶甲种群迅速增加。4月9日调查时发现,成虫多于茎尖生长点附近取食,配对交配现象普遍,开始产卵;而匍匐层生态位与土壤表层或缝隙中少有成虫活动。4月15日已调查到少量卵块与幼虫,种群数量迅速增加(图 3)。此期在未实施保护的邻近自然生境中,未发现空心莲子草叶甲成虫活动迹象。

图 3 低温期保护生境中空心莲子草叶甲成虫的空间生态位分布(2009,湘潭) Fig.3 Distributing in spatial niches of A. hygrophila adults in PH at low temperature period in 2009 in Xiangtan
2.3 升温期保护生境中空心莲子草叶甲种群结构与动态分析

保护生境中,空心莲子草叶甲成虫在4月初已开始交配,产卵繁殖,4月15日调查已发现少量卵块与幼虫,未发现蛹;4月24日调查显示卵块、1龄与2龄幼虫数量大幅增加,蛹较多;至5月1日,该生境中空心莲子草叶甲种群数量显著增加,1龄幼虫大量出现,2龄与3龄幼虫的数量很高,蛹数量增加(图 4)。此期在未实施保护的邻近自然生境中,仍未发现空心莲子草叶甲成虫活动。

图 4 覆膜保护生境中空心莲子草叶甲种群结构与动态(2009,湘潭) Fig.4 Dynamic and composition of population of A. hygrophila in PH at temperature raising period in 2009 in Xiangtan
2.4 PH与NH两类生境中空心莲子草叶甲种群结构与动态比较

在未采取任何保护措施的自然生境(NH)中,6月1号调查才发现极低密度的成虫,且未查到其他虫态,而此时,保护生境(PH)中空心莲子草叶甲成虫密度极高,且出现了大量卵块,单茎中蛹密度很高,两类生境比较呈现极显著差异(P < 0.01)。6月15日的调查结果也显示,NH中成虫密度仍然显著低于PH(P = 0.019),单茎中蛹的数量为NH极显著低于PH(P = 0)(表 2)。尽管6月29日的调查显示,两类生境中成虫密度与其他虫态数量没有显著差异,但因为PH中前期空心莲子草叶甲成虫种群密度较高,生境中的空心莲子草已被叶甲取食殆尽,大量成虫试图外迁而停落在网室护栏上,不在调查面积内因而未计数,实际生境中的成虫密度仍然显著高于NH。

表 2 PH与NH两类生境中空心莲子草叶甲种群结构与动态比较* Table 2 Comparing with the population dynamic and composition of A. hygrophila in Protected habitat and Natural habitat
调查日期
Investigating date
06-0106-1506-29
保护生境PH自然生境NHP保护生境PH自然生境NHP保护生境PH自然生境NHP
*: 蛹为每茎的数量,其他均为1 m2的数量;保护生境PH: Protected habitat; 自然生境NH: Natural habitat
成虫 Adult253±11.936.33±3.760.003380±78.946.5±4.480.01955.6±12.2450.4±13.910.833
卵块 Egg masses12.67±3.7500.0785.0±3.1400.20904.8±1.770.054
1龄幼虫
1st instar larvas
001.0001.75±1.7500.3911.40±1.45.40±2.460.202
2龄幼虫
2nd instar larvas
2.0±2.000.4234.75±4.756.5±3.750.69211.40±4.6517.8±6.410.479
3龄幼虫
3rd instar larvas
2.0±2.000.42312.75±8.9613.0±4.240.9696.40±4.034.20±1.710.643
蛹 Pupa1.90±0.19001.65±0.180.20±0.0900.10±0.070.35±0.180.135
2.5 PH与NH两类生境中空心莲子草长势与叶甲控草效能比较

6月1日与6月15日的调查显示,空心莲子草株高增长率分别为:PH-13.91%,NH-2.94%,NH中空心莲子草株高极显著高于PH,且单株生物量的控制率为PH(47.56%)极显著高于NH(4.89%)。在6月15日与29日的调查表明,单株叶片控制效果PH极显著优于NH,PH中的空心莲子草叶片全部被害,或被取食殆尽、或被害后干枯脱落,茎上均无叶。茎被害率、茎蛀孔数与蛀茎率均为PH极显著高于NH(表 3)。

表 3 PH与NH两类生境中空心莲子草生长与叶甲控草效能比较 Table 3 Comparing with the growth of A. philoxeroides and the controlling effect of A. hygrophila in Protected habitat and Natural habitat
调查日期
Investigating date
06-0106-1506-29
保护生境PH自然生境NHP保护生境PH自然生境NHP保护生境PH自然生境NHP
茎高Stem height/cm43.85±1.1249.4±1.280.00737.75±1.6747.95±1.290.0033.33±2.7537.5±1.350.144
单茎生物量/g
Stem biomass
6.98±0.554.90±0.330.0023.66±0.294.46±0.260.0522.25±0.173.49±0.200
单茎叶片数
Number of Leaf
15.6±0.7216.9±0.450.0557.8±1.1118.2±0.590.00016.0±0.510
叶被害率/%
Rate of damage leaf
100.0±0.000.63±0.630100.0±0.001.03±0.710.00100.0±085.89±5.270.015
茎蛀孔
Stem bore hole
4.80±0.46004.15±0.570.10±0.070.002.8±0.420.45±0.180
茎被害率/%
Rate of damage stem
100.0±0.000.09±0.0900.44±0.010100.0±088.92±3.280.028
蛀茎率/%
Rate of stem bore hole
100.0±0.0000100.0±00.09±0.060100.0±027.38±1.650
3 讨论

温度是决定昆虫地理分布和种群发生动态的关键环境因子[9],冬季低温则是它们存活的直接障碍,昆虫在长期的进化中形成了多种多样的抗寒策略,如通过迁飞或隐藏等行为在各种各样的栖境中越冬来逃避低温伤害的生态策略[10,11]。冬季低温季节来临前,对空心莲子草及其叶甲生境进行覆膜保护,人工营造与强化“隐藏生境”,有利于空心莲子草叶甲成虫安全越冬,并能在气温回升后提供较高的叶甲基础种群数量,有效控制空心莲子草的生长与蔓延。

在湖南湘潭地区,前年12月至来年3月,为低温季节,常有冰冻、霜雪及连日阴雨天气。如无被覆物保护,空心莲子草地上部分通常受冻害而枯萎死亡,仅以宿根藏于地下越冬。因此,冬季低温带给空心莲子草叶甲双重胁迫,即低温冰冻带给叶甲的直接生存胁迫与因低温冰霜冻死叶甲专性寄主植物,从而使叶甲失去食物与庇护所而带给叶甲的间接生存胁迫。

越冬昆虫深潜于土层、积雪或躲避于树干的狭缝等微生境,可明显减弱低温伤害[9]。在苹果园使用人造地表庇护所可增加天敌捕食螨Neoseiulus makuwa (Ehara) 与 N. womersleyi的越冬种群数量[12]。覆膜保护使空心莲子草免遭冻害,其地上部分还有缓慢生长,在晴好天气由于塑料覆盖的温室效应,保护生境内温暖潮湿,生存其间的叶甲成虫可迁移至嫩茎上取食,补充营养。随着天气的晴好或阴雨低温变化,叶甲成虫在直立嫩茎、匍匐茎与土壤表层3个不同空间生态位间迁移并适时补充营养。待气温回升后,种群数量增长迅速,并能有效控制生境中的空心莲子草。在自然生境中,4月初草已开始生长,至6月初,草生长茂盛,始见叶甲成虫活动且数量极低。由此可知,叶甲种群的活动与增长严重滞后于草的生长,不能有效控制该草的生长与扩散。因此建议,在冬季低温冰冻天气来临前,在有叶甲生境中人工散放些干草、薄膜等被覆物,为叶甲提供越冬安全岛与“隐藏”生境,可提升其作为生防因子的潜在价值,提高其控草效能,有效控制空心莲子草的进一步蔓延。

参考文献
[1] Cabrera N, Sosa A J, Dorado J, Julien M. Systena nitentula (Coleoptera: Chrysomelidae), a flea beetle injurious to Alternanthera philoxeroides (Amaranthaceae): Redescription, biology, and distribution. Annals of the Entomological Society of America, 2005, 98(5): 643-652.
[2] Michael H J, Skarratt B, Maywald G F. Potential geographical distribution of alligator weed and its biological control by Agasicles hygrophila. Journal of Aquatic Plant Management, 1995, 33: 55-60.
[3] Sainty G, McCorkelle G, Julien M. Control and spread of alligator weed Alternanthera philoxeroides (Mart.) Griseb., in Australia: Lessons for other regions. Wetlands Ecology and Management, 1998, 5(3): 195-201.
[4] Wang R, Wang Y, Zhang C G. Host specificity tests for Agasicles hygrophila (Col.: Chrysomelidae), a biological control agent of alligatorweed. Chinese Journal of Biological Control, 1988, 4(1): 14-17.
[5] Wu Z Q, Cai Y C, Guo Z X, Wang T B. Host specificity tests for Agasicles hygrophila (Col: Chrysomelidae), a biological control agent of alligatorweed. Entomological Journal of East China, 1994, 3(2): 98-100.
[6] Liu Y F, Su W J, Zeng Q G, Li F, Peng M F, Peng J X, Liu W H, Wan F H. Quantitative evaluation of the controlling effects of Agasicles hygrophila (Coleoptera: Chrysomelidae) on alligator weed (Alternanthera philoxeroides). Acta Entomologica Sinica, 2011, 54(11): 1305-1311.
[7] Yang Z Q, Cao H G, Chen D H, Zheng X F, Li H S, Jing X P. A study on the overwintering of leaf beetle (Agasicles hygrophila) in Nanchang region. Acta Agriculturae Universitatis Jiangxiensis, 1995, 17(2): 200-203.
[8] Liu Y F, Su W J, Zeng Q G, Liu W H, Wan F H, Peng M F, Wang C C. A survey on the overwintering stage and habitats of the natural populations of Agasicles hygrophila in Xiangtan region, Hunan Province. Acta Entomologica Sinica, 2010, 53(10): 1190-1194.
[9] Yue L, Guo J Y, Zhou Z S, Wan F H. Effects of cold acclimatization on insect cold hardiness and fitness. Chinese Journal of Biological Control, 2013, 29(2): 286-293.
[10] Jing X H, Kang L. Research progress in insect cold hardiness. Acta Ecologica Sinica, 2002, 22(2): 2202-2207.
[11] Zhuo D G, Li Z H, Men X Y, Yu Y, Zhang A S, Li L L, Zhang S C. Cold tolerance of the overwintering egg of Apolygus lucorum Meyer-Dür (Hemiptera: Miridae). Acta Ecologica Sinica, 2012, 32(5): 1553-1561.
[12] Kawashima M, Jung C. Artificial ground shelters for overwintering phytoseiid mites in orchards. Experimental and Applied Acarology, 2010, 52(1): 35-47.
[4] 王韧, 王远, 张成格, 李继祥. 空心莲子草叶(虫甲)的寄主专一性测验. 生物防治通报, 1988, 4(1): 14-17.
[5] 吴珍泉, 蔡元呈, 郭振铣, 王天宝. 空心莲子草叶甲寄主专一性测验. 华东昆虫学报, 1994, 3(2): 98-100.
[6] 刘雨芳, 苏文杰, 曾强国, 李菲, 彭梅芳, 彭佳星, 刘文海, 万方浩. 空心莲子草叶甲对空心莲子草控制效果的定量评价. 昆虫学报, 2011, 54(11): 1305-1311.
[7] 杨子琦, 曹华国, 陈东华, 曾翔飞, 李海生, 金小平. 曲纹叶甲越冬保种的研究. 江西农业大学学报, 1995, 17(2): 200-203.
[8] 刘雨芳, 苏文杰, 曾强国, 刘文海, 万方浩, 彭梅芳, 王成超. 湖南湘潭地区空心莲子草叶甲自然种群的越冬虫态与越冬生境. 昆虫学报, 2010, 53(10): 1190-1194.
[9] 岳雷, 郭建英, 周忠实, 万方浩. 冷驯化对昆虫耐寒性及其适合度的影响. 中国生物防治学报, 2013, 29(2): 286-293.
[10] 景晓红, 康乐. 昆虫耐寒性研究. 生态学报, 2002, 22(12): 2202-2207.
[11] 卓德干, 李照会, 门兴元, 于毅, 张安盛, 李丽莉, 张思聪. 绿盲蝽越冬卵的耐寒能力. 生态学报, 2012, 32(5): 1553-1561.